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DIVERSIDAD FUNCIONAL Y REDES TRÓFICAS DE ANFIBIOS QUE
HABITAN BOSQUES Y SISTEMAS PRODUCTIVOS EN EL EJE CAFETERO
COLOMBIANO
Juan Nicolás Corral Gómez
Directores:
J. Nicolás Urbina Cardona
Julio Mario Hoyos Hoyos
Pontificia Universidad Javeriana
Bogotá – Colombia
Facultad de Estudios Ambientales y Rurales
Carrera de Ecología
Diversidad funcional y redes tróficas de anfibios que habitan bosques y
sistemas productivos en el eje cafetero colombiano
Palabras clave morfometría, dieta, bosque andino, tipos funcionales, redes
ecológicas.
Nombre Autores Juan Nicolás Corral-Gómez1*, Julio Mario Hoyos-Hoyos2, J.
Nicolás Urbina-Cardona1,3
Nombre Institución
1
Carrera de Ecología, Facultad de Estudios Ambientales y Rurales, Pontificia
Universidad Javeriana, Bogotá, Colombia.
2
Laboratorio de Herpetología, Facultad de Ciencias, Pontificia Universidad
Javeriana, Bogotá, Colombia.
3
Departamento de Ecología y Territorio, Facultad de Estudios Ambientales y
Rurales
*Email: Juan Nicolás Corral Gómez: nicolas.corral26@gmail.com
Resumen
Se realizó un análisis exploratorio de la relación de 14 rasgos morfológicos y la
composición de la dieta de un ensamblaje de anuros que habita sistemas
productivos y bosques nativos en el eje cafetero colombiano. Para cada
especie se determinó si existía un efecto entre el tipo de cobertura vegetal, la
temporada climática y sus posibles interacciones. No se encontraron
diferencias en la morfometría de las especies con excepción de D. columbianus
cuyos individuos presentaron una morfología diferente en bosques respecto a
las coberturas antropogénicas. Se identificaron diferencias significativas en la
morfometría entre las especies, así como diferencias dentro de cada cobertura.
P. achatinus presentó
variación en la composición de la dieta entre los
individuos del bosque durante la época de lluvias respecto al resto de
coberturas antropogénicas. Solo se encontró una relación significativa entre la
diversidad en la dieta y el volumen de los individuos de D. columbianus,
aunque los valores de r fueron muy bajos. Cuatro y dos grupos ecológicos se
identificaron basados en la morfología
y la dieta respectivamente. Se
identificaron 5 grupos ecológicos generales basados en los rasgos naturales de
cada especie. Se establecieron las cadenas tróficas por cobertura, siendo el
bosque, el guadual y el pastizal aquellos que presentaron mayor complejidad.
El presente estudio representa la primera aproximación a la diversidad
funcional de anfibios para entender sus patrones a lo largo de gradientes en
coberturas naturales y antropogénicas aportando al entendimiento el papel
ecológico que cumplen los anfibios en los agroecosistemas.
Abstract
An exploratory analysis was performed of the relationship of 14 morphological
traits and diet composition of an assemblage of anurans inhabiting productive
systems and native forests in Colombia's coffee region. For each species was
determined whether there was an effect between the type of vegetation, climate
season and their possible interactions. No differences in the morphometry of the
species were found, except D. columbianus whose individuals had a different
morphology in the forest compared to anthropogenic cover. Significant
differences in morphometry between species as well as differences within each
cover were identified. P. achatinus presented variation in diet composition
between individuals of the forest during the rainy season compared to other
anthropogenic covers. Only one significant relationship between diet diversity
and volume of individuals of D. columbianus was found, although the rvalues
were very low. Four and two ecological groups are identified based on
morphology and diet respectively. 5 general ecological groups based on the
natural history of each species were identified. Food chains were established
for each cover type, forest, grassland and guadual had greater complexity. This
study represents the first approach to the functional diversity of amphibians to
understand their patterns along gradients in natural and anthropogenic covers
contributing
to
understanding
the
ecological
role
of
amphibians
in
agroecosystems.
INTRODUCCIÓN
Los procesos de transformación del paisaje relacionados con el cambio en el
uso y cobertura de la tierra por parte del hombre, son los principales factores
de la pérdida de biodiversidad a nivel global (Soulé 1991, Sala et al. 2000,
Zebisch et al. 2004). Extensas áreas de los trópicos han sido transformadas en
ecosistemas fragmentados con poca diversidad, caracterizados por mosaicos
que varían desde bosque maduro y secundario hasta sistemas agrícolas y
ganaderos (Morris 2010, Brown et al. 2013).
Las alteraciones sobre los sistemas naturales a escalas locales y globales, han
propiciado cambios dramáticos en la estructura y composición de las
comunidades bióticas (Hooper et al. 2005). Los cambios en la biodiversidad
afectan la forma en que los ecosistemas funcionan al alterar los procesos y
servicios ecosistémicos (Hooper et al. 2005, Díaz et al. 2007, Norris et al.
2010). Sin embargo, para poder evaluar de qué manera cambios en las
comunidades bióticas afectan los procesos ecosistémicos, es necesario
cuantificar la diversidad funcional (Hooper et al. 2005).
En este sentido, se deben identificar aquellas características o mecanismos
mediante los cuales los organismos influencian las propiedades de los
ecosistemas y por ende su funcionamiento (Díaz & Cabido 2001, de Bello et al.
2008). Es entonces, donde el concepto de rasgo funcional entra a jugar un
papel clave, éste se define como la característica de un organismo que está
fuertemente relacionada con su función dentro de un ecosistema (de Bello et al.
2008, Díaz & Cabido, 2001, Hooper et al. 2005).
Partiendo de ese concepto, al evaluar la diversidad funcional medida como el
valor y rango de aquellos rasgos funcionales (Díaz & Cabido 2001, Petchey &
Gaston 2006), se le da un amplio valor al rol que ejercen aquellos grupos de
especies dentro del funcionamiento de un ecosistema.
La mayoría de estudios realizados en diversidad funcional, se han concentrado
en comunidades de plantas, dejando de lado otros niveles tróficos o grupos
taxonómicos (Hooper et al. 2005, Luck et al. 2012). Recientemente, en un
trabajo innovador Luck y colaboradores (2012) propusieron un marco
metodológico para el análisis de la respuesta e influencia de los rasgos
funcionales de las comunidades faunísticas sobre el funcionamiento del
ecosistema. Al identificar una pregunta de investigación, se prioriza un listado
potencial de rasgos de los organismos de interés en base a por la revisión de
literatura y consulta a expertos, a partir del cual se identifican aquellos que
sean relevantes para el análisis de la respuesta de estos, a cambios
ambientales o su efecto sobre determinado proceso ecosistémico.
Para el presente estudio fueron priorizados aspectos de historia de vida a
través de rasgos fijos, que son constantes entre individuos y poblaciones de
una misma especie, y rasgos plásticos, que varían entre individuos de una
misma especie, tales como el consumo de presas, características morfológicas
(acorde con Perry & Pianka 1997). Los anuros presentan cierto grado de
preferencia en el consumo de presas disponibles en el ambiente, y la dieta está
condicionada por diversos factores bióticos y abióticos (Vitt & Caldwell 2009).
Este aspecto es de altísima relevancia en conservación biológica dado que los
hábitos alimenticios de los anuros se ven altamente afectados por la pérdida y
fragmentación del hábitat (Hoyos-Hoyos et al. 2012). A lo largo de los
gradientes de coberturas vegetales naturales y antropogénicas, las especies
pueden variar su comportamiento, fisiología y morfología, determinando la
manera en cómo se relacionan entre competidores y niveles tróficos superiores
(Toft 1981, Lima & Magnusson 2000, Vitt & Caldwell 2009).
El comportamiento de alimentación es un atributo fundamental, donde el éxito
del forrajeo está relacionado con el comportamiento de búsqueda, el cual
puede ser activo o pasivo. La habilidad para encontrar una presa afecta el
consumo de alimento y así mismo la cantidad de energía necesaria para esta
actividad (Miles et al. 2007). En ese sentido, los modos de forrajeo varían en
función de la ecología, el comportamiento, la fisiología y la historia de vida de
las especies (Vitt & Caldwell 2009). El estudio de las cadenas alimenticias y la
estructura trófica ha sido un punto clave en el estudio de la ecología, donde se
establece la manera en que la energía orgánica fluye, iniciando con las
especies basales (aquellas que no obtienen su alimento de ninguna presa) y
terminando con la asimilación por determinadas especies de interés (Williams &
Martinez 2002). La importancia de estas redes se deriva del hecho que las
conexiones entre las especies son usualmente simples de identificar y la
estructura trófica resultante provee un descriptor rico de la estructura de la
comunidad, que de estar
relacionada con la persistencia de comunidades
naturales o su estabilidad, se estaría tratando con temas de vital importancia
ecológica (Paine 1980). Se espera que dicha estructura trófica varíe a lo largo
de gradientes en cobertura y uso del suelo, pero es un aspecto que ha sido
pobremente estudiado (Romanuk et al. 2006).
El presente trabajo busca, establecer la relación entre la morfología de los
individuos de diferentes especies dentro de un ensamblaje de anuros, respecto
al consumo de presas en diversas coberturas naturales y antropogénicas en la
zona cafetera colombiana, como una primera aproximación al análisis de
diversidad funcional en anuros andinos.
Para ello nos planteamos las siguientes preguntas de investigación: ¿cómo
varía la morfometría de las especies y cuál es su relación con la dieta a lo largo
de distintas coberturas naturales y antropogénicas en el eje cafetero?; ¿varían
los grupos ecológicos que se pueden generar en función de rasgos fijos
(hábito, hábitat y modo reproductivo) y rasgos fijos (dieta y morfometría) al
comparar distintas coberturas naturales y antropogénicas en el eje cafetero?,
¿de qué manera varían las redes tróficas al comparar distintas coberturas
naturales y antropogénicas en el eje cafetero?.
MÉTODOS
Área de Estudio
El presente estudio se llevó a cabo en el eje cafetero colombiano, en los
departamentos del Quindío y Valle del Cauca. Esta región se ve influenciada
por el relieve montañoso que condiciona la humedad del aire en la cordillera
central y el cañón del río Cauca. Tiene un régimen de precipitación bimodal con
un rango de precipitación media anual de 1800 mm, con periodos húmedos que
van desde marzo – mayo, y septiembre – noviembre; y una época seca durante
los meses de enero a febrero y junio a agosto. Presenta una temperatura
media entre 18ºC y 21ºC (IGAC, 1996).
La Ecorregión del eje cafetero es una de las zonas que presenta una mayor
tasa de deforestación y pérdida de hábitat en Colombia, conservando solo un
30% de sus bosques naturales (Ecoandina & WWF-Colombia 2004). En la
actualidad, se presenta en la zona un mosaico de áreas para ganadería,
agricultura, parches de Guadua angustifolia (Kunth 1822) y bosque andino, los
cuales se han mantenido con el fin de conservar el recurso hídrico y proveer
hábitat para la biodiversidad en la región (IGAC 1996).
Durante la fase de muestreo realizada por Hoyos-Hoyos y colaboradores
(2012) se realizaron colectas a partir de la metodología VES en las distintas
coberturas presentes en seis fincas de la zona cafetera (cuatro en el
departamento del Quindío y dos en el Valle del Cauca), los cuales se
encuentran depositados en el Museo de Historia Natural de la Pontificia
Universidad Javeriana de Bogotá. Las fincas donde se recolectaron los datos
se caracterizan por un mosaico de un sistema productivo basado en café,
banano, pastizales para ganadería, con bosque ripario (Guadua angustifolia),
bosque secundario y algunos remanentes de bosque original (Hoyos – Hoyos
et al., 2012).
En el área de estudio se definieron seis tipos de cobertura vegetal: bosque,
bosque – guadual, guadual, cultivos (café y banano), pastizales y alrededores
de las casas. Se realizaron seis salidas al campo por al menos dos personas
durante los meses de junio, septiembre y noviembre de 2006, junio y
noviembre de 2007 y abril de 2008, con un esfuerzo total de 210 horas/hombre
en total (para mayor detalle en el diseño y métodos consultar Hoyos – Hoyos et
al. 2012).
Siguiendo parte del protocolo establecido por Luck et al. (2012), este estudio
conto con las siguientes fases:
Selección de rasgos
Se seleccionaron los siguientes rasgos a partir de literatura consultada donde
se relacionara la morfología con la dieta (Ricklefs et al. 1981, Emerson 1985,
Hodgkison & Hero 2003, Costa et al. 2008, Goodyear & Pianka 2011, Guzmán
& Salazar 2012), además de contar con la consulta a expertos. Rasgos fijos:
habito (diurno-nocturno), hábitat (terrestre-arborícola), modo reproductivo
(basado en la ubicación de las posturas y tipo de desarrollo); y rasgos
plásticos: dieta y morfometría Específicamente los rasgos morfométricos que
se midieron, con un calibrador marca Mitutoyo de precisión 0.05 mm, para
cada individuo (n=265), fueron:
Longitud rostro-cloaca (SLV), boca (ancho), cabeza (ancho, largo), largo de
extremidades anteriores derecha e izquierda (húmero (a) y radioulna (b)) y
largo de extremidades posteriores derecha e izquierda (fémur (A), tibiofíbula (B)
y pie (C)).
Simultáneamente se estandarizó la información de dieta por individuo (n=265)
previamente obtenida por Hoyos – Hoyos y colaboradores (2012), donde se
promediaron los porcentajes de ítems consumidos entre individuos por especie
y entre individuos por especie por cobertura, con el fin de relacionarla más
adelante con la morfométria de cada individuo.
Análisis de Datos
La riqueza y abundancia de especies para cada cobertura se determinó como
la suma del número de especies en cada cobertura para cada temporada, en el
primer caso, y la suma del número de individuos por especie en cada cobertura
para cada temporada, para la abundancia. Las diferencias de la composición
de especies, medidas por las distancias de Bray-Curtis, entre las coberturas
fueron evaluadas usando un análisis multivariado de varianza basado en
permutaciones (PERMANOVA). Este análisis fue basado en una matriz de
similitud de Bray – Curtis, la suma parcial de los cuadrados (tipo III), y 9999
permutaciones aleatorias de los residuales bajo un modelo reducido con la
subrutina PERMANOVA (PRIMER v6.1.14 & PERMANOVA add on v1.0.4.;
Anderson et al. 2008). Con este misma aproximación analítica se determinó si
existe un efecto del tipo de cobertura vegetal, la temporada climática y su
interacción en la morfometría y la composición de la dieta de los individuos de
cada especie. Adicionalmente se evaluó si estos efectos varían entre especies.
Para la identificación de los grupos ecológicos basados en morfometría, se
utilizó el valor de la mediana de los individuos por especie de las 14 medidas
morfométricas medidas. Estos valores fueron transformados a raíz cuadrada y
a partir de las distancias de Bray-Curtis se realizó un análisis de
conglomerados. Para identificar si existían diferencias significativas entre
especies pertenecientes a un grupo ecológico, se utilizó la subrutina de
SIMPROF con 9999 simulaciones de Monte Carlo (PRIMER & PERMANOVA
add on, Clarke & Gorley 2006). Para la identificación de los grupos ecológicos
con base en la dieta, se realizó el mismo tratamiento de los datos con la
diferencia, que en este análisis se utilizó el promedio del porcentaje de cada
categoría de ítems consumido para cada especie. Una vez identificados los
grupos ecológicos basados en morfometría y en dieta se procedió a determinar
el número de especies por grupo ecológico en cada cobertura vegetal.
Por otra parte, con el fin de establecer la relación de similitud entre la
morfometría y la composición de la dieta de cada individuo por especie se
llevaron a cabo distintas exploraciones metodológica. En primer lugar se utilizó
la rutina RELATE (con 9999 permutaciones; PRIMER & PERMANOVA add on;
Clarke & Gorley 2006) basada en el valor del rango del coeficiente de
correlación de Spearman, entre las dos matrices de similitud de Bray-Curtis.
Dada la alta colinealidad existente entre las 14 variables morfométricas (más
del 90%; anexo 1), se realizó un análisis de componentes principales y, para
cada especie, el primer componente (el cual explicó entre el 64 y 98% de la
variación; tabla 3) se incorporó como variable independiente en una regresión
lineal simple la diversidad (Shannon loge) de la dieta como variable de
respuesta en el programa Statistica 8 (StatSoft 2007).
Finalmente, para la especie más abundante se realizó una regresión lineal
simple entre índices que describen la diversidad de la dieta (Riqueza, Margalef
d, Shannon log e y Simpson) como variable de respuesta contra el volumen de
Dendropshopus columbianus. La Ecuación del esferoide es (ValderramaVernaza et al. 2009):
).
Para la identificación de grupos ecológicos del ensamblaje se jerarquizaron y
graficaron en un dendrograma utilizando el método de promedio de conexión y
la distancia de Gower (1 - S). Se incluyeron rasgos de la historia natural de
cada
una
de
las
especies:
modo
reproductivo,
hábito
(terrestre,
terrestre/arbustivo, arbóreo), periodo de actividad (diurna/nocturna), además de
los grupos establecidos según la dieta y la morfología (Anexo 1).
Para cada una de las coberturas, se modelaron cada una de sus cadenas
tróficas, resaltando los índices de mayor relevancia para cada una de ellas,
utilizando
el
software
Network3D
disponible
jdunne@santafe.edu.(Williams 2010, Yoon et al. 2004)
por
solicitud
a
RESULTADOS
De las 9 especies de anfibios colectadas por Hoyos – Hoyos y colaboradores
(2012), el análisis en este estudio se redujo a las siete especies más
abundantes (n = 265 individuos); de las cuales 44.1% fueron individuos de
Dendropsophus columbianus (Boettger, 1892) (117 individuos), el 20.4% de
Pristimantis achatinus (Boulenger, 1898) (54 individuos), el 15% de Rhinella
marina (Linnaeus, 1758) (42 individuos), el 5.8% de Pristimantis palmeri
(Boulenger, 1912) (18 individuos), el 6% de Espadarana prosoblepon (Boettger,
1892) (17 individuos), el 4% de Colostethus fraterdanieli (Silvestone, 1971) (11
individuos) y el 2.6 % de Hyalinobatrachium colymbiphyllum (Taylor, 1949) (7
individuos).
Riqueza y composición del ensamblaje de anuros en las distintas
coberturas
De las 6 coberturas estudiadas, el bosque presentó la riqueza de especies más
alta, seguida por el guadual. Sin embargo, la riqueza varió entre coberturas
vegetales y temporadas climáticas aunque estas diferencias no fueron
significativas (Pseudo-F = 2.65; p = 0.21; Tabla 1). La composición de los
anuros varió entre coberturas vegetales (Pseudo-F = 3.8; p = 0.006). Los
alrededores de las casas fueron diferentes al cultivo (t= 3.3; p = 0.04) y al
guadual (t= 3.9; p = 0.033); el cultivo fue diferente del guadual (t= 3.82; p =
0.026); y el guadual fue diferente al pastizal (t= 3.05; p = 0.04).
Tabla 1. Abundancia y riqueza del ensamblaje de anuros y diversidad de la dieta en seis coberturas vegetales entre temporadas climaticas, en el eje cafetero,
Colombia. *
Bosque
Bosque-Guadual
Guadual
Cultivo
Pastizal
Casa
seco
humedo
seco
humedo
seco
humedo
seco
humedo
seco
humedo
seco
humedo
D. columbianus
0 (0)
7 (0.31)
0 (0)
0 (0)
5 (0.12)
6 (0.71)
3 (0.71)
7 (0.13)
35 (0.21)
48 (0.52)
3 (0.39)
3 (0.40)
P. achatinus
4 (0.71)
10 (0.91)
1 (1.31)
8 (0)
8 (0.47)
11 (0.31)
1 (0)
1 (0.67)
5 (0.29)
3 (0)
2 (0.86)
0 (0)
R. marina
0 (0)
0 (0)
0 (0)
0 (0)
0 (0)
0 (0)
0 (0)
0 (0)
14 (1.18)
0 (0)
7 (0.90)
21 (0.87)
P. palmeri
1 (0.65)
11 (0.68)
0 (0)
0 (0)
0 (0)
0 (0)
1 (0)
4 (0.24)
0 (0)
1 (0)
0 (0)
0 (0)
C. prosoblepon
0 (0)
2 (1.22)
0 (0)
3 (0.22)
7 (0.45)
5 (0.12)
0 (0)
0 (0)
0 (0)
0 (0)
0 (0)
0 (0)
C. fraterdanieli
6 (0.60)
1 (1.11)
4 (0.98)
0 (0)
0 (0)
0 (0)
0 (0)
0 (0)
0 (0)
0 (0)
0 (0)
0 (0)
H. colymbiphyllum
0 (0)
0 (0)
0 (0)
0 (0)
7 (0.31)
0 (0)
0 (0)
0 (0)
0 (0)
0 (0)
0 (0)
0 (0)
Riqueza de especies.
3
5
2
2
4
3
3
3
3
3
3
2
Riqueza grupos
ecológicos (Dieta)
1
1
1
1
2
1
1
1
1
1
1
1
Riqueza grupos
ecológicos
(Mofometria)
3
3
2
1
2
2
2
2
3
2
3
2
Riqueza grupos
ecologicos del
ensamblaje
2
3
2
2
3
2
1
1
2
1
2
2
*Los valores entre paréntesis corresponden a la diversidad de la dieta representada por el índice de Shannon loge
Efecto del tipo de cobertura y la temporada climática, sobre las
diferencias en la morfometría entre los individuos de cada especie y entre
las especies
Diferencias entre los individuos de cada especie
Para cada una de las especies no se encontraron diferencias significativas
basadas en la morfología al comparar las coberturas vegetales, la temporada
climática y su interacción (Anexo 2). A excepción de D. columbianus, cuya
morfología no varío entre temporadas (Pseudo-F= 1.38; p-perm= 0.24) o la
interacción entre cobertura*temporada (Pseudo-F= 0.16; p-perm= 0.90) pero si
entre coberturas (Pseudo-F= 3.66; p-perm= 0.006). La morfología de los
individuos de D. columbianus fue diferente (Anexo 3) al comparar el bosque
respecto a la casa (t= 3.02; p-perm= 0.008), el cultivo (t= 2.60; p-perm= 0.02),
el guadual (t= 2.22; p-perm= 0.04), y el pastizal (t= 4.14; p-perm= 0.0003).
Diferencias en la morfometría entre especies
A partir del análisis entre las especies se identificaron diferencias significativas
en la morfometría (Pseudo-F= 262.63; p-perm= 0.0001). De manera general,
todas las especies presentaron diferente morfometría entre sí con excepción de
D. columbianus con P. palmeri (t=1.71; p-perm= 0.08); P. achatinus con E.
prosoblepon (t= 1.79; p-perm= 0.06); y P. palmeri con H. colymbiphyllum
(t=0.95; p-perm= 0.35) (Anexo 4).
De igual forma se identificaron diferencias significativas en la morfometría de
los individuos en la interacción de especies* tipo de cobertura (Pseudo-F= 1.83;
p-perm= 0.04). Las diferencias en la morfometria se presentaron entre todas
las especies presentes en la cobertura casa (Anexo 5). Así mismo, todas las
especies presentes en el guadual fueron diferentes con excepción de D.
columbianus y P. achatinus (t= 1.8462; p-perm= 0.0644) y P. achatinus con E.
prosoblepon (t= 1.4778; p-perm= 0.1429). En el pastizal, todas las especies
presentaron una morfometría diferente con excepción de P. achatinus y P.
palmeri (t= 0.24044 ;p-perm= 1). Las especies presentes en el bosque-guadual
presentaron diferencias significativas exceptuando P. achatinus y E.
prosoblepon (t= 0.78257; p-perm= 0.4578). Dentro de la cobertura bosque se
encontraron diferencias significativas entre las especies, exceptuando por la
morfometría de D. columbianus con P. achatinus (t= 1.0355 ; p-perm= 0.3148) y
con E. prosoblepon (t= 1.3216; p-perm= 0.2511); E. prosoblepon con P.
achatinus (t= 0.75444; p-perm= 0.4722) y con P. palmeri (t= 1.5745; p-perm=
0.1229); y P. palmeri con C. fraterdanieli (t= 1.6891; p-perm= 0.1022). Por
ultimo para las especies presentes en la cobertura cultivo no se encontraron
diferencias significativas (Anexo 5).
Agrupamiento ecológico
A partir de la prueba estadística para análisis de conglomerados (subrutina
SIMPROF) se identificaron cuatro grupos ecológicos (GE) basados en la
morfología dentro del ensamblaje de anuros (Anexo 6; Tabla 1): R. marina y C.
fraterdanieli corresponden cada una a un grupo ecológico diferente (G1 y G2
respectivamente), mientras P. achatinus y E. prosoblepon (G3) conforman un
grupo; por su parte H. colymbiphyllum, D. columbianus y P. palmeri conforman
el grupo 4 (G4).
En cuanto a la riqueza de grupos ecológicos para cada cobertura, se
identificaron tres coberturas con la mayor riqueza de grupos (bosque, pastizal y
casa) con de tres grupos ecológicos cada uno. Sin embargo, el bosque, aunque
presentó igual número de GE, la riqueza de especies para cada grupo fue
mayor (Anexo 7, Tabla 1). El grupo G3 se encontró en todas las coberturas,
seguido por el grupo G4 presente en todas las coberturas con excepción del
bosque-guadual. Los grupos G1 y G2 estuvieron restringidos a dos coberturas,
bosque y bosque-guadual y pastizal y casa respectivamente.
Efecto del tipo de cobertura y la temporada climática, sobre las
diferencias en la dieta entre los individuos de cada especie y entre las
especies
Diferencias entre los individuos de cada especie
La composición en la dieta no fue diferente entre coberturas, temporadas
climáticas y su interacción para R. marina, P. palmeri, E. prosoblepon y C.
fraterdanieli (Anexo 8). Por su parte D. columbianus no presentó diferencias
en la composición de la dieta entre coberturas (Pseudo-F= 0.72; p-perm= 0.82)
o la interacción entre cobertura*temporada (Pseudo-F= 0.77; p-perm= 0.64)
pero presentó una diferencia marginalmente significativa en la composición de
la dieta de sus individuos entre las temporadas de lluvia y sequía (Pseudo-F=
2.28; p-perm= 0.05). En cuanto a P. achatinus no se evidenciaron diferencias
significativas en la composición de la dieta entre las coberturas (Pseudo-F=
1.35; p-perm= 0.15) ni entre las temporadas (Pseudo-F= 0.63; p-perm= 0.60),
pero la interacción entre coberturas*temporadas presentó diferencias
significativas (Pseudo-F= 2.26; p-perm= 0.02). Al realizarse el análisis de
contrastes, para el factor cobertura dentro del nivel de temporada seca no se
encontró ninguna diferencia significativa entre ninguno de los pares. Para el
factor cobertura dentro del nivel de temporada de lluvias, se encontraron
diferencias significativas entre las coberturas Bosque/Pastizal (t=2.33; p-perm=
0.004), Bosque/Guadual (t=3.00; p-perm= 0.002) y Bosque/Bosque-Guadual
(t=3.30; p-perm= 0.0002).
Diferencias en la dieta entre especies
En el análisis de diferencias en la composición de la dieta de las especies del
ensamblaje, se encontraron diferencias significativas de D. columbianus y P.
achatinus con R. marina y C. fraterdanieli, por su parte R. marina presentó
diferencias con las especies P. palmeri, E. prosoblepon y H. colymbiphyllum; P.
palmeri presento diferencias con C. fraterdanieli y H. colymbiphyllum; E.
prosoblepon presento diferencias con C. fraternadieli y esta última con H.
colymbiphyllum (Anexo 9).
Por otro lado se identificaron diferencias significativas en la interacción
especies*temporadas (Pseudo-F= 1.62; p-perm= 0,02), donde en la temporada
de lluvias se presentaron diferencias significativas entre las especies D.
columbianus y R. marina, P. achatinus y R. marina y esta última con P. palmeri.
Durante la temporada de sequía se identificaron diferencias entre: D.
columbianus con P. achatinus y R. marina, P.achatinus con R. marina y C.
fraterdanieli y por ultimo R. marina con H. colymbiphyllum (Anexo 10).
De igual forma se presentaron diferencias significativas entre la interacción
especies*coberturas (Pseudo-F= 0.94; p-perm= 0.046). Dentro del bosque P.
palmeri y E. prosoblepon presentaron diferencias significativas (t= 1.69; pperm= 0.012) así como dentro del bosque-guadual P. achatinus y C.
fraterdanieli (t= 1.39; p-perm= 0.05). Dentro del pastizal se identificaron
diferencias significativas entre las especies D. columbianus y R. marina (t=
2.19; p-perm= 0.0004) y las especies P. achatinus y R. marina (t= 1.68; pperm= 0.0094).
Agrupamiento ecologico
En cuanto a la agrupación de las especies con base en la dieta, acorde con la
prueba estadística para análisis de conglomerados (subrutina SIMPROF) las
especies R. marina, C. fraterdanieli, P. achatinus, E. prosoblepon, D.
columbianus y P. palmeri representan un grupo homogéneo; mientras que H.
colymbiphyllum representa un grupo aparte (Anexo 11), identificando así dos
grupos ecológicos.
Dada dicha similitud en la dieta de las especies, solo en el guadual se
evidenciaron dos grupos basados en la dieta, presentándose una constante de
un solo grupo a lo largo de las demás coberturas.
Grupos ecológicos del ensamblaje
Basado en los rasgos naturales identificados a partir de bibliografía y los
grupos ecológicos identificados en base a la dieta (Grupo a - Grupo b) y la
morfología (G1, G2, G3, G4), se identificaron 5 grupos ecológicos diferentes en
el ensamblaje (figura 1).
GFa
G4 – Grupo
b
Arborícolas Ph
GFb
G3 – Grupo
a
GFc
Terrestre - PC – G1 –
Grupo a
Ph= postura sobre hojas
PH: postura sobre hojarasca
DD: desarrollo directo
PC: postura en cuerpos de
agua
Nocturn
as
G
4
GFd
G
3
D
D
Arborícolas / Terrestres –
Grupo a
PC –
G4
GFe
Terrestre – PH – G2 – Grupo a
Diurna
Figura 1. Dendrograma del análisis de conglomerados para 4 rasgos de historia natural, de un ensamblaje de anuro en el eje cafetero colombiano.
Del ensamblaje de anuros estudiado, el grupo ecológico GFd fue conformado
por 3 especies (43% de las especies del ensamblaje), mientras que los
restantes 4 grupos fueron conformados por solo 1 especie (14% de las
especies del ensamblaje cada uno).
Las coberturas de bosque, bosque – guadual y guadual, fueron las de mayor
riqueza de grupos ecológicos presentando 3 cada una. Vale la pena resaltar la
representación homogénea del grupo ecológico GFe a través de todas las
coberturas. Por otro lado la exclusividad del grupo ecológico GFa represetnado
únicamente en la cobertura de guadual (Figura 2).
6
Número de especies
5
4
Gfe
3
GFd
GFc
2
GFb
1
Gfa
0
Bosque
Bosque guadual
Guadual
Cultivo
Patizal
Casa
Coberturas
Figura 2. Riqueza de grupos ecológicos del enb,aje de anuros, eje cafetero colombiano.
Relación entre la morfometría y la composición de la dieta
A partir del análisis de correlación de Spearman (Rho, subrutina RELATE)
entre la morfología de los individuos y la composición de su dieta para cada
especie, no se detectó ninguna relación significativa (Anexo 12). Para el caso
específico de E. prosoblepon debido a la baja cantidad de ítems consumidos no
se pudo realizar el análisis.
Sobre el análisis de componentes principales para las variables morfométricas
de cada una de las especies, se determinó que el CP1 explica más del 90% de
la variación en los datos para todas las especies con excepción de H.
colymbiphyllum para la cual explica el 63.8% (Anexo 13). De las siete especies
evaluadas, dos presentaron un modelo de regresión significativo. Sin embargo,
los coeficientes de determinación lineal (R2) solo explican el 38 y 10% para la
relación morfología- diversidad de dieta en D. columbianus y C. fraterdanieli,
respectivamente (Anexo 13).
Luego de evaluar la relación volumen de los individuos contra la diversidad en
la dieta, se encontró que los modelos solo fueron significativos para D.
columbianus y con coeficientes de determinación lineal (R2) entre 0.07 y 0.08%
(Anexo 14).
Cadenas tróficas para cada cobertura
Se analizó la cadena trófica para cada una de las coberturas donde se resaltó
la riqueza de especies en cada cadena, conexiones por especie, conectancia,
fracción de especies Top y basales, desviación estándar de la generalidad y
vulnerabilidad definidos en Dunne et al. (2013).
La riqueza de especies varió entre 11 y 20 especies por cobertura, el número
de conexiones por especies varió entre 1.18 y 2.15 siendo el bosque el que
presento el valor más alto (tabla 2). La fracción de especies sin ningún
depredador (especies Top) presento valores altos en las coberturas de cultivo,
bosque y bosque guadual, mientras que en el pastizal y casa, esta fracción
presento los valores más bajos (tabla 2), donde a su vez la fracción de
especies basales fue más alta que en las demás coberturas (tabla 2). La
desviación estándar de la generalidad presentó los valores más altos en las
coberturas pastizal y casa, mientras que la desviación estándar de la
vulnerabilidad presento el valor más alto en el bosque (tabla 2).
Tabla 2. Propiedades de la red trófica de cada cobertura.
Propiedades de la red
trofica
Bosque
Bosqueguadual
Guadual
Cultivo
Pastizal
Casa
Riqueza de anfibios
5
3
4
3
4
3
Número de taxas
19
13
19
11
18
20
2.15
1.30
1.63
1.18
1.66
1.45
Conectancia
0.11
0.10
0.08
0.10
0.09
0.07
Fracción de especies
Top
0.26
0.23
0.21
0.27
0.16
0.15
Fracción de especies
basales
0.73
0.76
0.78
0.72
0.83
0.85
Desviación estándar de
la generalidad
1.77
2.15
2.00
1.86
2.41
2.66
Desviación estándar de
la vulnerabilidad
0.86
0.69
0.72
0.79
0.63
0.63
Conexiones por especie
Las redes tróficas más complejas y con mayor número de conexiones por
especie se presentaron en el bosque, guadual y pastizal; la casa presentó una
red con complejidad media; y las redes más simples, con menor número de
conexiones por especie y menos taxa consumidos fueron las de bosqueguadual y cultivo (Figura 3b-d).
a.
b.
c.
e.
d.
f.
Figura 3. Redes tróficas para cada cobertura: a) Bosque, b) Bosque-guadual, c) Guadual, d) Cultivo, e) Pastizal, f)
Casa.
En el bosque, a pesar de que se presentaron 5 especies de anfibios, en la red
solo se visualizan debido a que hay dos especies totalmente redundantes en la
dieta, estas son P. achatinus y P. palmeri (Figura 3a). El guadual presenta un
alto grado de complejidad, en el sentido que si se pierde alguna especie de
anfibio del ensamblaje, las poblaciones de artrópodos se podrían disparar
(Figura XXXc). El potrero, la red trófica presentó una estructura similar a la del
bosque aunque con una composición de anfibios diferente (Figura XXXa y e).
Finalmente, en el ecotono bosque-guadual se encontró que una sola especie
C. fraterdanieli soporta la red presentando una estructura central.
DISCUSIÓN
Riqueza y abundancia del ensamblaje de anuros en las distintas
coberturas
Los resultados obtenidos concuerdan con distintos estudios donde se evidenció
una mayor riqueza de especies en las áreas boscosas naturales (Guerry &
Hunter 2002, Urbina-Cardona et al. 2006, Gardner et al. 2007, CáceresAndrade & Urbina-Cardona 2009) esto debido probablemente a que en estas
zonas, la cobertura vegetal propicia condiciones favorables para el refugio y
forrajeo de los organismos en la hojarasca, así como microhábitats con
temperaturas estables y mayor humedad relativa (Cáceres-Andrade & UrbinaCardona 2009).
Efecto del tipo de cobertura y la temporada climática, sobre las
diferencias en la morfometría entre los individuos de cada especie y entre
las especies
A partir del análisis de la variación en los rasgos morfométricos entre las
diferentes coberturas, la totalidad de las especies no presentaron diferencias
significativas en la morfometría lo cual concuerda con lo planteado por McGill et
al. (2006), el cual establece que los rasgos deberían evidenciar más cambios
entre especies que entre individuos de la misma especie. Esto queda
soportado en el presente estudio por los cuatro grupos ecológicos que se
conforman basados en la morfología de las especies (Anexo 6).
D. columbianus fue la única especie que presentó diferencias significativas
entre sus individuos entre coberturas aunque la temporada climática tuvo un
efecto. El aspecto a resaltar es que los individuos de bosque presentaron una
morfología significativamente distinta con los individuos de otras coberturas
antropogénicas por lo que el efecto de la pérdida y fragmentación del hábitat
podrían estar causando un efecto a nivel morfológico en esta especie. Dado
que cambios en la cobertura del dosel, generan un aumento en la temperatura
y reducen la humedad relativa del microhábitat (Pineda et al. 2005, SuazoOrtuño et al. 2008); las coberturas vegetales antropogénicas afectarían
negativamente a D. columbianus principalmente a los individuos de mayor
tamaño corporal debido a que su mayor área de superficie, resultaría en una
mayor pérdida de agua a través de evapotranspiración (Pineda et al. 2005).
Esto podría evidenciar que la reducción del tamaño a través de las distintas
coberturas con un mayor grado de transformación, sería una respuesta a las
condiciones ambientales, buscando la reducción de perdida de agua por el
aumento en la temperatura en las coberturas con menor cobertura de dosel.
Estudios en selvas perennifolias han reportado que el potrero y bordes de
bosque tienden a tener especies de anfibios de mayor tamaño corporal,
mientras que el interior alberga principalmente especies de tamaño reducido
(Urbina-Cardona y Reynoso 2005). En este sentido es necesario adelantar a
futuro estudios de la asimetría fluctuante como indicador de estrés ambiental
(sensu Delgado-Acevedo, J. Restrepo 2008).
La mayoría de estudios en vertebrados, donde se evalúan los cambios en los
rasgos morfológicos a través de distintas coberturas se centran principalmente
en aves (Ricklefs & Travis 1980, Hausner et al. 2003, Luck et al. 2013). Uno de
los rasgos comúnmente utilizados en aves es la masa corporal, el cual
evidencia cambios a través de coberturas con diferentes grados de
trasformación; aves de mayor tamaño presentan una mayor probabilidad de no
encontrarse en coberturas con mayor grado de transformación como cultivos
(Flynn et al. 2009). De manera similar ocurre con D. columbianus, donde el
valor de la mediana de cada una de los rasgos morfológicos disminuyo a
través de las coberturas con mayor grado de trasformación (Anexo 3). Es este
sentido, es posible que de todas las especies del ensamblaje estudiado D.
columbianus pueda responder de manera más directa a gradientes
ambientales.
Para esta especie, algunos rasgos morfometrícos podrían considerarse rasgos
de respuesta a los gradientes ambientales generados en el cambio de
coberturas natural-antropogénica. Sin embargo queda la incógnita: ¿por qué
solamente los individuos de D. columbianus varían en su morfología al
comparar coberturas naturales y antropogénicas, si como especie hace parte
de un grupo ecológico, que basado que en morfología, está compuesto por tres
especies y cuya distribución es homogénea a lo largo de las coberturas?
Es interesante señalar algunas diferencias establecidas a partir de la
comparación de los grupos ecológicos basados en la morfología donde algunas
especies, aunque se agruparon dentro de diferentes grupos, al identificarse las
diferencias entre las especies dentro de las coberturas, por ejemplo dentro del
guadual resultan ser similares morfológicamente como D. columbianus y P.
achatinus, o por el contrario especies que se agruparon morfológica debido a
su similitud, resultan ser diferentes como es el caso de D. columbianus y H.
colymbiphyllum (Anexo 5-6).
Patrones como estos se evidencian en distintas coberturas como en el pastizal
y el bosque donde D. columbianus resulto ser diferente a P. palmeri, aunque
estas pertenecen a un mismo grupo ecológico en base a la morfología. En el
bosque, además, especies de grupos morfológicos distintos, presentaron
similitud en su morfología como D. columbianus – P. achatinus, D. columbianus
– E. prosoblepon y P. palmeri – C. fraterdanieli.
Efecto del tipo de cobertura y la temporada climática, sobre las
diferencias en la dieta entre los individuos de cada especie y entre las
especies
Solo dos especies del ensamblaje (D. columbianus y P. achatinus) presentaron
diferencias significativas en cuanto a la dieta consumida. Para D. columbianus
las diferencias se encontraron durante las temporadas húmeda y seca. Estos
resultados concuerdan con lo reportado por Hodgkinson & Hero (2003), donde
se presentó una variación en la selección de presas por parte de dos especies
de anuros, los cuales se alimentaron indiscriminadamente durante la
temporada seca a comparación de la temporada húmeda, donde la habilidad
de caza es el condicionante para la variación de la dieta. Durante la temporada
seca las actividades de forrajeo son más restringidas debido a la posibilidad de
deshidratación.
Sin embargo, reconocen que muchos de los cambios de la selección de presas
durante distintas temporadas es explicado por la oferta de alimento, en
particular en regiones tropicales donde la abundancia, por ejemplo de
artrópodos, aumenta con la humedad (Hodgkison & Hero 2003). ValderramaVernaza et al. (2009) y Goodyear & Pianka (2011) muestran en sus resultados
variaciones temporales en la dieta de Ranitomeya virolinensis en Santander,
Colombia para el primer caso y en especies de lagartijas del genero Ctenotus
en Australia.
Algo similar ocurre dentro de nuestros resultados con P. achatinus dado que la
composición en la dieta se vio explicada por la interacción entre el tipo de
cobertura y la temporada climática: durante la temporada seca, en el análisis
de pares entre coberturas no se encontraron diferencias significativas; pero en
la época húmeda se evidencia que la composición en la dieta en el bosque es
diferente a las demás coberturas antropogénicas. Esto probablemente está
relacionado con lo anteriormente expuesto, donde las condiciones de humedad
que alberga el bosque potenciadas por la temporada, pueden propiciar el
aumento en la abundancia de presas disponibles.
Relación entre la morfometría y la composición de la dieta
Dado que no se encontró una relación lineal entre cambios en la composición y
diversidad en la dieta en respuesta a cambios en la morfometría y el volumen
de los individuos a lo largo del gradiente de coberturas vegetales, queda la
incógnita si futuros trabajos deben explorar relaciones no lineales, y efectos
cascada a través de otras aproximaciones metodológicas (ej. ecuaciones
estructurales; Didham et al. 2012). Sin embargo, estudios previos han
encontrado una relación significativa entre el tamaño de anuros y el volumen
medio de presas consumidas, en cuyo caso las ranas más grandes se
alimentan de presas más grandes (Guzmán y Salazar 2012).
Solamente se encontró que la diversidad en la dieta de los individuos de la
especie D. columbianus fue explicada, con bajo poder, por diferentes índices
de diversidad. Como reporta Hoyos-Hoyos y colaboradores (2012), esta
especie presenta la mayor cantidad de categorías consumidas, encontrándose
algunas familias de hemípteros, arácnidos y dípteros, que no se encontraron en
las demás especies, esto relacionado con los hábitos acuáticos tanto de las
presas como de D. columbianus.
A futuro, es importante explorar otras aproximaciones metodológicas que
permitan comparar la dieta a nivel de ensamblaje, a partir de simulaciones de
superposición y amplitud de nicho trófico (Gotelli & Ellison 2013) más allá del
análisis de la diversidad y composición en la dieta especie por especie.
Riqueza y redundancia de grupos ecológicos
Sobre la literatura se encuentra evidencia donde se establece que en la medida
en que se intensifique el uso de la tierra se encontrará una menor diversidad
funcional, esto generalmente es atribuido a la reducción paralela de riqueza de
especies (Flynn et al. 2009, Luck et al. 2013). Sin embargo nuestro resultados
muestran un patrón, donde aunque se da una reducción en la riqueza de
especies en la medida en que se trasforma el paisaje, la representación de dos
de los grupos ecológicos en base a la morfometría (G3 y G4) a través de todas
las coberturas es constante (anexo 7), así como la distribución homogénea del
grupo ecológico del ensamblaje GFd (figura 2).
Aunque de manera general se refiere a la redundancia funcional cuando la
pérdida de una especie no afecta el funcionamiento de determinado proceso,
debido a la presencia de una o más especies que compensen dicha función
(Díaz & Cabido 2001), y teniendo en cuenta que la similitud morfológica se
relaciona con la manera en que se utilizan los recursos (Costa et al. 2008), en
este caso concreto en la dieta, a partir del análisis de la forma como se agrupó
el ensamblaje de anuros según la morfometria y la dieta (Anexo 6 -11), es
posible señalar una redundancia funcional a través de los distintos tipos de
coberturas, debido a la similitud entre las dietas de cada una de las especies a
través de las distintas coberturas y la presencia constante de los grupos G3 y
G4 en todas las coberturas (Anexo 6).
Vale la pena resaltar la exclusividad de algunos grupos ecológicos morfológicos
(G1 y G2) a determinadas coberturas (Anexo 7), como también ocurrió con el
grupo ecológico del ensamblaje GFa (Figura 2). Esto podría ser de alto impacto
evidenciando su importancia para cada una de estas zonas antropogénicas en
las cuales las especies, a pesar de parecer generalistas, pueden estar
cumpliendo papeles funcionales específicos. Es el caso de R. marina, una
especie reconocida por ser una exitosa invasora fuera del ámbito neotropical, la
cual a partir de diferentes adaptaciones le han permitido sobrevivir en áreas
transformadas, entre ellas sus patrones de movimiento, su modo reproductivo
(Tingley & Shine 2011, Tingley et al. 2013), y sus hábitos alimenticios como
depredador generalista que cuenta con la capacidad de alimentarse en
coberturas antropogénicas (Evans & Lampo 1996, Hirai & Matsui 2002, Isaacs
& Hoyos 2010). Sin embargo, esta especie queda relegada a ambientes
antropogénicos debido a que su distribución está determinada positivamente
con la distancia a cuerpos de agua y negativamente con el espesor de la capa
de hojarasca en el suelo del bosque lo que evita que entre en bosques
naturales remanentes (Cáceres-Andrade y Urbina-Cardona 2009).
Cadenas tróficas del ensamblaje
Son muy pocos los estudios relacionados con anfibios, donde se establezca su
influencia sobre la estructura trófica de la comunidad (Hickerson et al. 2012,
Walton 2013), aun mas donde se evidencie una comparación entre diferentes
coberturas relacionadas con el uso del suelo. Sin embargo estudios realizados
sobre la estructura de la cadena trófica de comunidades de peces a lo largo de
diferentes tipos de geomorfología que cuentan con diferentes historias de uso
dentro de diferentes cuencas, evidencian como características propias de cada
cobertura determinan las propiedades de la cadena trófica (Romanuk et al.
2006).
Un caso importante a resaltar es el bosque-guadual donde C. fraterdanieli
resulta ser el eje central de dicha cadena, revelando así su alta especificidad
dado que dicha especie solo se ve representada en esta cobertura y en el
bosque. De igual forma sugiere gran importancia dentro del ensamblaje dado
que esta especie conforma un solo grupo ecológico basado en su historia
natural.
Por otro lado, sobresale la resultados obtenidos dentro de la cobertura bosque
donde se evidencio una total redundancia en la dieta entre P. achatinus y P.
palmeri, lo cual da soporte al grupo ecológico al cual estas dos especies hace
parte dadas sus similitudes en cuanto a la historia natural.
Es interesante resaltar, aunque coberturas con diferentes historias de uso,
donde coberturas naturales como el bosque y el guadual en comparación con
coberturas como el pastizal y la casa, muestran una alta complejidad dentro de
sus cadenas tróficas (tabla 2, figura 3). Por su parte, dado que el potrero y
bosque presentan un estructura de la red trófica similar hace pensar que los
anfibios que habitan cada cobertura se han logrado un alto nivel de
especialización. En ese senido el potrero, a pesar de ser una cobertura
relativamente reciente en el eje cafetero, evidencia un alto grado de
especialidad y adaptación por parte de algunos los anfibios. Sin embargo, el
bosque demuestra una mayor cantidad de conexiones por especie lo que
muestra el alto (y antiguo) grado de especialización de las especies en esta, la
cobertura más conservada del presente estudio. Tanto el pastizal como la
casa, aunque en diversos estudios se establecen como hábitats que por sus
condiciones ambientales y estructurales no son favorables para los anfibios
(Urbina-Cardona et al. 2006, Caceres-Andrade- y Urbina-Cardona 2009),
presentan una alta fracción de especies basales, evidenciando así una mayor
oferta de recursos para las especies de anfibios, mostrando así una alta
generalidad de las especies de anfibios en estas coberturas, aportando en gran
medida a la funcionalidad del ensamblaje (tabla 2).
Por su parte el bosque presenta una condiciones relevante, donde debido a su
mayor fracción de especies top, se podría evidenciar una mayor competición
por los recursos dada la alta vulnerabilidad presentada en la cadena trofica de
esta cobertura (tabla 2).
En conclusión sobre el análisis de las redes tróficas, la identidad o composición
de las especies, no determina la estructura de cada red. De igual forma, se
evidencia un alto grado de especialización en las coberturas de potrero y
bosque, siendo las coberturas más contrastantes, mientras que en los cultivos
y el ecotono bosque-guadual se evidencia una mayor simplicidad, por lo que es
posible que aún se esté dando un proceso de adaptación de las especies a
dichos ecotonos.
AGRADECIMIENTOS
A mi madre y mi familia y todos los que han influido en este camino. A Nicolás y
Julio Mario por su guía y apoyo incondicional. A María Ángela Echeverri por
sus aportes y ayuda. Jennifer Dunne por su amabilidad y permitirnos el acceso
al software Network 3D.
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Anexos
Anexo 1.
Mod
Reproductivo
Periodo de
actividad
Hábito
DIETA
Morfmometria
D. columbianus
Postura en
bordes de
cuerpos de
agua
Nocturna
Arbustos &
Terrestre
Grupo
a
G4
R. marina
Postura en
bordes de
cuerpos de
agua
Nocturna
Terrestre
Grupo
a
G1
P. achatinus
Desarrollo
directo
Nocturna
Terrestre &
Arbustos
Grupo
a
G3
P. palmeri
Desarrollo
directo
Nocturna
Arbustos &
Terrestre
Grupo
a
G4
E. prosoblepon
Sobre hojas
Nocturna
Arbórea
Grupo
a
G3
C. fraterdanieli
Sobre
hoajarasca
Diurna
Terrestre
Grupo
a
G2
H. colymbiphyllum
Sobre hojas
Nocturna
Arbórea
Grupo
b
G4
Anexo 1. Tabla/matriz rasgos de historia natural para cada una de las especies.
Anexo 2.
Cobertura
Temporada
Cobertura*Temporada
Pseudo - F
p-perm
Pseudo - F
p-perm
Pseudo - F
p-perm
D. columbianus
3.67
0.006
1.378
0.24
0.16
0.90
P. achatinus
1.37
0.232
0.19
0.68
1.75
0.17
R. marina
1.77
0.19
2.21
0.14
No test
No test
P. palmeri
2.33
0.10
0.82
0.52
No test
No test
E. prosblepon
0.468
0.55
0.21
0.75
No test
No test
C. fraterdanieli
0.005
0.85
1.02
0.32
No test
No test
H. colymbiphyllum
No test
Anexo 2. Resultados del análisis de varianza basado en permutaciones de la morfometría de los individuos de
cada especie respecto al tipo de cobertura vegetal, la temporada climática y su interacción
Anexo 3.
Cobertura
1
2
3
4
5
6
7
8
9
10
11
12
13
14
Bosque
32.6
9.9
8.9
9.3
6.85
5.25
6.65
5.2
11.85
13.6
21.45
12.05
13.6
21.25
Guadual
27.1
7.9
7.9
8.2
5.8
4.15
5.7
4.4
9.7
10.85
17.15
9.85
11
17.3
Cultivo
26.2
7.72
7.8
8
5.47
4.5
5.47
4.42
9.55
10.47
16.32
9.85
10.8
16.3
Pastizal
25.3
7.75
7.5
8
5.65
4.25
5.6
4.3
9.65
10.45
16.15
9.7
10.5
16.2
Casa
24.5
7.95
7.37
7.85
5.7
4.125
5.75
4.2
9.5
10.3
16.02
9.625
10.27
15.9
Anexo 3. Mediana en mm de los rasgos morfológicos de Dendropsophus columbianus: Longitud rostro-cloaca (1), Ancho boca (2), Ancho cabeza (3), Largo
cabeza (4), Largo húmero derecho (5), Largo radioulna derecha (6), Largo húmero izquierdo (7), Largo radioulna izquierda (8), Largo fémur derecho (9), Largo
tibiofíbula derecha (10), Largo pie derecho (11), Largo fémur izquierdo (12), Largo tibiofíbula izquierda (13), Largo pie izquierdo (14)
Anexo 4.
D. columbianus
P. achatinus
R. marina
P. palmeri
E. prosoblepon
C. fraterdanieli
t
p-perm
P. achatinus
R. marina
P. palmeri
E. prosoblepon
C. fraterdanieli
6.27
37.43
1.71
4.50
5.91
0.0001
0.0001
0.08
0.0001
0.0001
H. colymbiphyllum
2.66
0.006
R. marina
P. palmeri
E. prosoblepon
C. fraterdanieli
22.20
2.79
1.79
5.77
0.0001
0.006
0.06
0.0001
H. colymbiphyllum
2.76
0.005
P. palmeri
E. prosoblepon
C. fraterdanieli
15.82
15.06
15.60
0.0001
0.0001
0.0001
H. colymbiphyllum
11.39
0.0001
E. prosoblepon
C. fraterdanieli
2.19
2.57
0.03
0.012
H. colymbiphyllum
0.95
0.35
C. fraterdanieli
7.55
0.0001
H. colymbiphyllum
3.93
0.0008
H. colymbiphyllum
3.84
0.001
Anexo 4. . Diferencias en la morfometría entre las especies del ensamblaje de anuros en el eje cafetero
colombiano.
Anexo 5.
t
p-perm
3.2981
9.8659
4.6171
0.0361
0.0001
0.0027
1.8462
2.6318
2.4012
1.4778
2.4412
3.1434
0.0644
0.0109
0.0111
0.1429
0.0162
0.0051
4.9915
30.673
2.0829
9.3273
0.24044
3.7606
0.0001
0.0001
0.0473
0.0001
1
0.046
0.78257
0.4578
Casa
D. columbianus
D. columbianus
P. achatinus
P. achatinus
R. marina
R. marina
Guadual
D. columbianus
D. columbianus
D. columbianus
P. achatinus
P. achatinus
E. prosoblepon
P. achatinus
E. prosoblepon
H. colymbiphyllum
E. prosoblepon
H. colymbiphyllum
H. colymbiphyllum
Pastizal
D. columbianus
D. columbianus
D. columbianus
P. achatinus.
P. achatinus
R. marina
P. achatinus
P. achatinus
R. marina
P. palmeri
R. marina
P. palmeri
P. palmeri
Bosque-guadual
E. prosoblepon
P. achatinus
E. prosoblepon
C. fraterdanieli
C. fraterdanieli
2.649
4.0233
0.0174
0.0305
1.0355
3.6837
1.3216
5.7804
3.5358
0.75444
4.5664
1.5745
1.6891
3.5277
0.3148
0.0013
0.2511
0.0007
0.0023
0.4722
0.0003
0.1229
0.1022
0.0271
Bosque
D. columbianus
D. columbianus
D. columbianus
D. columbianus
P. achatinus
P. achatinus
P. achatinus.
P. palmeri.
P. palmeri.
E. prosoblepon
P. achatinus
P. palmeri
E. prosoblepon
C. fraterdanieli
P. palmeri
E. prosoblepon
C. fraterdanieli
E. prosoblepon
C. fraterdanieli
C. fraterdanieli
Anexo 5. Diferencias entre la morfometría entre las especies del ensamblaje de anuros en el eje cafetero
colombiano, dentro de las coberturas analizadas.
Anexo 6.
4
Similitu
6
G1
G2
P. palmeri
D. columbianus
E. prosoblepon
P. achatinus
C. fraterdanieli
R. marina
10
H. colymbiphyllum
8
G3
G4
Especie
s
Anexo 6. Grupos ecológicos basados en la morfología. Las líneas punteadas de color rojo indican nodos en los
cuales no existen diferencias significativas.
Nº de especies
Anexo 7.
6
4
G4
2
G3
G2
0
Bosque
Bosque-Guadual
Guadual
Cultivo
Pastizal
G1
Casa
Coberturas
Anexo 7.Riqueza de grupos ecológicos basados en la morfología entre coberturas vegetales en el eje cafetero, Colombia.
Anexo 8.
Cobertura
Temporada
Cobertura*Temporada
Pseudo - F
p-perm
Pseudo - F
p-perm
Pseudo – F
p-perm
D. columbianus
0,72367
0,8188
2,3
0.053
0,76846
0,6477
P. achatinus
1,3563
0,1499
0,62977
0,5901
2,26
0,025
R. marina
1,1718
0,3111
1,044
0,3732
No test
No test
P. palmeri
0.94935
0.511
1.4372
0.1971
No test
No test
E. prosblepon
2.0834
0.1004
0.84522
0.4282
No test
No test
C. fraterdanieli
0.24236
0.9075
0.69958
0.7101
No test
No test
Anexo 8. Resultados del análisis de varianza basado en permutaciones de la composición en la dieta de los individuos de cada especie respecto al tipo de cobertura vegetal, la
temporada climática y su interacción. Debido a la falta de datos no se pudo realizar el análisis para H. colymbiphyllum
Anexo 9.
D. columbianus
P. achatinus
R. marina
P. palmeri
E. prosoblepon
C. fraterdanieli
t
p-perm
P. achatinus
R. marina
P. palmeri
E. prosoblepon
C. fraterdanieli
0.99
2.31
0.99
0.77
1.46
0.419
0.0001
0.41
0.77
0.04
H. colymbiphyllum
1.30
0.11
R. marina
P. palmeri
E. prosoblepon
C. fraterdanieli
2.3739
0.81808
0.92908
1.7243
0.0001
0.69
0.50
0.0088
H. colymbiphyllum
P. palmeri
E. prosoblepon
C. fraterdanieli
1.2827
1.7747
1.4281
0.87352
0.12
0.001
0.03
0.66
H. colymbiphyllum
1.45
0.03
E. prosoblepon
C. fraterdanieli
1.026
1.5783
0.37
0.02
H. colymbiphyllum
1.421
0.04
C. fraterdanieli
1.5073
0.03
H. colymbiphyllum
1.1103
0.26
H. colymbiphyllum
1.4222
0.04
Anexo 9. Diferencias en la composición de la dieta entre especies del ensamblaje de anuros en el eje cafetero
colombiano.
Anexo 10.
Temporada
climática
D. columbianus
Lluvias
P. achatinus
R. marina
D. columbianus
Sequia
P. achatinus
t
p-perm
R. marina
R. marina
1.80
0.0042
1.91
0.0017
P. palmeri
1.67
0.0081
P. achatinus
1.57
0.0302
R. marina
2.33
0.0003
R. marina
1.88
0.0006
P. achatinus
C. fraterdanieli
1.48
0.0266
R. marina
H. colymbiphyllum
1.65
0.0053
Anexo 10. Diferencias en la composición de la dieta en la interacción entre especies*temporada en el ensamblaje
de anuros en el eje cafetero colombiano.
Anexo 11.
40
Similitud
60
80
Grupo A
C. fraterdanieli
D. columbianus
P. achatinus
R. marina
E. prosoblepon
P. palmeri
H. colymbiphyllum
100
Grupo B
Especie
s
Anexo 11. Grupos ecológicos basados en la dieta. Las líneas punteadas de color rojo indican nodos en los cuales
no existen diferencias significativas.
Anexo 12.
Especie
Valor de Rho
Valor de P
D. columbianus
-0.117
0.79
P. achatinus
-0.025
0.55
R. marina
-0.058
0.62
P. palmeri
-0.109
0.77
C. fraterdanieli
-0.032
0.56
H. colymbiphyllum
-0.037
0.56
Anexo 12. Coeficiente de Correlación de Spearman entre la morfometría y la dieta
Anexo 13.
Ecuación regresión
lineal
R2
Prueba F
P
92
y = 1.68 - 0.3*x
10
11.4
0.001
P. achatinus
96.2
y = 0.44 - 0.21*x
4.6
2.5
0.11
R. marina
96.9
y = 0.98 + 0.19*x
3.6
1.5
0.22
P. palmeri
97.7
y = 0.38 + 0.17*x
2.8
0.46
0.5
E. prosoblepon
95.2
y = 0.4 + 0.026*x
-0.7
0.01
0.92
C. fraterdanieli
95.6
y = 0.78 + 0.62*x
38
5.5
0.04
Especie
D. columbianus
% variación explicada
por CP1
H. colymbiphyllum
63.8
y = 0.31 - 0.28*x
0.8
0.43
Anexo 13. Modelos de regresión lineal simple del CP1 y la diversidad en la dieta (Shannon loge)
0.53
Anexo 14.
2
Var. Respuesta
Ecuación regresión
F
P
R
Riqueza
y = 1.11 + 0.27 * x
9.38
0.003
0.075
Margalef d
y = 0.25 + 0.29 * x
6.84
0.01
0.084
Shannon (log e)
y = 0.22 + 0.29 * x
10.84
0.001
0.086
Simpson
y = 0.27 + 0.26 * x
5.56
0.02
0.07
Anexo 14. Modelos de regresión lineal simple del volumen de D. columbianus y la diversidad en la dieta
ANEXO MARCO METODOLÓGICO
Área de Estudio
Los datos utilizados para el presente estudio se obtuvieron a partir de la
información recolectada por Hoyos – Hoyos y colaboradores (2012) en el eje
cafetero colombiano, en los departamentos del Quindío y Valle del Cauca. Esta
región se ve influenciada por la zona de convergencia intertropical, por el
relieve montañoso que condiciona la humedad del aire en la cordillera central y
el cañón del río Cauca
Durante la fase de campo realizada por Hoyos – Hoyos y colaboradores (2012)
se visitaron cuatro fincas en el departamento del Quindío: La Ramada (Junio de
2006 y Abril de 2008) ubicada en las coordenadas 04º34’97.7’’N 75º49’89.6’’W, a una altura de 1200 msnm; La Floresta (Noviembre de 2006 y
en Junio de 2006 y 2007) ubicada en las coordenadas 04º35’70.6’’N –
75º50’13.4’’W, a una altura de 1180 msnm; Tesalia Baja (Septiembre de 2006 y
Noviembre
de
2007)
ubicada
en
las
coordenadas
04º35’0.85’’N
-
75º40’0.12’’W, a una altura de 1620 msnm; y Lusitannia (Junio de 2007)
ubicada en las coordenadas 04º41’50.2’’N – 75º50’0.52’’W a una altura de 1200
msnm. En el departamento del Valle del Cauca se realizó la visita a dos fincas:
La Comarca (Septiembre de 2006) ubicada en las coordenadas 04º41’45.4’’N –
75º46’0.12’’W, a una altura de 1230 msnm; y El Topacio (Abril de 2008)
ubicada en las coordenadas 04º40’24’’N – 75º43’60’’W, a una altura de 1560
msnm.Las fincas donde se recolectaron los datos se caracterizan por un
mosaico de un sistema productivo basado en café, banano, pastizales
para
ganadería, con bosque ripario (Guadua angustifolia), bosque secundario y
algunos remanentes de bosque original (Hoyos-Hoyos et al. 2012).
Imagen 1. Autor: Julio Mario Hoyos-Hoyos
Imagen 3. Autor: Julio Mario Hoyos-Hoyos
Imagen 2. Autor: Julio Mario Hoyos-Hoyos
Métodos:
Recolección de especímenes:
A partir de la metodología VES (visual encounter survey sensu Heyer et al.
1994), se realizó la colecta de anuros en las fincas en cada una de las
coberturas.
A cada uno de los especímenes colectados se les realizo el análisis de dieta a
partir de la identificación de los contenidos gastrointestinales y fecales,
exceptuando a las especies de serpientes y a una especie de lagarto debido a
que solo se capturó un individuo de cada una. Para determinar el tipo de dieta
de cada individuo, el contenido de cada muestra se depositó en una caja de
Petri con una hoja milimétrica adherida al fondo con el fin de calcular el
porcentaje ocupado por cada categoría (Invertebrados, detritus, material
vegetal y minerales) (para información detallada revisar Hoyos – Hoyos et al.
(2012). Las muestras fueron preservadas en etanol al 70% y fueron
depositadas en el Museo de Historia Natural de la Pontificia Universidad
Javeriana (MUJ). Los permisos de colecta y sacrificio fueron otorgados por el
Ministerio del Medio Ambiente u fueron aprobados por el Comité de Bioética
de la Pontificia Universidad Javeriana. Siguiendo parte del protocolo
establecido por Luck et al. (2012), este estudio conto con las siguientes fases
(Figura 1):
Fase 2
Fase 1
Revisión
Bibliográfica,
selección de
rasgos.
Fase 3 (Análisis de datos)
Diferencias
en la
riqueza spp.
Medición de
rasgos
seleccionados.
PERMANOVA
Matriz
medidas/
dieta por
especie
Estandarización
datos HoyosHoyos et al
(2012)
Diferencias
en la
morfología
Análisis de
conglomerados
Listado
potencial
de rasgos
Figura 4. Diagrama metodológico
RELATE y
Regresión lineal
simple
Grupos
ecológicos
(Morfología y
dieta)
Relación entre
la morfología
y la dieta.
Selección de rasgos
Se seleccionaron los rasgos a partir de literatura consultada donde de alguna
forma se relacionara la morfología con la dieta (Ricklefs et al. 1981, Emerson
1985, Hodgkison & Hero 2003, Costa et al. 2008, Goodyear & Pianka 2011,
Guzmán & Salazar 2012), además de contar con la consulta a expertos.
Tabla de rasgos potenciales a medir
•
•
•
•
•
•
largo – ancho – profundidad
(altura): cabeza
Largo/ancho de la mandibula
SVL.
Patas: Grosor – Longitud
Dieta
Uso del hábitat
•
•
•
•
•
Tipo de forrageo
Tipo de desplazamiento
biomasa
Velocidad de la presa
Talla de la presa
A partir de la revisión de los artículos encontrados se seleccionaron los
siguientes rasgos relacionados con los hábitos alimenticios (figura 2):





Longitud rostro-cloaca (SLV)
Ancho de la Boca (AB)
Ancho y Largo de la Cabeza (AC y LC respectivamente)
Largo extremidades anteriores (antebrazo (a) y antebrazo (b))
Largo extremidades posteriores (Femur (A), Tibio-Fistula (B) y Pie (C)).
Figura 2: Rasgos Morfométricos. Adaptado de Guzmán & Salazar (2012)
Dichas medidas fueron tomadas con un calibrador marca Mitutoyo de precisión
0.05 mm. Se utilizó un estereoscopio para la toma de medidas a los individuos
que por su tamaño requerían de mayor precisión para identificar los puntos de
medida. La toma de dichas medidas fue realizada en el Laboratorio de
Herpetología de la Pontificia Universidad Javeriana de Bogotá.
Alternamente se estandarizó de la información previamente obtenida por Hoyos
– Hoyos y colaboradores (2012), con el fin de relacionarla con la morfométria
de cada individuo.
Análisis de Datos
A partir de la determinación de las riquezas de especies por coberturas, se
identificaron las diferencias de la composición, medidas por las distancias de
Bray-Curtis, entre las coberturas fueron evaluadas usando un análisis de
permutaciones multivariado de varianza (PERMANOVA). Este análisis fue
basado en una matriz de similitud de Bray – Curtis, la suma parcial de los
cuadrados (tipo III), y 9999 permutaciones aleatorias de los residuales bajo un
modelo reducido con la subrutina PERMANOVA (PRIMER v6.1.14 &
PERMANOVA add on v1.0.4.; Anderson et al. 2008).
Se utilizó el valor de las diferencias entre las medianas (transformadas a raíz
cuadrada, lo cual le da más peso a los datos de menor valor y de igual forma le
resta peso a los datos con mayor valor (Legendre & Legendre 1998)) de cada
variable morfométrica por especie, medidas a partir de las distancias de BrayCurtis (eq. 1 sensu Clarke & Gorley 2006), para el análisis de conglomerados,
donde se identificó si existían diferencias significativas entre especies
pertenecientes a un grupo a partir de la subrutina de SIMPROF (PRIMER &
PERMANOVA add on; Clarke & Gorley 2006).
(
)
∑
(∑
(
)
)
∑
(
)
Para la identificación de los grupos ecológicos con base en la dieta, se realizó
el mismo tratamiento de los datos con la diferencia, que en este análisis se
utilizó el promedio del porcentaje de cada categoría de ítems consumido para
cada especie, en vez de la mediana. De igual forma, se identificó la riqueza de
grupos ecológicos basados tanto en morfometria como en dieta para cada una
de las coberturas.
Se determinó si existe un efecto entre el tipo de cobertura vegetal, la
temporada climática o su interacción en la morfometría y la composición de la
dieta de los individuos de cada especie a partir del análisis de permutaciones
multivariadas de la varianza (PERMANOVA).
Por otra parte, con el fin de establecer la relación de similitud entre la
morfometría y la composición en la dieta de cada individuo por especie, se llevó
a cabo la rutina RELATE basada en el valor del rango del coeficiente de
correlación de Spearman (eq.2 sensu Legendre & Legendre 1998), entre las
dos matrices de similitud. De igual forma, se realizó 9,999 permutaciones al
coeficiente de correlación entre las dos matrices (Clarke & Gorley 2006).
∑
(
)
Dada la alta colinealidad existente entre las 14 variables morfométricas (más
del 90%; anexo 1), se realizó un análisis de componentes principales y, para
cada especie, el primer componente (el cual explicó entre el 64 y 98% de la
variación; tabla 3) se incorporó como variable independiente en una regresión
lineal simple entre con la diversidad (Shannon loge) de la dieta como variable
de respuesta en el programa Statistica 8 (StatSoft 2007).
Finalmente, para la especie más abundante se realizó una regresión lineal
simple entre algunas medidas de diversidad de la dieta (Riqueza, margalef d,
Shannon log e y Simpson) como variable de respuesta contra el volumen de D.
columbianus. La Ecuación del esferoide es (Valderrama-Vernaza et al. 2009):
)
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ANEXO MARCO TEÓRICO
La influencia de la pérdida de biodiversidad, como consecuencia de la
transformación ecosistémica, se ve reflejada en la oferta de servicios
ecosistémicos establecidos por la diversidad funcional como medida del rol de
los organismos en el funcionamiento de un ecosistema. Esta se puede
cuantificar a partir de la variación de los rasgos funcionales, que pueden
responder de distinta forma en un gradiente de transformación debido a los
cambios generados en variables ambientales o su influencia sobre determinada
función dentro del ecosistema (figura 1).
Transformación
Ecosistémica
Función
Ecosistémica
Pérdida de
Biodiversidad
Gradiente de
Transformación
Diversidad
Funcional de
Anuros
Cambio Variables
Ambientales
•
Cobertur
a
Variación
Rasgos
Funcionales
Figura 5 Diagrama conceptual
3.1 Transformación de paisajes naturales y su influencia sobre la
biodiversidad
Las actividades humanas en paisajes naturales han transformado gran porción
de la superficie terrestre en áreas de dominio y manejo de prácticas extractivas
humanas. Aunque dichas actividades varían ampliamente a lo largo del
planeta, su fin último es la extracción de recursos naturales para suplir las
necesidad humanas, generalmente con consecuencias como la degradación de
las condiciones ambientales (Foley et al. 2005).
Uno de los principales aspectos que se ve afectado por el cambio en el uso y
cobertura de la tierra es la biodiversidad (Pimm & Raven, 2000; Sala et al.,
1991; Soulé, 1991; Zebisch, Wechsung, & Kenneweg, 2004), la cual se ha visto
amenazada debido a procesos de pérdida y fragmentación del hábitat ( Murcia,
1995; Pimm & Raven, 2000).
Históricamente, las investigación relacionadas con la afectación a la
biodiversidad por parte de los procesos de transformación y modificación del
paisaje, han evidenciado una falta de bases conceptuales claras y bien
definidas, donde se resalta un sesgo dicotómico a partir de dos líneas de
aproximación analizadas por separado (Fischer & Lindenmayer 2007, Didham
et al. 2012)
La primera se ha desarrollado a partir de una aproximación desde el concepto
de respuesta de las especies, donde se han centrado en el análisis individual,
planteando que cada una responde de manera individual al ambiente,
dependiendo de sus requerimientos específicos (Fischer & Lindenmayer 2007).
En ese sentido, es necesario categorizar el rango de procesos que pueden ser
afectados cuando se basa en la respuesta individual de una especie. De esta
manera definen dos tipos principales: los exógenos, originados
independientemente de la biología de la especie, y endógenos originados como
parte de la biología de dicha especie (Fischer & Lindenmayer 2007).
Cuando se parte de la base del análisis individual de las especies, es de vital
importancia la conceptualización de hábitat, el cual se ha definido como el
rango de ambientes idóneos para una especie en específico. Generalmente el
paisaje ha sido definido como un continuo, caracterizado por un constante de
hábitat original, o fragmentado como resultado de un proceso de fragmentación
(Fahrig 2003a, Fischer & Lindenmayer 2007). Sin embargo, se ha generado
una discusión en la manera como se define el último.
El concepto de fragmentación convertido en paradigma, que trata por separado
la perdida de hábitat y la fragmentación per se del hábitat (Fahrig 2003a,
Didham et al. 2012), donde la primera es reconocida estrictamente como la
perdida de la cantidad de hábitat natural como consecuencia de la
transformación del paisaje ya sea por causas naturales o por intervención
humana (Fahrig 2003b) y la segunda como el rompimiento de una gran
extensión de hábitat original, en múltiples parches de menor tamaño aislados
entre sí por una matriz de vegetación diferente a la original u otro tipo de uso
(Saunders, Hobbs & Margules, 2007; Wilcove, McLellan, & Dobson, 1986). En
ese sentido la transformación del paisaje se verá traducida en tres efectos
primordiales: el incremento de número de parches, la disminución del tamaño
de los parches y el aumento en el asilamiento entre parches (Fahrig 2003a).
Siendo esta ultima la base de la segunda línea de aproximación planteada por
Fischer & Lindenmayer (2007) orientada por los patrones espaciales, basada
en la percepción de los patrones de configuración del paisaje por parte del
humano y su relación con la presencia de especies a partir de la medida, por
ejemplo de la riqueza de especies.
Sin embargo como reconoce Didham et al. (2012) un componente clave para el
mejor entendimiento del concepto de fragmentación, es la dependencia
inherente de la progresión espacial y temporal de la pérdida del hábitat en la
configuración del hábitat resultante. Es decir, la perdida de hábitat puede
ocurrir sin la fragmentación per se, pero es imposible que la última ocurra sin la
perdida de hábitat. La forma más simple de explicar esta paradoja es tal que
los efectos de la pérdida del hábitat son direccionados en gran medida por el
cambio en el arreglo espacial del hábitat.
De igual forma a través de distintos paisajes con diferentes historias de uso del
suelo, y a través de especies con diferentes rasgos, se evidenciaría variaciones
empíricas robustas, que darían cabida al análisis de la importancia relativa de
relaciones causas directas (perdida de hábitat) vs indirectas (cambios en
patrones del paisaje) (Didham et al. 2012).
3.1.2 La agricultura y la pérdida de biodiversidad
Uno de los principales factores de transformación de las áreas naturales ha
sido la agricultura, la cual es considerada una principales afectaciones sobre la
biodiversidad (Saunders et al. 1991a, Soulé 1991, Tilman et al. 2001, Laurance
2010). Desde los primeros 35 años de la revolución verde, la producción
agrícola se ha duplicado a un costo ambiental muy alto. Aparte del aumento de
gases de efecto invernadero, la agricultura, mediante el uso de recursos
naturales limitados y la utilización de químicos pesticidas, afecta el
funcionamiento de los procesos ecosistémicos, además de la transformación
de las coberturas originales en cultivos (Tilman et al. 2001). Sin embargo
existen otras causas de destrucción y degradación del hábitat como la tala, la
minería, la pesca de arrastre y la expansión urbana (Laurance 2010)
En algunas regiones, más del 93% de la vegetación nativa ha sido
reemplazada por áreas de cultivo, las cuales son causa de procesos erosivos
extensos de origen eólico o hídrico o la salinización del suelo generando
contaminación de suministros de agua para consumo o irrigación (Saunders et
al. 1991b).
Colombia es uno de los países más diversos en el mundo, y por esta razón
resulta ser muy sensible a los cambios de las coberturas naturales (Chaves &
Arango, 1998). Etter (1998) establece que debido a la alta presión ejercida
sobre los sistemas naturales debido a las actividades humanas, más de la
mitad de la cobertura natural ha desaparecido. La Ecorregión del Eje Cafetero
es una de las zonas que presenta una mayor tasa de deforestación y pérdida
de hábitat en Colombia, conservando solo un 30% de sus bosques naturales
(Ecoandina & WWF-Colombia 2004).
Sin embargo vale la pena resaltar la importancia que pueden tener estas áreas
dentro del contexto de la biodiversidad. Jules & Shahani (2003) argumentan la
necesidad de ver la matriz como un arreglo de hábitats, la cual dependiendo de
la calidad de esta, cuenta con el potencial de influenciar tanto negativa como
positivamente diferentes procesos a nivel de poblaciones como ecosistémicos.
Esto además demuestra la falta de conocimiento sobre como los organismos
interactúan dentro de los sistemas productivos, base conceptual necesaria para
la implementación de estrategias de conservación y manejo sostenible en estas
áreas (Hoyos-Hoyos et al. 2012)
3.3 Diversidad funcional y funcionamiento ecosistemico.
Las alteraciones sobre los sistemas naturales a escalas locales y globales, han
propiciado cambios dramáticos en la estructura y composición de las
comunidades bióticas (Hooper et al. 2005). Los cambios en la biodiversidad
afectan la forma en que los ecosistemas funcionan al alterar los procesos y
servicios ecosistemicos (Hooper et al. 2005, Díaz et al. 2007, Norris et al.
2010). Sin embargo, para poder evaluar de qué manera cambios en las
comunidades bióticas afectan los procesos ecosistémicos, es necesario
cuantificar la diversidad funcional (Hooper et al. 2005).
Aunque se han desarrollado estudios donde se establece la relación entre la
biodiversidad y el funcionamiento ecosistemico a partir de análisis enfocados
en poblaciones, donde atributos demograficos pueden servir como indicadores
de la provisión de servicios ecosistemicos (Luck et al. 2003), como afirma
Hooper et al. (2005), el numero de especies por si solo, no es el mejor predictor
de las propiedades de los ecosistemas, por esta razón se deben identificar
aquellas características o mecanismos mediante los cuales los organismos
influencian las propiedades de los ecosistemas y por ende su funcionamiento
(Díaz & Cabido 2001, de Bello et al. 2008).
Los estudios donde se resalta la relación entre la diversidad y el
funcionamiento de los ecosistemas han incrementado notablemente (Schwartz
et al. 2000, Hooper et al. 2005), sin embargo la mayoría de estudios realizados
en diversidad funcional, se han concentrado en comunidades de plantas,
dejando de lado otros niveles tróficos o grupos taxonómicos (Hooper et al.
2005, Luck et al. 2012). En ese sentido, es importante definir algunos
conceptos, teniendo en cuenta la falta de información relacionada sobre como
la diversidad funcional puede relacionar los rasgos funcionales de diferentes
organismos y el funcionamiento de un ecosistema (de Bello et al., 2008):
Diversidad Funcional:
Puede ser definida como: ―El valor y rango de los rasgos funcionales de los
organismos presentes en determinado ecosistema. El valor de los rasgos se
refiere a la presencia y la abundancia relativa de valores o tipos. El rango de
los rasgos se refiere a la diferencia entre valores extremos de rasgos
funcionales‖ (Díaz & Cabido 2001).
Otra aproximación a la definición de diversidad funcional puede ser: ―El tipo,
rango y abundancia relativa de atributos funcionales en determinada
comunidad la diversidad funcional puede ser cuantificada por diferentes
componentes, para las cuales los ragos dominantes en una comunidad
(expresados en la frecunecia relativa de determinado grupo funcional) y la
divergencia funcional (representada como el grado de disimilaridad y
complementariedad en el valor de un rasgo dentro de una comunidad) resultan
ser los mas importantes‖ (de Bello et al., 2008).
Rasgos funcionales y Rasgos:
Es de vital importancia, como señalan Violle et al. (2007), aclarar la confusión
que se ha dado, al definir este concepto dada la ambigüedad que se ha
evidenciado en los distintos estudios que se basan en este marco conceptual.
De esta manera sugiere definir el concepto de Rasgo como cualquier aspecto
morfológico, fisiológico o fenológico, medible a nivel de individuo sin hacer
referencia sobre ninguna función en específico. Una definición similar
establece: Propiedad de un organismo, medible y bien definida; usualmente
medida a nivel de individuo y comparable entre especies (McGill et al. 2006,
Pla et al. 2012).
Por su parte el concepto de Rasgo funcional se define como la característica de
un organismo que esta fuertemente relacionada con su función dentro de un
ecosistéma. Este se puede categorizar de dos formas, aquellos rasgos que son
determinantes en la respuesta de un organismo al cambio a las condiciones
ambientales (rasgo de respuesta), o aquellos rasgos que determinan el efecto
de un organismo sobre el funcionamiento del ecosistema (rasgo de efecto) (de
Bello et al., 2008; Díaz & Cabido, 2001; Hooper et al., 2005).
Grupos ecológicos:
Partiendo de la necesidad de generar aproximaciones más generalizadas,
donde el conocimiento adquirido a partir del estudio individual por especies, ha
permitido generar sistemas de categorización donde la similitud entre especies
en cuanto a estrategias de vida y rasgos, son clasificados en grupos ecológicos
tales como grupos funcionales, tipos funcionales o gremios (Blaum et al. 2011).
Dos aproximaciones se han generado para la definición de estos conceptos. La
primera enfocada en las especies que utilizan de manera similar un recurso y la
segunda dividida en dos puntos de vista sobre la manera en que se establecen
las interacciones especie-medio ambiente (Blaum et al. 2011).
Es la primera aproximación que se basa en el concepto de gremio, donde el
uso de recursos es relacionado tanto para áreas de forrajeo o reproducción,
viendose entonces una superposición significativa en sus requerimientos de
nicho. Esto podria determinar la manera en que interaccionan miembros de un
mismo grupo y de igual forma interacciones establecidas entre grupos (Blaum
et al. 2011).
Por su parte la segunda aproximación permite las siguientes definiciones:
El grupo o conjunto de organismos que comparten respuestas similares al
ambiente y efectos similares en el funcionamiento del ecosistema (Díaz &
Cabido 2001, Hooper et al. 2005, de Bello et al. 2008). Cabe señalar que tanto
Diaz & Cabido (2001) como Hooper et al. (2005) utilizan el término de Tipo
Funcional para esta definición mientras de Bello et al. (2008) utiliza el téermino
de Grupo funcional.
De igual forma tanto de Bello et al. (2008) y Blaum et al. (2011), aclaran que el
termino de grupo funcional de respueta tambien es referido comunmente como
―gremio‖, especialmente cuando se refiere a animales donde el uso de un
recurso determina la respuesta a las condiciones ambientales.
Redundancia funcional:
Este termino es uno de los conceptos de mayor interes dentro de las bases de
la conservación. De manera general se refiere a la redundancia funcional
cuando la pérdida de una especie no afecta el funcionamiento de determinado
proceso, debido a la presencia de una o más especies que compensen dicha
función (Díaz & Cabido 2001). En este sentido en la medida en que un grupo
ecológico sea compuesto por la mayor cantidad de especies, es menor la
probabilidad que la función o proceso se vea afectado por la falta de alguna de
las especies pertenecientes a dicho grupo, manteniendo así las propiedades
del ecosistema.
3.2 Transformación del paisaje y sus implicaciones sobre la ecología de
los Anuros.
Las actividades humanas que generan perdida, aislamiento o degradación del
hábitat, inciden de manera directa sobre las probabilidades de persistencia de
los organismos y de manera indirecta con los organismos que interactúan. Los
procesos de fragmentación pueden tener un efecto negativo sobre el sistema al
alterar la abundancia y composición de las especies (Murcia 2002, Vitt &
Caldwell 2009), además, aunque puede afectar a la mayoría de especies
presentes, estas pueden responder de manera distinta una de otra (Pineda et
al. 2005). Dicha respuesta dependerá de la historia natural de las especies,
teniendo en cuenta sus modos reproductivos, estrategias de forrajeo, tamaño
corporal y la amplitud de la dieta (Suazo-Ortuño et al. 2008, Hoyos-Hoyos et al.
2012).
Uno de los aspectos anteriormente mencionados, que se puede ver altamente
afectado por la perdida y fragmentación del hábitat, son los hábitos alimenticios
(Hoyos-Hoyos et al. 2012); donde caracteres como el comportamiento, la
fisiología y la morfología, determinarán la manera en cómo se relacionan entre
competidores y niveles tróficos superiores (Toft 1981, Lima & Magnusson 2000,
Vitt & Caldwell 2009).
El comportamiento de alimentación es un atributo fundamental, donde el éxito
del forrajeo está relacionado con el comportamiento de búsqueda, en ese
sentido la habilidad para encontrar una presa afecta el consumo de alimento y
así mismo la cantidad de energía necesaria para esta actividad (Miles et al.
2007).
Dos modos de forrajeo son ampliamente reconocidos: Forrajeo ―Sit and Wait‖ y
forrajeo activo. Aquellos cuya estrategia de forrajeo se basa en mantenerse
inmóvil y atacar aquellas presas móviles que pasan por su campo visual,
pertenecen al primer grupo mencionado. Esta estrategia se caracteriza por el
menor gasto de tiempo y energía para encontrar una presa, sin embargo
implica una inversión más alta al atrapar y manipular la presa. Por su parte, los
forrajeros activos, se desplazan a través de su ambiente en busca de presas
invirtiendo a diferencia del grupo anterior, mayor energía en la búsqueda de
presas, pero una menor cantidad de energía en la captura y manipulación de la
misma (Vitt & Caldwell 2009).
Sin embargo, los modos de forrajeo presentan numerosas correlaciones con
aspectos como la ecología, comportamiento, fisiología e historia de vida (Vitt &
Caldwell 2009). De esta manera, como sintetiza Perry & Pianka (1997), se
pueden resaltar 3 grandes grupos de factores que afectar la estrategia de
forrajeo. Los factores externos, como la oferta de presas, riesgo de predación,
estructura del hábitat en términos de disponibilidad de percha, entre otros; los
factores internos, como el hambre, experiencias aprendidas y la especificidad
de dieta, requerimientos nutricionales; y por último los factores históricos, tales
como limitaciones sensoriales, parámetros fisiológicos, y características
morfológicas entre otras.
Diferentes estudios han establecido la relación entre rasgos morfológicos,
estrategias de forrajeo y dieta. De manera general dentro del campo de la
herpetología, los estudios se han centrado en el grupo de las lagartijas, donde
evalúan la relación entre el tamaño corporal representado por la longitud rostrocloaca y el tamaño de presas que estos ingieren, así como la relación entre las
estrategias de forraje y la dieta (Huey & Pianka 1981, Hirai & Matsui 2002,
Muñoz-Guerrero et al. 2007, Costa et al. 2008). Por otro lado estudios
enfocados tanto en ranas y sapos como lagartijas han evaluado la relación
entre diferentes rasgos morfológicos con la dieta que estos organismos
consumen (Toft 1981, Losos 2009)
Diversos autores han señalado como el tamaño corporal tanto en anfibios como
reptiles ha determinado las estrategias de forrajeo y en ese sentido la dieta
consumida. Aquellos de mayor tamaño se plantea, tienen un mayor rango
geográfico dándoles la posibilidad de una mayor oferta de presas, así como la
capacidad de comer tanto presas pequeñas como grandes, a diferencia de
aquellas especies pequeñas que solo pueden comer presas pequeñas un
rango de espacio menor (Costa et al. 2008). Además estudios han demostrado
la relación entre algunos rasgos morfológicos de la cabeza, como el largo y
ancho, así como características de la mandíbula determinan el volumen de
presas consumidas (Emerson 1985, Guzmán & Salazar 2012)
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