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Revista Mexicana de Ciencias Agrícolas Pub. Es p . N ú m. 17 12 de noviembre - 31 de diciembre, 2016 p. 3465-3475 Respuesta de las plantas de melón a las aplicaciones de yoduro de potasio* Melon plant response to applications potassium iodine Francisco Alfonso Gordillo Melgoza1, Fernando Borrego Escalante1, Carlos Javier Lozano Cavazos1, Valentín Robledo Torres1, María de las Nieves Rodríguez-Mendoza2, José Antonio González Fuentes1 y Adalberto Benavides Mendoza1§ Universidad Autónoma Agraria Antonio Narro-Departamento de Horticultura. Calzada Antonio Narro Núm. 1923. C. P. 25315. Saltillo, Coahuila, México. Tel: 528444110303, (gordillomelgoza@gmail.com; varoto@prodigy.net.mx; fernando.borrego@uaaan.mx; carloslozcav@gmail.com). 2Colegio de Postgraduados, Área de Nutrición Vegetal y Edafología. Carretera México- Texcoco, km 36.5 C. P. 56230. Texcoco, Estado de México, México. (marinie@colpos.mx). §Autor para correspondencia: abenmen@gmail.com. 1 Resumen Abstract El yodo está clasificado como un elemento no indispensable para las plantas, pero es esencial para los humanos. El conocimiento sobre la fisiología del yodo en las plantas es escaso y para el melón la información es prácticamente inexistente. El objetivo del trabajo fue determinar si las aplicaciones de yoduro de potasio (KI) inducen efectos negativos en las plantas de melón cultivadas en invernadero. El experimento se realizó bajo un diseño completamente al azar. Las plantas fueron tratadas con KI en 1 y 2 mM L-1 una vez por semana por medio del riego y una vez cada dos semanas vía foliar. Se evaluaron variables de crecimiento, producción de fruto, intercambio de gases, estado antioxidante y sólidos solubles totales. Con la aplicación foliar de 1 mM L-1 de KI por aspersión foliar tuvo un efecto positivo en las variables de crecimiento y de intercambio de gases de las plantas, sin modificar la producción de fruto. La aplicación foliar de 2 mM de KI L-1 promovió la acumulación de antioxidantes en las hojas, pero sin efecto en las variables de crecimiento y de intercambio de gases y disminuyendo la producción de fruto. Las aplicaciones de KI al sustrato de 1 y 2 mM L-1tuvo un efecto negativo en el crecimiento, intercambio de gases y producción de fruto de las plantas, pero también aumentó la cantidad de antioxidantes en las hojas y el fruto. The iodine is classified as a non-essential element for plants, but it is essential for humans. The knowledge about the physiology of iodine in plants is scarce and melon information is virtually nonexistent. The objective was to determine whether the applications of potassium iodide (KI) induce negative effects on melon plants grown in greenhouses. The experiment was conducted under a completely randomized design. The plants were treated with KI in 1 and 2 mM L-1 once a week through the irrigation system and once every two weeks by the leaves. The variables growth, fruit production, gas exchange, antioxidant status and total soluble solids were evaluated. It was found that foliar application KI of 1 mM L-1 by foliar spray had a positive effect on growth variables and gas exchange of melon plants without modifying the production of fruit. Foliar application of 2 mM L-1 of KI promoted the accumulation of antioxidants in leaves but no effect on the growth variables and gas exchange plant and decreasing production of fruit. The applications KI to substrate concentration of 1 and 2 mM L-1 had a negative effect on growth variables, gas exchange and production of fruit of plants, but also increased the amount of antioxidants in the leaves and fruit. * Recibido: marzo de 2016 Aceptado: junio de 2016 3466 Rev. Mex. Cienc. Agríc. Pub. Esp. Núm. 17 12 de noviembre - 31 de diciembre, 2016 Francisco Alfonso Gordillo Melgoza1 et al. Palabras clave: Cucumis melo, biofortificación, nutrición vegetal, yodo. Keywords: Cucumis melo, biofortification, plant nutrition, iodine. Introducción Introduction El yodo es un elemento traza clasificado como no indispensable para las plantas (Kabata-Pendias, 2011) pero esencial para los humanos por ser un componente esencial de las hormonas tiroideas, tiroxina (T4) y triyodotironina (T3). Estas hormonas desempeñan un papel clave en la síntesis de proteínas, regulación del metabolismo, crecimiento y desarrollo normal del organismo humano (Gibson, 2005; Dong et al., 2009; WHO, 2014). Se estima que unas dos mil millones de personas en el mundo tienen riesgo de ingesta insuficiente de yodo, mientras que aproximadamente un tercio de la población mundial vive en áreas con aporte natural insuficiente de yodo (Andersson et al., 2012; Mottiar, 2013). The iodine is a trace element classified as non-essential for plants (Kabata-Pendias, 2011) but essential to humans as an essential component of thyroid hormones, thyroxine (T4) and triiodothyronine (T3). These hormones play a key role in protein synthesis, regulation of metabolism, normal growth and development of the human organism (Gibson, 2005; Dong et al., 2009; WHO, 2014). An estimated two billion people worldwide are at risk of insufficient iodine intake, while about a third of the world population lives in areas with insufficient natural supply of iodine (Andersson et al., 2012; Mottiar, 2013). La presencia del yodo en las plantas comestibles se considera muy deseable ya que las fuentes orgánicas del elemento son efectivas para complementar la ingesta diaria de yodo que se consigue de forma natural (Weng et al., 2014) y por parte de la yodatización de la sal de mesa (WHO, 2014). Una mayor concentración de yodo en los órganos comestibles de las plantas cultivadas se logra por medio de la biofortificación, complementando los esquemas de fertilización basados en los 17 elementos que se sabe son esenciales para las plantas, con la aplicación del elemento yodo que es esencial para los consumidores animales o humanos (Dai et al., 2006; Blasco et al., 2008; Strzetelski et al., 2010; Ujowundu et al., 2010; Voogt et al., 2010; Caffagni et al., 2011; Smoleń et al., 2011). Buena parte de los estudios realizados acerca de la respuesta de las plantas a las aplicaciones de yodo se han realizado con lechuga (Blasco et al., 2008), tomate (Caffagni et al., 2011) y cultivos básicos (Gupta et al., 2015). No se encontró información en la literatura acerca de aplicaciones de yodo en el melón (Cucumis melo L.). Esta especie puede ser una alternativa atractiva para biofortificarse con yodo, ya que su importancia económica y producción están en crecimiento. A nivel mundial se cultiva en poco más de 1.8 millones de hectáreas, con una producción aproximada de 31.3 millones de toneladas. China es el principal productor con 17.2 millones de toneladas, representando 55% de la producción mundial (FAOSTAT, 2013), México ocupa el décimo lugar con 564 mil toneladas, con una superficie cosechada de The presence of iodine in edible plants is considered highly desirable as organic sources of the element are effective to supplement the daily iodine intake is achieved naturally (Weng et al., 2014) and by the “yodatización” of the table salt (WHO, 2014). A higher concentration of iodine in the edible organs of cultivated plants is achieved through biofortification, complementing fertilization schemes based on the 17 elements known to be essential to plants, to the application of the element iodine is essential for consumers animals or humans (Dai et al., 2006; Blasco et al., 2008; Strzetelski et al., 2010; Ujowundu et al., 2010; Voogt et al., 2010; Caffagni et al., 2011; Smoleń et al., 2011). Many of the studies on the response of plants to applications iodine have been made with lettuce (Blasco et al., 2008), tomato (Caffagni et al., 2011) and staple crops (Gupta et al., 2015). No was found information in the literature on applications of iodine in melon (Cucumis melo L.). This species can be an attractive alternative to biofortification with iodine, as its economic importance and production are growing. Globally it is grown in just over 1.8 million hectares, with an estimated production of 31.3 million tons. China is the largest producer with 17.2 million tons, representing 55% of world production (FAOSTAT, 2013), Mexico ranks tenth with 564 thousand tons, with a cultivated area of 20 877 hectares (SIAP-SAGARPA, 2014). In Mexico melon per capita consumption is 4.54 kg with a tendency to increase (Arellano et al., 2009). Respuesta de las plantas de melón a las aplicaciones de yoduro de potasio 20 877 hectáreas (SIAP-SAGARPA, 2014). En México el consumo per cápita de melón es de 4.54 kg con tendencia a incrementarse (Arellano et al., 2009). Sin embargo, para promover de forma práctica la biofortificación con yodo entre los productores de melón aquella no debe acompañarse de efectos negativos en los cultivos. Lamentablemente el conocimiento sobre la fisiología del yodo en las plantas es escaso (Landini et al., 2012) y las reacciones fisiológicas y bioquímicas de las plantas frente al yodo aún no son bien entendidas (Smoleń et al., 2014). A pesar de lo anterior, algunos reportes en la literatura indican que el yodo puede ejercer efectos estimulantes sobre las plantas (Dai et al., 2006; KabataPendias, 2011), elevando la tolerancia al estrés en las plantas (Leyva et al., 2011; Gupta et al., 2015) e induciendo mayor contenido de vitaminas y potencial antioxidante en los tejidos de las plantas (Benavides-Mendoza et al., 2012). Considerando que no se conoce una vía metabólica o proceso metabólico específico que sea estimulado por el yodo, en este estudio se verificó el efecto global del yodo sobre un conjunto de variables que representan los procesos de crecimiento, intercambio de gases, capacidad antioxidante, producción y calidad de frutos utilizando herramientas de análisis multivariado. El objetivo fue determinar si las aplicaciones de yoduro de potasio inducen efectos negativos en la fisiología del cultivo y calidad nutrimental del melón producido en invernadero. Materiales y métodos Establecimiento y desarrollo del experimento El presente trabajo de investigación se realizó en la Universidad Autónoma Agraria Antonio Narro (UAAAN), en Saltillo, Coahuila a 25° 21’ 19.31’’ latitud norte y 101° 1’ 49.36’’ longitud oeste. Se ubica a una altitud de 1 780 m. El ciclo fue primavera-verano 2014. El experimento se estableció en un invernadero de túnel alto, cubierto de lámina de policarbonato, con sistema de enfriamiento automatizado mediante pared húmeda y extractores. Las temperaturas se mantuvieron en el rango de 18-30 ºC, la humedad relativa en 65-80% y la radiación PAR, 60% de la irradiancia exterior con máximo de 1900 μM m-2 s-1. 3467 However, a practical way to promote biofortification iodine among melon producers that should not be accompanied by negative effects on crops. Unfortunately knowledge about the physiology of iodine in plants is low (Landini et al., 2012) and physiological and biochemical reactions of plants against iodine are not yet well understood (Smoleń et al., 2014). Despite this, some reports in the literature indicate that iodine may exert stimulatory effects on plants (Dai et al., 2006; Kabata-Pendias, 2011), increasing stress tolerance in plants (Leyva et al., 2011; Gupta et al., 2015) and inducing higher content of vitamins and antioxidant potential in plant tissues (Benavides-Mendoza et al., 2012). Whereas a metabolic pathway or specific metabolic process that is stimulated by iodine, in this study the overall effect of iodine was verified on a set of variables representing growth processes, gas exchange, antioxidant capacity, production is not known and fruit quality using multivariate analysis tools. The objective was to determine whether applications of potassium iodide induce negative effects on crop physiology and nutritional quality of melon produced in greenhouses. Materials and methods Establishment and development of the experiment This research was conducted at the Antonio Narro Agrarian Autonomous University (UAAAN), in Saltillo, Coahuila 25° 21’ 19.31’’ north latitude and 101° 1’ 49.36’’ west longitude. It is located at an altitude of 1 780 m. The cycle was spring-summer in 2014. The experiment was set in a high tunnel greenhouse covered with polycarbonate sheet with automated cooling system and exhaust by wet wall. Temperatures were maintained at 18-30 oC range, relative humidity 65-80% and PAR radiation, 60% of maximum irradiance outer 1900 μM m-2 s-1. As plant material was used a “Cruiser F1” cantaloupe melon hybrid commercial type. The planting the seed it was made in tray 200 cavities with peat moss (Klasmann®) placing one seed per cavity and a total of 200 seeds. Transplanting was done 30 days after sowing to containers black polyethylene 10 L, using as substrate perlite and peat moss (80:20). They were carried out with nutrient solution irrigation Steiner (Steiner, 1961) to 50% to the flowering stage and gradually Francisco Alfonso Gordillo Melgoza1 et al. 3468 Rev. Mex. Cienc. Agríc. Pub. Esp. Núm. 17 12 de noviembre - 31 de diciembre, 2016 Como material vegetal se utilizó un melón hibrido comercial “Cruiser F1” tipo cantaloupe. La siembra de la semilla se hizo en charola de 200 cavidades con turba de musgo (Klasmann®) colocando una semilla por cavidad y totalizando 200 semillas. El trasplante se hizo 30 días después de la siembra a contenedores de polietileno de color negro de 10 L, utilizando como sustrato turba de musgo y perlita (80:20). Se llevaron a cabo riegos con solución nutritiva Steiner (Steiner, 1961) al 50% hasta la etapa de floración y se aumentó progresivamente desde 80% hasta 100% hasta la cosecha. El gasto por gotero fue de 1.5 L día-1 distribuidos en 16 riegos, con una conductividad eléctrica de 2 dS m-1 y un pH 5.8. Cuando la planta tenía seis hojas verdaderas se realizó una poda en la guía principal (Reche, 1996), con la finalidad de lograr un equilibrio en el crecimiento y llenado de fruto (Reche, 1996; Feyzian et al., 2009). Diseño del experimento Se utilizó un diseño completamente al azar con arreglo factorial 2*3 con cuatro repeticiones. En cada repetición se dispuso de ocho plantas. Los tratamientos con aplicaciones de yoduro de potasio (KI) al sustrato y foliares en la concentración de 0, 1, 2 mmol L-1 se presentan en el Cuadro 1. Las plantas que recibieron el KI por medio del sistema de riego fueron tratadas una vez por semana, mientras que las recibieron KI por aspersión foliar fueron tratadas cada dos semanas. Todos los tratamientos iniciaron a los 15 días después del trasplante (ddt). Variables morfológicas A los 46 y 91 ddt se seleccionaron al azar dos plantas por repetición. Las plantas fueron extraídas de las macetas cortándolas desde la base del tallo y sin considerar la raíz. En cada planta se separaron los diferentes órganos y se obtuvo el peso fresco de tallos, hojas, flores y frutos (PF). Posteriormente cada muestra fue secada en una estufa deshidratadora a 75 °C durante 48 h y se obtuvieron el peso seco de tallos, hojas, flores y frutos (PS). Adicionalmente en cada planta se determinaron el número de hojas (NH), el número de flores hembra (NFH) y el número de flores macho (NFM). Utilizando las láminas foliares obtenidas de cada planta se obtuvo el área foliar por planta (AF) utilizando un integrador de área foliar (LICOR LI-3100C). La cosecha se realizó a los 104 ddt y consistió en un único corte de los frutos en las cuatro plantas restantes de los muestreos para determinar biomasa y morfología. El criterio aplicado para definir el tiempo de cosecha fue que los frutos en todos los increased from 80% to 100% until harvest. The dropper expense was 1.5 L day-1 distributed in 16 irrigations with an electrical conductivity of 2.0 dS m-1 and pH 5.8. When the plant had six true leaves pruning was done in the main guide (Reche, 1996), in order to achieve balanced growth and fruit filling (Reche, 1996; Feyzian et al., 2009). Experimental design A design was completely randomized 2 * 3 factorial arrangement with four replications. In each repetition were available eight floors. Treatments applications potassium iodide (KI) to the substrate and foliar concentration of 00, 1, 2 mmol L-1 are presented in Table 1. The plants given KI through the irrigation system were treated one once a week, while received by foliar spray KI were treated every two weeks. All treatments began 15 days after transplanting (ddt). Cuadro 1. Descripción de los tratamientos de aplicación de yodo como yoduro de potasio al sustrato y de manera foliar en las plantas de melón. Table 1. Description of application treatments iodine as potassium iodide to the substrate and foliar in melon plants. Código Aplicación KIS1 KIS2 AG1 KIF1 KIF2 AG2 Sustrato Sustrato Sustrato Foliar Foliar Foliar Cantidad I (mmol L-1) KI (mg L-1) 1 166 2 332 0 0 1 166 2 332 0 0 Morphological variables At 46 and 91 ddt they were randomly selected two plants per repetition. The plants were removed from the pots by cutting them from the stem base without considering the root. On each floor the different organs were removed and was obtained the fresh weight of stems, leaves, flowers and fruits (PF). Subsequently, each sample was dried in a dehydrator oven at 75 °C for 48 h and were obtained the dry weight of stems, leaves, flowers and fruits (PS). Additionally in each plant were determined leaf number (NH), the number of female flowers (NFH) and the number of male flowers (NFM). Using the leaf blades obtained from each plant leaf Respuesta de las plantas de melón a las aplicaciones de yoduro de potasio tratamientos alcanzaran la madurez fisiológica cuando los frutos se separaban del pedúnculo con facilidad. Los datos registrados en cada planta fueron el número de frutos (NF) y el peso individual de cada fruto (PFTO). Actividad antioxidante y sólidos solubles totales A los 46 y 91 ddt de las mismas plantas utilizadas para determinar la biomasa y morfología se colectó una hoja madura totalmente expandida y sin sombreo de la parte media de cada planta. Estas muestras fueron congeladas de inmediato con nitrógeno líquido y almacenadas en un ultracongelador a -80 °C hasta su análisis en el laboratorio. Por otra parte, en plantas distintas a las usadas para determinar la biomasa y morfología, a los 104 ddt se colectó un fruto que había alcanzado su madurez fisiológica de cada tratamiento y repetición. Estas muestras fueron congeladas de inmediato con nitrógeno líquido y almacenadas en un ultracongelador a -80 °C hasta su análisis en el laboratorio. En las muestras de hojas y frutos se determinó la actividad antioxidante con la técnica ABTS modificada de Gökbulut et al. (2013) utilizando un Kit de ensayo antioxidante (CS0790Sigma-Aldrich) que permite obtener datos con unidades de mM de equivalentes Trolox. Adicionalmente, solo en los frutos se determinó el potencial de óxido-reducción (ORP en mV) con la ayuda de un potenciómetro ORP (HI98185-01, HANNA, Inc., USA) (Benavides et al., 1999) y los sólidos solubles totales (SST, %), utilizando un refractómetro (ATAGO modelo 1018). Intercambio de gases Las medidas de las variables del intercambio gases se realizaron a los 56 ddt. Para ello se eligieron hojas maduras totalmente expandidas y sin sombreo en tres plantas elegidas al azar en cada tratamiento y repetición. En las hojas seleccionadas, entre las 10:00 y las 13:00 hrs., se determinó la asimilación de CO2 (PHOTO, μmol CO2 m-2 s-1), la transpiración (TRAN, mol-1 H2O m-2s-1), la conductancia estomática (COND, mol m-2 s-1) y la concentración de CO2 en el mesófilo, (CI, ppm) utilizando un IRGA Li-6400 (LiCor Inc., Lincoln, Nebraska, USA). Análisis estadístico El análisis estadístico se realizó mediante componentes principales (PCA) obtenidos de la matriz de correlaciones, reduciendo así la dimensionalidad de la base de datos (Gardiner, 1997; Borrego et al., 2001) La clasificación 3469 area per plant (AF) using a leaf area integrator (LIQUOR LI3100C) was obtained. The harvest was performed at 104 ddt and consisted of a single cut of the fruits in the remaining four floors of sampling to determine biomass and morphology. The criteria for defining harvest time was that the fruits in all treatments reached physiological maturity when fruit peduncle separated easily. The data recorded on each floor were the number of fruits (NF) and the individual weight of each fruit (PFTO). Antioxidant activity and total soluble solids At 46 and 91 of the same plants ddt used to determine biomass morphology and a fully expanded without shading the middle of each plant was collected mature leaf. These samples were frozen immediately in liquid nitrogen and stored in a deep freezer at -80 °C until analysis in the laboratory. Moreover, in different plants used to determine the biomass and morphology, 104 ddt to fruit that had reached physiological maturity of each treatment and replicate it was collected. These samples were frozen immediately in liquid nitrogen and stored in a deep freezer at -80 °C until analysis in the laboratory. In samples of leaves and fruits was determined antioxidant activity with ABTS technique modified Gökbulut et al. (2013) using an assay kit antioxidant (CS0790-Sigma-Aldrich) for obtaining data units mM equivalent Trolox. Additionally, only in the fruit redox potential (ORP in mV) with the aid of a potentiometer ORP (HI98185-01, HANNA, Inc., USA) (Benavides et al., 1999) and the soluble solids was determined total (SST,%) using a refractometer (ATAGO model 1018). Gas exchange The measurements of gas exchange variables were performed at 56 ddt. To do this fully expanded without shading in three randomly selected plants in each treatment and repetition mature leaves were chosen. In the selected sheets, between 10:00 and 13:00 hrs., the CO2 uptake was determined (PHOTO, μmol CO2 m-2 s-1), perspiration (TRAN, mol-1 H2O m-2s-1), stomatal conductance (COND, mol m-2 s-1) and the concentration of CO2 in the mesophyll (CI, ppm) using a IRGA Li-6400 (LiCor Inc., Lincoln, Nebraska, USA). Statistical analysis The statistical analysis was performed using principal components (PCA) obtained from the correlation matrix, thus reducing the dimensionality of the database (Gardiner, Francisco Alfonso Gordillo Melgoza1 et al. 3470 Rev. Mex. Cienc. Agríc. Pub. Esp. Núm. 17 12 de noviembre - 31 de diciembre, 2016 de los tratamientos se llevó a cabo utilizando un análisis de conglomerados (Ward, 1963) aplicado sobre las componentes principales (Moreno et al., 2014). 1997; Borrego et al., 2001) the classification of the treatments was performed using a cluster analysis (Ward, 1963) applied to the main components (Moreno et al., 2014). Resultados y discusión Results and discussion Correlaciones entre variables Correlations between variables La matriz de correlaciones de Pearson para las 17 variables se muestra en el Cuadro 2. Los coeficientes de correlación cuyo valor absoluto fue ≥0.82 fueron significativos. La matriz de correlaciones indica que la estructura de los datos se encuentra dentro de los parámetros esperados en valor y signo. Las variables de crecimiento: PF, PS, NH, NFM, NFH, AF, NF y NFTO mostraron entre sí correlaciones de valor alto, positivo y significativo, a excepción de las variables relacionadas con la producción de frutos NF y PFTO. Estos resultados son análogos a los obtenidos por Taha et al., (2003), Zalapa et al. (2006) y Alsadon et al. (2015). The Pearson correlation matrix for the 17 variables shown in Table 2. The correlation coefficients whose absolute value was ≥0.82 were statistically significant. The correlation matrix shows that the data structure is within expected parameters in value and sign. The growth variables: PF, PS, NH, NFM, NFH, AF, NF and NFTO showed high correlations with each other, positive and significant value, except for the variables related to the production of fruits NF and PFTO. These results are analogous to those obtained by Taha et al. (2003), Zalapa et al. (2006) and Alsadon et al. (2015). Cuadro 2. Matriz de correlación de variables de crecimiento, intercambio de gases, estado antioxidante y sólidos solubles totales Table 2. Correlation matrix between the variables of growth, gas exchange, antioxidant status and total soluble solids. PF PS NH NFM NFH AF NF PFTO PHOTO TRAN COND CI ATF46 ATF91 ATFTO ORP SST PF 1 0.94** 0.94** 0.94** 0.91* 0.9* 0.51 0.75 0.86* 0.93** 0.97** 0.74 -0.64 0.16 0.07 -0.71 0.03 PS NH NFM NFH AF NF PFTO PHOTO TRAN COND CI ATF46 ATF91 ATFTO ORP SST 1 0.99** 0.99** 0.97** 0.99** 0.68 0.84* 0.89* 0.97** 0.99** 0.69 -0.53 0.17 -0.12 -0.54 0.24 1 1** 0.95** 0.98** 0.63 0.82* 0.89* 0.95** 0.97** 0.67 -0.48 0.22 -0.05 -0.47 0.21 1 0.95** 0.98** 0.63 0.82* 0.89* 0.95** 0.97** 0.67 -0.48 0.22 -0.05 -0.47 0.21 1 0.98** 0.58 0.73 0.79 0.99** 0.97** 0.77 -0.67 0.3 -0.21 -0.57 0.16 1 0.68 0.82* 0.86* 0.97** 0.97** 0.68 -0.51 0.22 -0.18 -0.47 0.27 1 0.92** 0.79 0.57 0.6 0.06 0.05 -0.38 -0.12 -0.3 0.49 1 0.88* 0.76 0.8 0.35 -0.1 -0.33 -0.11 -0.44 0.52 1 0.77 0.84* 0.33 -0.28 0.01 0.26 -0.49 0.08 1 0.78 -0.62 0.16 -0.13 -0.64 0.20 1 -0.45 0.11 0.76 0.37 1 0.99** 0.83* -0.66 0.19 -0.26 -0.62 0.24 1 -0.79 0.29 -0.42 -0.59 0.16 1 0.16 0.18 -0.53 1 -0.02 -0.73 1 0.16 1 * ** , p≤ 0.05, 0.01, respectivamente. PF= peso fresco (g); PS= peso seco (g); NH= número de hojas; NFH= número de flores hembra por planta; NFM= número de flores macho por planta; AF= área foliar (cm2); NF= número de frutos; PFTO= peso de fruto (g); PHOTO= fotosintéticas neta (μmol CO2 m-2 s-1); TRAN= transpiración (mol-1 H2O m-2s-1); COND= conductancia estomática (mol m-2 s-1); CI= CO2 intercelular (ppm); ATF46= estado antioxidante a los 46 días después de trasplante (mM Trolox); ATF91= estado antioxidante 91 días después de trasplante (mM Trolox); ATFTO= estado antioxidantes en fruto durante la cosecha; 104 días después de trasplante (mM Trolox); ORP= Potencial de oxidación-reducción (mV). SST Sólidos solubles totales (%). Respuesta de las plantas de melón a las aplicaciones de yoduro de potasio 3471 Las variables del estado antioxidante foliar y de la calidad del fruto no mostraron correlación significativa entre ellas tampoco con las variables de crecimiento o de intercambio de gases. Aunque se sabe que el uso de diferentes portainjertos (Fonti Forcada et al., 2014), el cultivar o la posición de los frutos en la planta (Nuncio-Jáuregui et al., 2014) modifican los antioxidantes en los frutos, no hay reportes acerca de la correlación entre los estados antioxidantes de hojas y frutos. Solamente hay estudios en donde se correlacionan las concentraciones de diferentes antioxidantes y otros metabolitos, pero medidos todos ellos en un mismo órgano (Halvorsen et al., 2002). The antioxidant status variables of leaf and fruit quality showed no significant correlation between any of them, nor with the growth variables or gas exchange. Although it is known that the use of different rootstocks (Fonti Forcada et al., 2014), cultivar or position of the fruit on the ground (Nuncio-Jáuregui et al., 2014) modify the antioxidants in fruits, they were not found reports about the correlation between antioxidants states of leaves and fruit. Only available studies where concentrations of different antioxidants and other metabolites are correlated, but measured all in the same organ (Halvorsen et al., 2002). Análisis multivariado de componentes principales y análisis de conglomerados Multivariate analysis of principal component and cluster analysis A través de la transformación de las variables originales en las componentes principales (Iezzoni y Pritts, 1991), se obtuvo tres nuevas variables que en conjunto acumularon 91.18% de la varianza observada en las variables originales (Cuadro 3) y que sirven como un resumen de la estructura de las asociaciones entre las variables de crecimiento, de intercambio de gases y de estado antioxidante. En estudios previos (Lotti et al., 2008; Szamosi et al., 2010; Moreno et al., 2013) se han encontrado resultados análogos, indicando que tres componentes principales incluyen una cantidad suficiente de la varianza de los experimentos. El análisis de componentes principales es una técnica estadística que transforma un conjunto de variables correlacionadas, con información redundante, en un conjunto de variables no correlacionadas que admite la reducción en la dimensionalidad del sistema. Through the transformation of the original variables in the main components (Iezzoni and Pritts, 1991), it was possible to obtain three new variables with a cumulative 91.18% of the observed variance in the original variables (Table 3) and serve as an overview of the structure of partnerships between growth variables, gas exchange and antioxidant status. In previous studies (Lotti et al., 2008; Szamosi et al., 2010; Moreno et al., 2013) the found similar results are indicating that three main components include a sufficient amount of variance of the experiments. The principal component analysis is a statistical technique that transforms a set of correlated variables, with redundant information in a set of uncorrelated variables that supports the reduction in the dimensionality of the system. En el Cuadro 3 se describe con detalle la estructura de los tres componentes, anotando los coeficientes con que cada variable contribuye a la componente principal. Estos coeficientes pueden interpretarse como indicadores de la importancia relativa (considerando magnitud y signo) de cada una de las variables originales en las componentes principales. En la primera componente principal (PC1, 64.24% de la varianza) las mayores contribuciones están dadas por las variables de crecimiento y de intercambio de gases, a excepción de CI. Este primer compuesto lineal PC1 está determinado en su valor principalmente por variables de número de estructuras, área y peso, así como capacidad fotosintética. Resultados análogos en otras especies fueron reportados por Borrego et al. (2001) y Rad et al. (2010). En la segunda componente principal (PC2, 16.26% de la varianza) se encontraron contribuciones altas de CI y del estado antioxidante foliar (ATF46 y ATF91). In the Table 3 describes in detail the structure of the three components, noting that the coefficients with each variable contributing to the main component. These coefficients can be interpreted as indicators of the relative importance (considering magnitude and sign) of each of the original variables in the main components. The first principal component (PC1, 64.24% of the variance) the greatest contributions are given by the variables of growth and gas exchange, except for CI. This first linear compound PC1 is determined mainly by its value variables number of structures, the area and weight, and photosynthetic capacity. The analogs in other species results were reported by Borrego et al. (2001) and Rad et al. (2010). In the second principal component (PC2, 16.26% of the variance) were found higher contributions from CI and foliar antioxidant status (ATF46 and ATF91). 3472 Rev. Mex. Cienc. Agríc. Pub. Esp. Núm. 17 12 de noviembre - 31 de diciembre, 2016 Los aportes del estado antioxidante foliar aparecen con signo diferente, indicando posiblemente la expresión de situaciones fisiológicas distintas en etapas fenológicas diferentes (Nuncio-Jáuregui et al., 2014). Finalmente, la tercera componente principal (PC3, 10.68 % de la varianza) muestra contribuciones importantes del estado antioxidante y de los sólidos solubles totales del fruto. La diferencia de signos puede indicar por una parte la competencia de ambos procesos por los fotosintatos, ya que la acumulación de azúcares y la acumulación de antioxidantes usan la misma fuente de carbono, resultando en una asociación negativa entre crecimiento y concentración de antioxidantes (Giuffrida et al., 2014; Ripoll et al., 2014). La variable de ORP del fruto no aparece con aportes importantes en ninguna de las componentes principales. En estudios anteriores realizados en espinacas (Benavides et al., 1999) esta variable mostró alta correlación con el crecimiento y las variables de la fotosíntesis, posiblemente la explicación de la diferencia es que ahora el ORP en el melón se midió en el fruto. En la Figura 1 se presenta un plano definido por las dos primeras componentes principales que acumulan 80.50% de la varianza. Los coeficientes de las variables se representan como vectores y los valores de los tratamientos en las componentes principales como puntos del hiperespacio geométrico generado con las 17 variables. Los vectores con la misma dirección señalan variables con el mismo perfil de respuesta en el contexto del conjunto de datos. La magnitud de los vectores se asocia con el cuadrado del coeficiente de correlación múltiple entre los valores de las variables predichos por el modelo y los valores de las variables originales. En la Figura 1 los vectores que apuntan a hacia la derecha y con magnitud muy parecida son los agrupados en la componente principal 1, la que se muestra gran influencia de las variables de crecimiento e intercambio de gases. El resto de los vectores, que aparecen señalando en direcciones diferentes, son los de las variables de estado antioxidante, SST y CI, las que aportaron a la segunda y tercera componentes principales, así como de ORP que apareció como poco correlacionada con el resto de las variables. En cuanto a la separación de variables morfológicas y de calidad del fruto por las componentes principales fue reportada igualmente por Szamosi et al. (2010) y Rad et al. (2010). En particular, el tratamiento KIF1 se asoció con las variables de crecimiento e intercambio de gases, resultado igual al descrito por Altinok et al. (2003) en alfalfa. El mecanismo por medio del cual el yodo aplicado por aspersión Francisco Alfonso Gordillo Melgoza1 et al. Cuadro 3. Componentes principales (PC) y aportación relativa de cada variable original evaluada en melón con aplicaciones de yodo. Table 3. Main components (PC) and relative contribution of each original variable evaluated in melon applications iodine. Variables originales PF PS NH NFM NFH AF NF PFTO PHOTO TRAN COND CI ATF46 ATF91 ATFTO ORP SST Eigenvalue (%) varianza (%) varianza acumulada Componentes principales PC1 PC2 PC3 0.903 0.372 -0.091 0.951 0.277 0.095 0.944 0.259 0.039 0.944 0.259 0.039 0.869 0.451 0.117 0.928 0.287 0.136 0.817 -0.422 0.233 0.937 -0.237 0.243 0.975 -0.086 -0.204 0.87 0.451 0.2 0.92 0.375 0.098 0.477 0.786 0.306 -0.339 -0.874 0.124 -0.036 0.648 -0.408 0.053 -0.26 -0.944 -0.533 -0.409 0.075 0.241 -0.322 0.898 10.92 2.76487 1.816 64.24 16.26 10.68 64.24 80.5 91.18 The contributions of leaf antioxidant status appear with different sign, possibly indicating the expression of different physiological situations in different phenological stages (Nuncio-Jauregui et al., 2014). Finally, the third principal component (PC3, 10.68% of the variance) shows important contributions of antioxidant status and total soluble solids of the fruit. The difference in signs may indicate one hand competition of both processes photosynthates as sugar accumulation and buildup of antioxidants used the same carbon source, resulting in a negative association between growth and concentration of antioxidants (Giuffrida et al., 2014; Ripoll et al., 2014). The ORP variable fruit with important contributions does not appear in any of the major components. In previous studies in spinach (Benavides et al., Respuesta de las plantas de melón a las aplicaciones de yoduro de potasio foliar promueve las variables asociadas con la fotosíntesis no está bien entendido, pudiendo ocurrir en algunas especies que la respuseat sea negativa (Strzetelski et al., 2010). Los tratamientos testigo AG1 y AG2 mostraron mayor asociación con la producción de fruto a través de NF, PFTO y SST, resultado derivado de la no asociación significativa entre las variables de crecimiento y las de producción de fruto. 0.6 -2 -4 2 0 3 PC2 (16.26%) 0.4 2 0.2 1 0 0 -1 -0.2 -2 -0.4 -3 -0.6 -0.4 -0.2 0 0.2 0.4 0.6 PC1 (64.24%) Figura 1. Plano construido con las dos primeras componentes principales que ilustra la estructura de las respuestas de las plantas de melón frente a las aplicaciones de yoduro de potasio y agua como control. Figure 1. Plane constructed with the first two principal components illustrating the structure of melon plant responses against applications of potassium iodide and water as control. En cuanto a las variables de estado antioxidante y ORP estas se relacionaron con los tratamientos de aplicación de yodo al sustrato, a excepción de ATF91 que se asoció con la mayor concentración de yodo foliar KIF2, efecto presumiblemente asociado a las aplicaciones de yodo que puede funcionar como agente inductor de antioxidantes (Zhu et al., 2003; Blasco et al., 2008). El tratamiento foliar con la menor concentración de yodo, KIF1, no influyó en la capacidad antioxidante en los frutos, resultado que concuerda con Strzetelski et al. (2010) y Kiferle et al. (2013). Sobre los resultados obtenidos de las tres primeras componentes principales se llevó a cabo la agrupación de tratamientos siguiendo el método de análisis de 3473 1999) this variable showed high correlation with growth and photosynthesis variables possibly explaining the difference is that now the ORP was measured in melon in the fruit. In Figure 1 presents a plane defined by the first two principal components accumulate 80.50% of the variance. The coefficients of the variables are represented as vectors and values of treatment in major components as hyperspace geometric points generated with 17 variables. The vectors with the same address indicated variables with the same response profile in the context of the dataset. The magnitude of the vectors associated with the square of the multiple correlation coefficient between the values of the variables predicted by the model and the values of the original variables. In Figure 1 the vectors pointing to right and with very similar magnitude are grouped in the principal component 1, which is shown greatly influenced the growth variables and gas exchange is shown. The remaining vectors, shown pointing in different directions, are variables antioxidant status, SST and IC, which contributed to the second and third principal components and ORP appeared as little correlated with other variables. As for the separation of morphological variables and fruit quality by the main components it was also reported by Szamosi et al. (2010) and Rad et al. (2010). In particular, the KIF1 treatment was associated with growth variables and gas exchange, result equal to that described by Altinok et al. (2003) in alfalfa. The mechanism by which iodine applied by foliar spray promotes the variables associated with photosynthesis is not well understood, may occur in some species that response is negative (Strzetelski et al., 2010). The AG1 and AG2 control treatments showed greater association with fruit production through NF, PFTO and SST result derived from non-significant association between the variables of growth and fruit production. As for variables antioxidant status and ORP these were related to the application treatments iodine substrate except ATF91 that was associated with the highest concentration of foliar iodine KIF2, effect presumably associated with applications iodine operable antioxidants such as inducing agent (Zhu et al., 2003; Blasco et al., 2008). The foliar treatment with the lowest concentration of iodine, KIF1, did not influence the antioxidant capacity of fruits result consistent with Strzetelski et al. (2010) and Kiferle et al. (2013). On the results of the first three principal components it was conducted grouping treatments following the method of cluster analysis Ward (1963). In the resulting dendrogram Francisco Alfonso Gordillo Melgoza1 et al. 3474 Rev. Mex. Cienc. Agríc. Pub. Esp. Núm. 17 12 de noviembre - 31 de diciembre, 2016 Este tratamiento KIF2 se asoció con inducción de antioxidantes a los 91 ddt. El tercer grupo es el anotado en el lado derecho del dendrograma y muestra al tratamiento foliar con 1 mM de KI (KIF1) separado de los testigos con aplicación de agua (AG1 y AG2) en una posición intermedia entre estos y el tratamiento KIF2. La aplicación de 1 mM de KI tuvo un efecto positivo, rebasando a los testigos AG1 y AG2, sobre las variables de crecimiento y de intercambio de gases de las plantas de melón. Según el plano de respuesta mostrado en la Figura 1 el tratamiento KIF1 no tuvo efecto positivo sobre la producción de fruto, pero tampoco fue muy diferente a los tratamientos testigo. Resultados parecidos con otras especies de cultivo fueron reportados por Blasco et al. (2011a) y Lawson et al. (2015). Conclusiones La aplicación foliar de 1 mM de KI por aspersión foliar tuvo un efecto positivo en las variables de crecimiento y de intercambio de gases de las plantas de melón, sin modificar la producción de fruto. La aplicación foliar de 2 mM de KI promovió la acumulación de antioxidantes en las hojas, pero sin efecto alguno en las variables de crecimiento y de intercambio de gases de las plantas y disminuyendo la producción de fruto. Las aplicaciones de KI al sustrato en concentración de 1 y 2 mM presentaron un efecto negativo (Figure 2) it is possible to identify the degree of association in the joint response of the 17 variables between each treatment (Moreno et al., 2014). According to the cluster analysis three groups separated. The first group on the left, encompasses treatments KI application to the substrate. This group includes applications KI directly to the substrate in concentrations 1 and 2 mM (KIS1 and KIS2). These two treatments did not influence positively on the growth, morphology and melon fruit production. It is possible that oxidative stress caused by this type of application of iodine was inducing the highest concentration of antioxidants (Blasco et al., 2011b; Caffagni et al., 2011). The second group, located in the central part of Figure 2 includes only the foliar treatment with 2 mM of KI (KIF2). This also showed no positive effect on the growth, morphology and melon fruit production, but with an impact of a smaller magnitude compared to application treatments KI in the substrate. 10 Distancia euclidiana conglomerado de Ward (1963). En el dendrograma resultante (Figura 2) es posible identificar el grado de asociación en la respuesta conjunta de las 17 variables entre cada tratamiento (Moreno et al., 2014). Según el análisis de conglomerados se separaron tres grupos. El primer grupo, ubicado a la izquierda, abarca los tratamientos de aplicación de KI al sustrato. Este grupo incluye las aplicaciones de KI directamente al sustrato en las concentraciones 1 y 2 mM (KIS1 y KIS2). Estos dos tratamientos no influyeron positivamente sobre el crecimiento, morfología y producción de fruto del melón. Es posible que el estrés oxidativo causado por este tipo de aplicación de yodo fuese el inductor de la mayor concentración de antioxidantes (Blasco et al., 2011b; Caffagni et al., 2011). El segundo grupo, situado en la parte central de la Figura 2, incluye solamente al tratamiento foliar con 2 mM de KI (KIF2). Este mostró un efecto igualmente no positivo sobre el crecimiento, morfología y producción de fruto del melón, pero con un impacto de menor magnitud en comparación con los tratamientos de aplicación de KI en el sustrato. 8 6 4 2 Figura 2. Análisis de conglomerados utilizando los factores de las tres primeras componentes principales de 17 variables de plantas de melón tratadas con yoduro de potasio. KIS1 y KIS2 son KI 1 mM y 2 mM, respectivamente, aplicado al sustrato. KIF1 y KIF2 son KI 1 mM y 2 mM, respectivamente, aplicado como aspersión foliar. AG1 y AG2 son los testigos en donde se aplicó agua. Figure 2. Cluster analysis using factors of the first three principal components of 17 variables melon plants treated with potassium iodide. KIS1 and KIS2 are KI 1 mM and 2 mM, respectively, applied to the substrate. KIF1 and KIF2 are KI 1 mM and 2 mM, respectively, applied as a foliar spray. AG1 and AG2 are witnesses where water was applied. This KIF2 treatment was associated with induction of antioxidant at 91 ddt. The third group is listed on the right side of the dendrogram and shows the foliar treatment with 1 mM of KI (KIF1) separated from witnesses with water application (AG1 and AG2) in an intermediate position between these and the KIF2 treatment. The application of Respuesta de las plantas de melón a las aplicaciones de yoduro de potasio en las variables de crecimiento, de intercambio de gases y de producción de fruto de las plantas, pero también aumentaron la cantidad de antioxidantes en las hojas y el fruto. Agradecimiento El primer autor agradece al CONACYT por el apoyo económico prestado en forma de una beca para estudios de posgrado. Literatura citada Alsadon, A. A.; Ibrahim, A. A.; Wahb-Allah, M. A.; Ali, A. A. M. and Sadder, M. T. 2015. Tomato under salinity stress: correlation between growth and yield components and responsive genes. Acta Hortic. 1081(1):111-119. Altınok, S.; Sozudogru-Ok, S. and Halilova, H. 2003. Effect of iodine treatments on forage yields of alfalfa. Comm. Soil Sci. Plant Analysis. 34(1-2):55-64. Andersson, M.; Karumbunathan, V. and Zimmermann, M. B. 2012. Global iodine status in 2011 and trends over the past decade. J. Nutr. 142(4):744-750. Arellano, J. D.; Cota, M. L.; Nájera, S. L.; Ríos, P. C.; Ávila, J. A. y Torres, J. R. 2009. Ventanas de mercado en los Estados Unidos de América para exportación de melón Cantaloupe procedente de la comarca lagunera México. Chapingo. 8:149-158. Benavides, A.; Foroughbakhch, R. y Verde, M. J. 1999. 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(2011a) and Lawson et al. (2015). Conclusions The foliar application of 1 mM of KI by foliar spray had a positive effect on growth variables and gas exchange of melon plants without modifying the production of fruit. The foliar application of 2 mM of KI promoted the accumulation of antioxidants in leaves but no effect on the growth variables and gas exchange plant and decreasing production of fruit. The applications KI to substrate concentration of 1 and 2 mM had a negative effect on growth variables, gas exchange and production of fruit of plants, but also increased the amount of antioxidants in the leaves and fruit. End of the English version Caffagni, A.; Arru, L.; Meriggi, P.; Milc, J.; Perata, P. and Pecchioni, N. 2011. Iodine fortification plant screening process and accumulation in tomato fruits and potato tubers. Comm. Soil Sci. Plant Analy. 42(6):706-718. Dai, J. L.; Zhu, Y. G.; Huang, Y. Z.; Zhang, M. and Song, J. L. 2006. 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