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OVIPOSICION DE Diaphorina citri KUWAYANA (HEMIPTERA: PSYLLIDAE)
SOBRE PLANTAS DE Murraya paniculata (L.) JACK (RUTACEAE) COMO
FACTOR EN LA PRODUCCION DE NINFAS
Gonzalez-Cabrera. Jaime, Jorge A. Sanchez-Gonzalez y Hugo C. Arredondo-Bernal. Centro
Nacional de Referenda de Control Biol6gico, CNRF-DGSV, SENASICA. Km 1.5 Carr.
Tecoman-Estaci6n FFCC, Tecoman, Colima, Mexico, 28110. jgonz017@ucr.edu
Palabras clave: Cria masiva, Huanglongbing, psilido asiatica de los citricos.
lntroducci6n
El psilido asiatico de los citricos, Diaphorina citri Kuwayama, es considerado una de
las amenazas mas importantes a Ia citricultura nacional porque potencialmente
trasmite Ia bacteria del floema Candidatus liberibacter spp. , Ia cual causa Ia
enfermedad conocida como Huanglongbing (HLB). Como una alternativa de control
biol6gico en contra del psilido vector del HLB, desde finales de 2009 el Centro
Nacional de Referencia de Control Biol6gico (CNRCB) cria y Iibera masivamente al
parasitoide Tamarixia radiata (Waterston) (Hymenoptera: Eulophidae). A nivel
mundial, T. radiata esta considerada como el parasitoide con mas promesa para
controlar a D. citri (Shivankar eta/., 2000).
En el CNRCB T. radiata se reproduce sobre ninfas de D. citri, utilizando para Ia cria
de Ia plaga plantas de Murraya panicu/ata (L.) Jack (Rutacea). La productividad de
Ia cria de T. radiata esta determinada por el numero de ninfas que se reproducen
sobre brotes tiernos de las plantas de M. panicu/ata; y a su vez Ia producci6n de
ninfas por planta de M. panicu/ata, depende de Ia densidad de huevos que los
adultos de D. citri depositan por planta y del porcentaje de sobrevivencia desde
huevo hasta ninfa. En Ia cria de T. radiata se trabaja bajo Ia premisa de que mientras
mas alto sea el numero de huevos depositados por brote tierno y por planta, mas
alta sera Ia producci6n de ninfas. Las hembras de D. citri solo ovipositan sobre los
brotes tiernos de las plantas hospederas (Chavan y Summanwar, 1993), sin
embargo, si el numero de huevos depositados por brote de M. panicu/ata es muy
alto habra una gran emergencia de ninfas, y estas a traves de su alimentaci6n
pueden ocasionar el colapso de los brotes tiernos (Skelley y Hoy, 2004), de
estructuras florales y hasta de ramas tiernas (Michaud, 2004; Shivankar eta/., 2000).
Ademas, las ninfas secretan abundantes cantidades de mielecilla, Ia cual cae sabre
las hojas inferiores de Ia planta ocasionando el desarrollo de fumagina sabre las
hojas (Tsai y Liu, 2000). La fumagina forma una capa obscura sabre las hojas,
reduciendo el area fotosintetica de Ia planta y por ende Ia calidad nutricional de Ia
misma. Una reducci6n en el valor nutricional de Ia planta reduce directamente el
porcentaje de sobrevivencia de los estados inmaduros y Ia fecundidad de los
insectos adultos (Awmack y Leather, 2002).
En este trabajo se estudi6 si un alto numero de huevos depositados por D. citri sabre
brotes tiernos de M. paniculata hace colapsar el brote; el parametro que se midi6 fue
Ia relaci6n entre huevos depositados y producci6n de ninfas. Asimismo se analiz6 si
existe una relaci6n directa entre Ia intensidad de oviposici6n con el numero 'i:le
adultos de D. citri obtenidos por planta de M. paniculata, para ella se utiliz6 ·un
gradiente de dias-psilidos en oviposici6n. Un dia-psilidos significa que una pareja de
D. citri estuvo ovipositando por 24 h. El objetivo de ambos estudios es mostrar 'si
altos niveles de oviposici6n pueden ser contraproducentes en Ia producci6n de
ninfas y adultos sobre M. paniculata. En subsecuentes estudios se determinara Ia
oviposici6n que produce mas ninfas por planta de M. panicu/ata, con el prop6sito de
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optimizar el uso de estas plantas, y por ende hacer mas eficiente Ia cria de T.
r:adiata.
Materiales y metodos
El posible colapso de brotes tiernos se estudi6 en 50 plantas de M. panicu/ata. Las
plantas se podaron y cuando hubo abundancia de brotes tiernos, estos se
clasificaron en tres tipos: 1, 2 y 3 (Fig. 1). En mediciones previas (trabajo no
reportado), se encontr6 que Ia longitud de brote tipo 1, 2 y 3 fue de 0.76±0.09,
1.27±0.06 y 2.95 ±0.03 em , respectivamente (ANOVA, Tukey, F= 411.46, P=
<.0001 ). De las 50 plantas se escogieron 20 brotes tiernos de cad a tipo; en algunas
plantas se seleccionaron hasta dos o tres brotes, mientras que en otras s61o uno.
Gada brote fue cubierto con tela de organza y se le introdujo una pareja de D. citri
durante 48 h, al termino de este tiempo, se quito Ia cubierta de organza y los huevos
fueron contados; a los 12 dias despues del conteo de huevos, se contabiliz6 el
numero de ninfas del tercer al quinto instar presentes en cada brote, debido a que
son los estados de desarrollo que las hembras de T. radiata prefieren para
ovipositar.
Para estudiar si existe una relaci6n entre huevos depositados y emergencia de
adultos, se usaron 35 plantas de M. panicu/ata. Estas plantas se extrajeron del area
de invernaderos y todas fueron aproximadamente del mismo tamafio (50 em) y con
Ia misma cantidad de follaje. Gada una de las plantas fue podada, y cuando
presentaron abundancia de brotes tiernos, se les cubri6 con tela de organza. Estas
35 plantas fueron distribuidas en cinco tratamientos: (a) 6 parejas en oviposici6n
durante 3 dias; (b) 12 parejas en oviposici6n por 3 dias; (c) 6 parejas en oviposici6n
par 7 dias; (d) 18 parejas en oviposici6n durante tres dias; y (e) 12 parejas por 7
dias, lo que da un total de 18, 36, 42, 54 y 84 dias-psilidos en oviposici6n
respectivamente (Tabla 1 ). 23 dias despues de que se pusieron las parejas de
psilidos en cada tratamiento, se contabilizo el numero de adultos por planta. Los
psilidos usados fueron de Ia misma ectad y en actividad de oviposici6n. Nava et a/.
(2007) encontr6 que Ia oviposici6n de 0 . citri en plantas de M. panicu/ata no varia
mucho de un dia para otro , mientras que en un lapso de 7 dias ellos encontraron
una declinaci6n de 30% en los huevos depositados.
Figura 1. Tipo de brotes tiernos de las plantas de Murraya paniculata: (a) tipo 1 se distingueporque
las hojas tiernas aun estan enrolladas, formando una punta de Ianza; (b) tipo 2 las hojas tiernas
estan a medio desenrollar; y (c) tipo 3 las hojas estan totalmente extendidas, perc continuan siendo
hojas tiernas.
Tabla 1. Gradiente de dias-psilidos en oviposici6n. Un dia-psilidos significa que una
pareja de D. citri estuvo ovipositando por 24 h.
Tratamiento
a
b
c
Parejas
de psflidos
(numero)
6
12
6
18
Dias
ovipositando
(numero)
3
3
7
3
Dias-psflidos
en oviposici6n
(nOmero)
18
36
42
54
84
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La relaci6n entre huevos depositados y sobrevivencia de ninfas fue sometida a
pruebas de regresi6n lineal multiple. Las diferencias estadisticas entre grupos del
gradiente de dia-psilidos en oviposici6n fueron analizadas con ANOVA y con ajuste
a traves de Tukey. El analisis estadistico de los datos se hizo a traves del paquete
estadistico SAS 9.2 y una a de 0.05. Ambos estudios se llevaron a cabo en los
invernaderos del CNRCB.
Resultados y discusion
En ninguno de los tres tipos de brotes, hay una relaci6n lineal entre numero de
huevos depositados y porcentaje de sobrevivencia. El numero de huevos
depositados tiene muy poco poder predictive en cuanto al porcentaje de
sobrevivencia de huevo a ninfas; por tipo de brote Ia R2 fue de 0.33, 0.25 y 0.04
para tipo 1, 2 y 3 (Fig. 2) (Regresi6n lineal multiple, F= 3.84, P= 0.0556).
Presumiblemente hay otros factores involucrados en Ia sobrevivencia de las ninfas,
por ejemplo, personal del CNRCB ha observado que las ninfas se distribuyen a
brotes adyacentes cuando hay condiciones de hacinamiento.
Dentro del rango de huevos depositados por tipo de brote, no hay un numero
especifico que ocasione el colapso de un brote de M. panicu/ata. Sin embargo,
cuando hay mas de 90 huevos depositados el porcentaje de sobrevivencia de huevo
hasta ninfas se reduce a menos del 50%. Altas densidades de huevos depositados
por brote tierno pueden reducir el porcentaje de sobrevivencia de las ninfas por dos
razones: (a) el recurso brote podria ser suficiente para las ninfas recien emergidas,
pero una ninfa del quinto instar es aproximadamente 32 veces mas grande que una
ninfa del primer instar (Tsai y Liu, 2000); por lo que s61o en terminos de espacio, un
brote tierno no puede albergar a tanta ninfas del quinto instar; y {b) las ninfas a
traves de su alimentaci6n secretan abundante mielecilla, Ia cual forma una capa que
obscurece parte de las hojas inferiores; con ella se reduce el area fotosintetica de Ia
planta y se obstaculiza Ia distribuci6n de las ninfas sobre brotes adyacentes. La no
distribuci6n de las ninfas ocasiona mortalidad, debido a condiciones de hacinamiento
y Ia reducci6n en el area fotosintetica significa una menor calidad nutricional de Ia
planta, y por lo tanto una menor sobrevivencia de insectos herbivores en sus
estados inmaduros (Awmack y Leather, 2002). Se encontr6 que el nivel mas alto de
oviposici6n (84 dias-psilidos) noes el tratamiento mas productive. El tratamiento que
produjo mas adultos por planta fue el tratamiento 54 dias-psilidos (ANOVA, Tukey,
F = 3.35, P= 0.0322) (Fig . 3). En este experimento se midi6 el numero de adultos
producidos por planta y no se midi6 el numero de ninfas, pero presumiblemente las
plantas mas productivas en cuanto al numero de adultos, tambien deberian ser mas
productivas en cuanto al numero de ninfas. En los ultimos instares de D. citri existe
una sobrevivencia mayor a 90% entre el numero de ninfas y de adultos (Liu y Tsai,
2000; Tsai y Liu, 2000).
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Figura 2. Porcentaje de sobr~vivencia de huevo a nin!as de 0: citri, en ~el~ci6n a Ia cantidad .de
huevos depositados par Ires ltpos de brotes de M. pamculata; Ttpo 1 se dtslingue porque las hojas
tiernas aun estan enrolladas, formando una punta de Ianza; tipo 2 las hojas tiernas estan a media
·desenrollar; y tipo 3 las hojas estan totalmente extendidas, pero continuan siendo hojas tiernas. Los
analisis estadisticos se hicieron a !raves de pruebas de regresi6n lineal multiple.
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w w1oo1m14mw
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tipo 1
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tipo 3
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Ntimero de huevos depositados. par brote de M. paniculata
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36
54
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Ofas- p sflid os en ovlposlci6n por planta de M. panicufato
Figura 3. Psilidos adultos de 0 . citri que emergieron par planta de M. paniculata en cinco diferentes
intensidades de oviposici6n: 18, 36, 42, 54 y 84 dias-psilidos en oviposici6n significa que 6, 12, 6, 18
y 12 parejas de psilidos de 0 . citri estuvieron ovipositando durante 3, 3, 7, 3 y 7 dias,
respectivamente. Un dia-psilidos significa que una pareja de D. citri estuvo ovipositando par 24 h.
Medias y barras del error estandar seguidas par Ia misma letra no son estadisticamente diferentes.
Pruebas de ANOVA, con una de 0.05, ajustada con Tukey.
Los resultados de ambos experimentos indican que un nivel alto de oviposici6n por
brote tierno y por planta es contraproducente en Ia producci6n de ninfas y adultos
sobre plantas de M. panicu/ata. En subsecuentes experimentos se determinara Ia
oviposici6n que produce mas ninfas por planta de M. paniculata. Las plantas de M.
paniculata tienen muchas ventajas como sustrato para Ia cria de D. citri (ArredondoBernal et a/., 201 0), sin embargo, a traves de estos estudios se pretende hacer mas
eficiente el uso de estas plantas.
Agradecimientos
AI personal del CNRCB y del convenio SENASICA-CESAVECOL para Ia generaci6n
tecnol6gica y reproducci6n masiva de Tamarixia radiata, especial agradecimiento al
tecnico Manuel Bravo Nunez, el cual contribuy6 en Ia colecta de datos.
Literatura citada
Arredondo-Bernal , H.C., J.A. Sanchez-Gonzalez & M.A. Mellin-Rosas. 2010. Avances en el
control biol6gico del psilido asiatico de los citricos en Mexico, pp. 121-132. VI
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Genetico de Citricos. Campo Experimental Tecoman-INIFAP. Tecoman Colima.
Awmack, C.S. & S.R. Leather. 2002. Host plant quality and fecundity in herbivorous insects.
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PARASITISMO DE Colpoclypeus michoacanensis Sanchez y Figueroa
(HYMENOPTERA: EULOPHIDAE) EN DOS LOCALIDADES DEL ESTADO DE
MICHOACAN
.,
'
OrnellaBarreto-Barriga \ Samuel Pineda 1, Ana Mabel Martinez\ Jose Antonio SanchezGarcia2, Angel Rebollar-Aiviter3 , Juan Manuel Chavarrieta, Juana Maria Coronado Blanco 4 y
Jose Isaac Figueroa h. 1 1nstituto de Investigaciones Agropecuarias y Forestales, Universidad
Michoacana de San Nicolas de Hidalgo, Km. 9.5 carretera Morelia-Zinapecuaro, Tarimbaro,
Michoacan, 58880, Mexico. E-mail: *figueroaji@yahoo.com.mx. 2 CIIDIR Oaxaca, lnstituto
Politecnico Nacional, Area de Control biol6gico, Hornos #1003, Santa Cruz Xoxocotlan,
Oaxaca, C.P. 71230, Mexico. 3 Universidad Aut6noma Chapingo/Centro Regional Morelia,
Michoacan, 58170, Mexico. 4 U,I\M Agronomia y Ciencias, Universidad Aut6noma de
Tamaulipas, 87149 Cd. Victoria, Tamaulipas, Mexico.
Palabras clave: Argyrotaenia, avispas , Eulophidae, biologia, control biol6gico.
I ·
lntroducci6n
La zarzamora es uno de los productos agricolas de alto valor nutritivo y con amplia
demanda en paises desarrollados, lo que lo convierte en un producto con gran
potencial de exportaci6n. En Mexico, su cultivo representa una derrama econ6mica
muy importante debido a que !~enera miles de empleos directos en su producci6n Y
comercializaci6n. En los ultimos 10 aiios, Ia producci6n de zarzamora, asi como el
area dedicada a su cultivo, se ha incrementado exponencialmente. AI respecto, en
los aiios 2000, 2004, 2006 y 2007, Ia producci6n de este cultivo fue de 13534,
26696, 40841 y 42000 toneladas (ton), respectivamente, siendo los estados de
Michoacan, Guanajuato, Hidalgo y Estado de Mexico los principales productores
(Sanchez, 2008). Particularmente en el estado de Michoacan, en el aiio 2009 se
sembraron 7803.25 hectareas (ha) de zarzamora, de las cuales se obtuvo una
producci6nde 112310 ton y una captaci6n de divisas de $ 2, 703,420 (SlAP,
2009).Michoacan se reconoce como el primer productor y exportador de zarzamora
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