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Guía de Seminarios Departamento de Ecología, Genética y Evolución FCEN-UBA Segundo Cuatrimestre 2016 ÍNDICE GENERAL DE SEMINARIOS S 1. MÉTODOS (1) Soto F, Graham L y Farji-Brener AG. 2010. Exposición a daño mecánico y resistencia en telarañas de Thaida peculiaris en un bosque templado del noroeste patagónico. Ecología Austral, 20: 57-62. (2) Sánchez NE, Pereyra PC y Gentile MV. 1991. Relación entre las preferencias de oviposición de las hembras y los sitios de alimentación de las larvas del barrenador del brote de la soja, Epinotia aporema (Lepidoptera, Tortricidae). Ecología Austral, 1: 6-10. (3) Miserendino ML. 1995. Composición y distribución del macrozoobentos de un sistema lótico andino-patagónico. Ecología Austral, 5: 133-142. (4) Loretti J, Oesterheld M & León RJC. 1994. Efectos de la interacción del pastoreo y la inundación sobre Paspalum dilatatum, un pasto nativo de la Pampa Deprimida. Ecología Austral, 4: 49-58. S 2. POBLACIONES (1) Lima M. 2006. Los efectos ecológicos de las fluctuaciones climáticas. Investigación y Ciencia, julio 2006: 46-52. S 3. INVASIONES BIOLÓGICAS (1) Shea K & Chesson P. 2002. Community ecology theory as a framework for biological invasions. Trends in Ecology & Evolution, 17(4): 170-176. S 4. CAMBIO GLOBAL (1) Sala OE et al. 2000. Global biodiversity scenarios for the year 2100. Science, 10 (287): 1770-1774. (2) Ecología General. 2011. Seminario Cambio Climático. Documento de trabajo preparado por Crespo JE y Álvarez Costa A. Ecología Austral 20:57-62. AbrilE2010 Abril de 2010 XPOSICIÓN A DAÑOS Y RESISTENCIA DE TELARAÑAS Asociación Argentina de Ecología 57 Exposición a daño mecánico y resistencia en telarañas de Thaida peculiaris en un bosque templado del noroeste patagónico FLORENCIA SOTO, LUCÍA GRAHAM & ALEJANDRO G. FARJI-BRENER* Centro Regional Universitario Bariloche, Universidad Nacional del Comahue, Bariloche, Argentina. RESUMEN. Las variaciones ambientales pueden generar respuestas plásticas en el comportamiento de los individuos. En este trabajo investigamos si el nivel de exposición al daño mecánico por la caída de material vegetal desde el dosel del bosque afectaba la resistencia de telarañas de Thaida peculiaris, y evaluamos algunos de los posibles mecanismos asociados. Las telarañas ubicadas en sitios expuestos fueron más resistentes, sus hilos soportaron más peso y presentaron un entramado menos denso que las ubicadas en sitios protegidos. Estos resultados sugieren que el riesgo de rotura por daño mecánico es una presión selectiva que determina respuestas plásticas en las construcciones de las telarañas. Discutimos la adecuación de reforzar hilos vs. construir un entramado más denso como mecanismos para mejorar la resistencia de la tela, así como los procesos directos e indirectos mediante los cuales la araña evalúa el nivel de protección de un sitio a daños mecánicos. Este trabajo ilustra cómo los organismos pueden responder plásticamente ante variaciones en el ambiente modificando ciertas características de sus construcciones. [Palabras clave: arañas, fenotipo extendido, flexibilidad comportamental, Patagonia] ABSTRACT. Exposition to mechanical damage and resistance in spider webs of Thaida peculiaris in a temperate forest, NW Patagonia: Changes in environmental characteristics may generate plastic behavioral responses. We evaluated whether the risk of mechanical damage by the fall of plant material affected the resistance of webs of the spider Thaida peculiaris, and explored some of the associated mechanisms. Compared to protected sites, webs in exposed sites were more resistant, their silk lines supported more weight, and their mesh widths were higher. These results suggest that the risk of mechanical damage is a selective pressure that generates plastic behavioral responses in the building of webs. We discussed the adaptive value of investing in more resistant silk or changing mesh width, and the direct and indirect processes used by spiders to evaluate the protection level of a site. This work illustrates how the organisms may plastically respond to variable environments by modifying certain characteristics of their constructions. [Keywords: behavioral flexibility, extended phenotype, Patagonia, spiders] INTRODUCCIÓN Dado que las condiciones bióticas y abióticas de un hábitat varían en el espacio y el tiempo, los individuos de una misma población sufren diferentes presiones ambientales durante sus vidas. La capacidad de los animales para responder de forma adecuada a estas variaciones es conocida como plasticidad fenotípica o flexibilidad comportamental (Agrawal 2001). Aunque el estudio de la plasticidad es un aspecto importante para comprender mejor la evolución y la ecología de los organismos (West-Eberhard 2003), aún tenemos un conocimiento limitado sobre cuánta flexibilidad existe, cómo se produce, y cuándo es relevante (Gordon 1991). * Centro Regional Universitario Bariloche, Universidad Nacional del Comahue, Quintral 1250, (8400) Bariloche, Argentina. alefarji@yahoo.com Recibido: 20 de febrero de 2010; Fin de arbitraje: 27 de marzo de 2010; Revisión recibida: 30 de marzo de 2010; Aceptado: 31 de marzo de 2010 58 F SOTO ET AL. Los artrópodos que construyen trampas para capturar presas son un excelente modelo para analizar el efecto de la variación en las condiciones ambientales sobre el comportamiento. Primero, su tamaño corporal relativamente pequeño hace que perciban más las variaciones espaciales que los animales grandes (Kaspari & Weiser 1999). Segundo, las trampas que construyen son consideradas como la extensión de su fenotipo (Dawkins 1982). En consecuencia, modificaciones en las características de sus trampas usualmente reflejan sus respuestas a las variaciones del ambiente (Hansell 2005). Por último, las construcciones de los organismos son generalmente más fáciles de detectar, estudiar y manipular que los propios organismos. Todas estas características hacen que los artrópodos que construyen trampas sean un modelo ideal para estudiar la plasticidad comportamental. Muchos artrópodos cazadores se ajustan a cambios en el medio adonde viven modificando características de sus trampas. Las larvas de neurópteros construyen huecos cónicos en el suelo para atrapar artrópodos caminadores, trampas cuyo diámetro y profundidad cambian en función del tipo de suelo, de la temperatura y de la disponibilidad de presas (Farji-Brener 2003). Sin embargo, las arañas son uno de los ejemplos más emblemáticos de plasticidad fenotípica en artrópodos que construyen trampas de captura, por su alta capacidad de modificar el diseño de su telaraña (Eberhard 1990). Las telarañas pueden, entonces, considerarse como una extensión del comportamiento de la araña ante variaciones en las condiciones ambientales. La función más conocida e importante de las telarañas es capturar presas. En consecuencia, el diseño, tamaño, ubicación y otras características generalmente responde a las variaciones en cantidad y calidad de presas en el ambiente. Sin embargo, existen otras presiones selectivas que pueden influir sobre las características de una telaraña, como el riesgo de rotura. Por ejemplo, algunas telarañas poseen un conjunto de hilos llamados estabilimentos que son especialmente visibles dentro del espiral pegajoso. Se ha propuesto que los estabilimentos, cuyo diseño puede Ecología Austral 20:57-62 variar en forma y tamaño, funcionan como una señal visual para reducir el riesgo de que pájaros en vuelo derriben accidentalmente la telaraña (Jaffé et al. 2006). No obstante, existen otras circunstancias en las cuales la tela posee un alto riesgo de ser dañada. El daño mecánico que ocasiona la caída de material vegetal es una presión de selección importante para los organismos que viven en el sotobosque (Clark & Clark 1989). En el caso de las arañas que construyen telas, la caída de ramas, hojas y frutos puede ocasionar roturas importantes en la telaraña, bloquear áreas pegajosas y hacer más visible la tela a sus potenciales presas, todas características que reducen notablemente la eficacia de la telaraña como trampa de captura. Las arañas pueden minimizar este efecto ubicando sus telarañas en sitios del bosque menos expuestos a daños mecánicos, o modificando características de sus telarañas para hacerlas menos propensas a las roturas. La caída de material vegetal es una característica común de los bosques templados del NO de la Patagonia. Por lo general, el sotobosque de este tipo de ambiente se encuentra cubierto de hojarasca, pequeñas ramas y frutos provenientes de los árboles del dosel. En este tipo de hábitat es común encontrar telarañas de Thaida peculiaris Karsch, 1880 (Austrochilidae). Sin embargo, estas telas pueden ubicarse en sitios en el bosque que varían en su nivel de protección contra las caídas de material vegetal. Mientras algunas telarañas se ubican debajo de troncos caídos o dentro de huecos en troncos de árboles vivos, otras se encuentran asociadas a arbustos o en el suelo, más expuestas a daños mecánicos. Si, tal como fuera discutido anteriormente, las telas reflejan la adecuación comportamental de las arañas, las telarañas que se encuentran en sitios del bosque más expuestos a daños mecánicos deberían presentar características que reduzcan este efecto negativo. En particular, determinaremos si la resistencia de las telas de T. peculiares varía en función de su nivel de exposición a daños mecánicos y, de ser así, exploraremos dos posibles mecanismos no excluyentes que expliquen esa variación: cambios en la densidad de entramado de la tela o cambios en la resistencia de los hilos que Abril de 2010 EXPOSICIÓN A DAÑOS Y RESISTENCIA DE TELARAÑAS componen la telaraña. MATERIALES Y MÉTODOS Realizamos este estudio en el parque municipal Llao-Llao, ubicado 27 km al Oeste de San Carlos de Bariloche, Argentina (41° S, 72’ W), durante el mes de octubre (primavera) de 2009. Este ambiente es un bosque templado, con precipitaciones de alrededor de 1500 mm/año, temperatura promedio anual de 8° C, con un estrato arbustivo dominado por Chusquea culeou, Aristotelia chilensis, Maytenus boaria, y uno arbóreo dominado en su mayoría por Nothofagus dombeyi, y en menor medida por Austrocedrus chilensis. Por lo general, el sotobosque se encuentra cubierto por hojarasca, ramas y restos vegetales, y la caída de material vegetal desde el dosel arbóreo y arbustivo es frecuente durante todo el año. En este bosque es muy común encontrar telarañas de Thaida peculiaris. Esta araña de hábito nocturno construye una tela de dos dimensiones, con longitudes entre 30 y 80 cm, compuesta de celdas trapezoidales adherentes poco uniformes y un túnel que le sirve como refugio. Su tela es horizontal o ligeramente inclinada, de lámina permanente, con hilos que la soportan verticalmente (tensores no adherentes) cerca del tubo. En general, T. peculiaris se encuentra en el túnel durante el día, y al ponerse el sol comienza a realizar sus actividades, como la limpieza de la tela, reparación de áreas dañadas, recolección de presas, alimentación, expansión de la lámina, y/o agregado de hilos adherentes (Lopardo et al. 2004). Para determinar si el riesgo de daño mecánico afectaba las características de las telarañas, seleccionamos un total de 30 telas activas de T. peculiaris: 19 en sitios expuestos y 11 en sitios protegidos. La categorización de los sitios como protegidos o expuestos fue realizada de forma independiente de las características de la telaraña. Sitios expuestos fueron aquellos en los cuales las telarañas no poseían resguardo natural contra la caída de hojarasca, ramas o frutos desde el dosel (i.e., sitios abiertos). Por el contrario, los sitios protegidos presentaban refugios naturales contra la caída de material 59 vegetal (i.e., debajo de troncos caídos o huecos en troncos de árboles vivos). Para determinar la resistencia de las telarañas utilizamos un frasco de vidrio con una boca de 45 cm2 cubierta de cinta adhesiva. El frasco era colocado con cuidado debajo de la telaraña, cerca de su porción central, y retirado lentamente hacia arriba. De esta forma, retirábamos 45 cm2 de telaraña intacta. Estas porciones de la tela no presentaban evidencias visibles de haber sido reparadas recientemente. Sacamos una fotografía digital de la sección de telaraña muestreada para contabilizar el número de celdas. Utilizamos el número de celdas en los 45 cm2 de telaraña como un estimador de la densidad de entramado (mayor a mayor número de celdas). Para estimar la resistencia de la tela, en la sección muestreada colocamos clips metálicos (0.47 g cada uno) de manera horizontal hasta que se rompía la tela. Expresamos la resistencia como el peso (en g) que resistió la tela hasta su rotura. Al mismo tiempo, en cada telaraña extrajimos con una pinza una sección de 2 cm de un hilo elegido al azar de la trama pegajosa. Para determinar la resistencia del hilo, colocamos sobre él pequeños trozos de papel doblados, de 0.005 g cada uno. Expresamos la resistencia de los hilos como el peso que soportaban (en g) hasta su rotura. Todos los muestreos fueron realizados durante el día. Comparamos la resistencia de la tela, la resistencia del hilo y la densidad de celdas en telas protegidas y expuestas utilizando pruebas t de Student. Además, para evaluar si la resistencia de las telas dependían más de la resistencia de los hilos o de la densidad del entramado realizamos una regresión múltiple. RESULTADOS Las telarañas ubicadas en sitios expuestos tuvieron una mayor resistencia, sus hilos fueron más resistentes, y presentaron un menor entramado (Figura 1). Las telas ubicadas en sitios expuestos soportaron, en promedio (±ES) 3.1±0.3 g antes de romperse, mientras que las ubicadas en sitios protegidos solo soportaron 1.4±0.3 g (t=3.97, P <0.001). Los hilos individuales de telas expuestas también presentaron más resistencia. Sus hilos 60 F SOTO ET AL. Ecología Austral 20:57-62 Figura 2. Relación entre la resistencia de la telaraña de T. peculiaris y de sus hilos. Los símbolos representan si la tela se ubicada en sitios protegidos (círculo negro) o expuestos (círculo blanco) del bosque a caídas de material vegetal desde el dosel. Figure 2. Relationship between the resistance of T. peculiaris web and their skills. The symbols represent whether the webs were located in protected (black circles) or exposed (white circles) sites of the forest to the fall of vegetable material from the canopy. Figura 1. Resistencia de la telaraña, de los hilos y densidad de entramado en telarañas de T. peculiaris en sitios expuestos (E) y protegidos (P) a daños mecánicos por caída de material vegetal desde el dosel. La resistencia de la telaraña e hilos fueron estimadas como el peso (g) que soportan ambas estructuras hasta romperse. Todas las diferencias son estadísticamente significativas (P<0.05). Figure 1. Resistant of the spider web, silk lines and mash width of T. peculiaris in sites exposed (E) and protected (P) to mechanical damage generated by the fall of vegetable material from the canopy. The resistance of the web and silk lines was estimated as the weight that both structures hold before they broken (in g). All differences are statistically significant (P<0.05). soportaron, en promedio, 0.036±0.003 g antes de romperse, mientras que los hilos de las telarañas en sitios protegidos solo 0.020±0.003 g (t =2.76, P<0.01). Por último, el entramado de telas expuestas resultó ser, en promedio, un poco menos denso (i.e., con menor número de celdas por unidad de área) que el entramado de las telas protegidas (70±9 celdas vs. 94±9 celdas/45 cm2, respectivamente, t=2.1, P=0.04). La variación en la resistencia de la tela no dependió de la densidad del entramado (P=0.57), sino sólo de la resistencia de los hilos (F2,26=3.62, P=0.04). Los cambios en la resistencia de los hilos explicaron el 23% de la variación en la resistencia de las telas (b=0.40, t=2.6, P=0.01, Figura 2). DISCUSIÓN Las telarañas de T. peculiaris en sitios expuestos presentaron el doble de resistencia que las ubicadas en sitios protegidos, sus hilos soportaron 80% más peso y presentaron un entramado 35% menos denso. Estos resultados revelan que las telarañas ubicadas en sitios expuestos son más resistentes a daños mecánicos que aquellas ubicadas en sitios del bosque protegidos a caídas de material vegetal. Algunos trabajos han demostrado que las variaciones en las características de las telarañas pueden ser el resultado de adaptaciones para capturar diferentes tipos Abril de 2010 EXPOSICIÓN A DAÑOS Y RESISTENCIA DE TELARAÑAS de presas, reducir depredación, evadir parasitismo, y adecuarse a las restricciones del hábitat (Helling & Herberstein 2000; Blackledge et al. 2003; Eberhard et al. 2008). Nuestros resultados sugieren que el riesgo de recibir caídas de material vegetal también es una presión selectiva que puede determinar respuestas plásticas en el diseño de las telarañas, y que una de esas respuestas es la modificación de la resistencia mecánica de las telas. Como fuera discutido antes, la caída de material vegetal desde el dosel puede ocasionar roturas, reducir el área pegajosa y hacer más visible la telaraña, todos efectos negativos sobre la tasa de captura. De hecho, T. peculiaris con frecuencia repara partes rotas de su telaraña (Lopardo et al. 2004). Este trabajo revela que en sitios del sotobosque expuestos, en donde las caídas de material vegetal desde el dosel es más frecuente, las arañas fabrican telas más resistentes. Nosotros encontramos evidencias comparativas y correlativas consistentes con la hipótesis que postula que T. peculiaris modifica las características de sus telas para reducir los daños mecánicos que produce la caída de material vegetal. Sin embargo, serían necesarios otros experimentos para verificar esta idea. Telarañas con hilos que soporten más peso en sitios expuestos podrían ser también una respuesta a una mayor disponibilidad de insectos grandes en hábitats abiertos, los cuales serían mejor atrapados en telas más resistentes. Sin embargo, no existen evidencias de que las presas capturadas en telas expuestas y protegidas de T. peculiaris varíen en tamaño. Sin embargo, es común observar más restos vegetales en telas (y sus alrededores) ubicadas en sitios expuestos que en sitios protegidos (Farji-Brener, observación personal). En consecuencia, la hipótesis más plausible para explicar la mayor resistencia de telas en sitios expuestos es que representa una respuesta plástica de la araña para reducir la probabilidad de daño mecánico. La mayor resistencia de telarañas en sitios expuestos del bosque se debió más a la resistencia de sus hilos individuales que a una mayor densidad de entramado. De hecho, las telas en sitios expuestos presentaron una densidad de malla levemente menor que las telas ubicadas en sitios protegidos. Esto 61 sugiere que la araña, ante situaciones de riesgo de daño mecánico para su tela, opta por hacer hilos más fuertes reduciendo el entramado. Las características de las telarañas son muchas veces una solución de compromiso entre sus funciones de intercepción y retención de presas (Sandoval 1994; Schneider & Vollrath 1998; Blackledge & Zevenbergen 2006). Un entramado más denso incrementa el área pegajosa, lo cual mejora la retención de presas grandes. Pero para una dada cantidad de hilo, incrementar la densidad de trama resulta en un tamaño menor de tela y reduce la probabilidad de intercepción (Herberstein & Heiling 1998; Blackledge & Eliason 2007). Este estudio sugiere que las situaciones de riesgo de roturas por caída de material vegetal también plantean una solución de compromiso para la araña: asignar material para producir hilos más resistentes o para incrementar la densidad de entramado. Las arañas T. peculiaris optan por hacer más resistentes sus hilos. Quizás un incremento de densidad de malla incrementaría la resistencia de la tela, pero también aumentaría la probabilidad de que el material vegetal caído quede retenido en la red pegajosa. Por otra parte, es probable que pequeños fragmentos de material vegetal pasen entre las celdas sin dañar la tela cuando el entramado es más abierto. Por último, algunos trabajos demuestran que la probabilidad de captura no varía con diferentes densidades de malla (Blackledge & Eliason 2007), lo cual hace que, en términos energéticos, los entramados relativamente menos densos sean más eficientes (Chacón & Eberhard 1980). Este trabajo supone que la araña posee la capacidad de evaluar, de alguna manera, la probabilidad de caída de material vegetal que posee un sitio dado. Esto puede ocurrir por experiencia directa (i.e., depender de la historia reciente de roturas mecánicas que sufre una tela), o por evidencias indirectas del sitio (i.e., la distancia y la ubicación de los puntos de anclaje de su tela al sustrato más próximo, ya que distancias menores, en especial en puntos de anclaje superiores, por lo general implican sitios más protegidos). Si la fabricación de hilos (y telas) que soportan más peso depende de su experiencia, las telas recién construidas en sitios con diferente grado de exposición no deberían diferir en 62 F SOTO ET AL. sus niveles de resistencia. Además, se pueden generar daños mecánicos experimentales a telas construidas en sitios protegidos y proteger a telas en sitios expuestos para luego medir la resistencia de estas telas a mediano plazo. Por otra parte, si el comportamiento de construir telas más resistentes se basa en las características del sitio más que en la experiencia previa, telas recién construidas en sitios con diferentes niveles de exposición deberían diferir en sus niveles de resistencia. Futuros estudios podrían evaluar cuál de estos mecanismos es más frecuentemente utilizado por la araña. En resumen, en sitios más expuestos, donde la probabilidad de caída de material vegetal es mayor, las telarañas de T. peculiaris son más resistentes que aquellas establecidas en sitios protegidos. Esta mayor resistencia depende más de las características de sus hilos que de una variación en la densidad del entramado. El riesgo de recibir caídas de material vegetal puede, entonces, considerarse como una presión selectiva que determina respuestas plásticas en el diseño de las telarañas. Este ejemplo ilustra cómo, modificando ciertas características de sus construcciones, los organismos pueden responder plásticamente ante variaciones en el ambiente. AGRADECIMIENTOS Un revisor anónimo contribuyó a mejorar este trabajo con sus comentarios. M. Ramírez identificó la especie de araña. BIBLIOGRAFÍA AGRAWAL, AA. 2001 Phenotypic plasticity in the interactions and evolution of species. Science, 294:321-326. BLACKLEDGE, TA; JA CODDINGTON & RG GILLESPIE. 2003. Are three-dimensional spider webs defensive adaptations? Ecol. Lett., 6:13-18. BLACKLEDGE, TA & JM ZEVENBERGEN. 2006 Mesh width influences prey retention in spider orb webs. Ethology, 112:1194-1201. BLACKLEDGE, TA & C ELIASON. 2007. Functionally independent components of prey capture are Ecología Austral 20:57-62 architecturally constrained in spider orb webs. Biology Letters, 5:456-458. CHACÓN, P & WG EBERHARD. 1980 Factors affecting numbers and kinds of prey caught in artificial spider webs, with considerations of how orb webs trap prey. Bull. Br. Arachnol. Soc., 5:29-38. CLARK, DB & DA CLARK. 1989. The role of physical damage in the seedling mortality regime of a neotropical rain forest. Oikos, 55:225-230. DAWKINS, R. 1982. The Extended Phenotype: The Long Reach of the Gene. Oxford, UK. Oxford University Press. EBERHARD, WG. 1990. Function and phylogeny of spider webs. Annu. Rev. Ecol. Syst., 21:341-372. EBERHARD, WG; I AGNARSSON & HW LEVI. 2008. Web forms and the phylogeny of theridiid spiders (Araneae:Theridiidae): chaos from order. Syst. Biodiv., 6:415-475. FARJI-BRENER, AG. 2003. Microhabitat Selection by Antlion Larvae, Myrmeleon Crudelis: Effect of Soil Particle Size on Pit-Trap Design and Prey Capture. J. Insect Behav., 16:783-796. GORDON, DM. 1991. Behavioral flexibility and the foraging ecology of seed-eating ants. Am. Nat., 138:379-411. HEILING, AM & ME HERBERSTEIN. 2000. Interpretations of orbweb variability: a review of past and current ideas. Ekologia-Bratislava, 19:97-106. HERBERSTEIN, ME & AM HEILING. 1998 Does mesh height influence prey length in orb-web spiders (Araneae)? Eur. J. Entomol., 95:367-371. HANSELL , M. 2005. Animal Architecture. Oxford University Press, 2005. JAFFÉ, R; WG EBERHARD; C DE ANGELO; D EUSSE; A GUTIÉRREZ; ET AL. 2006. Caution, webs in the way! Possible functions of silk stabilimenta in gasteracantha cancriformis (araneae, araneidae) J. Arachnology, 34:448-455. K ASPARI , M & D W EISER . 1999. The size-grain hypothesis and interspecific scaling in ants. Funct. Ecol., 13:530-538. L OPARDO , L; M R AMÍREZ ; C G RISMADO & L C OMPAGNUCCI . 2004. Web building behavior and the phylogeny of Austrochiline spiders. J. Arachnology, 32:42-54. SANDOVAL, CP. 1994 Plasticity in web design in the spider Parawixia bistriata: a response to variable prey type. Funct. Ecol., 8:701-707. SCHNEIDER, JM & F VOLLRATH. 1998. The effect of prey type on the geometry of the capture web of Araneus diadematus. Naturwissenschaften, 85: 391-394. WEST-EBERHARD, MJ. 2003. Developmental plasticity and evolution. New York: Oxford University Press. Ecología Austral: 1:6-10,1991 Asociación Argentina de Ecología Relación entre las preferencias de oviposición de las hembras y los sitios de alimentación de las larvas del barrenador del brote de la soja, Epinotia aporema (Lepidoptera, Tortricidae) Norma E. Sánchez, Patricia C. Pereyra y M. Virginia Gentile Centro de Estudios Parasitológicos y de Vectores (CEPA VE) - UNLP, Calle 2 N° 584 (1900) La Plata, Argentina Resumen. Los sitios preferidos de alimentación de las larvas de Epinotia aporema son los brotes (los sitios más pilosos), mientras que la mayor proporción de huevos se registra sobre los nudos (los sitios menos pilosos), y, secundariamente, sobre las hojas. Dada esta aparente contradicción, surgieron interrogantes acerca de la capacidad de desplazamiento hacia los brotes de las lanas nacidas sobre los ruidos, y las consecuencias que este comportamiento de oviposición tendría sobre la descendencia en términos de supervivencia, crecimiento y fecundidad. Se simuló la eclosión de huevos sobre; nudos y sobre hojas expandidas, registrándose el destino de las larvas al cabo de 4 días. De las larvas colocadas en nudo, una mayor proporción llegó a brote en relación a las ubicadas en hoja. A su vez, las larvas alimentadas con brotes tuvieron una mayor supervivencia y alcanzaron un mayor peso pupal que aquellas alimentadas con hojas. La pubescencia parece ser un factor condicionante, al menos en parte, del comportamiento de oviposición de la hembra. Este comportamiento maximiza, a su vez, algunos componentes del “fitness”, tales como la supervivencia y el crecimiento larval. Abstract. The oviposition behavior of phytophagous insects is crucial in determining the probability of the progeny reaching a suitable feeding site. Thus, those habitats, individual plants, or plant parts, more adequate for growth and survival should be selected. Although the preferred feeding sites of Epinotia aporema larvae are soybean buds (the most pubescent part), a greater proportion of its eggs are laid mainly on nodes (the less pubescent part), and secondarily on expanded leaves. This apparent contradiction led us to ask some questions about the moving capacity of the newly emerged larvae to the buds and the benefit of this oviposition behavior in terms of survival, growth and fecundity. Egg hatching was simulated by placing newly emerged larvae on nodes and expanded leaves of soybean plants and the fate of larvae under controlled conditions was recorded after 4 days. Proportions of larvae found ¡n each plant part within each treatment were analysed using a Chi-square test. Larval survival and pupal weight were estimated for groups of larvae fed on buds and leaves and data were analysed by ANOVA. Significant differences in the proportion of larvae found in different plant parts between the two treatments (nodes and expanded leaves) were registered. A greater proportion of larvae emerging on nodes reached the buds compared to those emerging on leaves. More than 60% of larvae emerged on leaves remained feeding on this site. Survival and pupal weight were significantly greater for the larvae fed with buds than for the larvae fed wills leaves. Pubescence would determine, at least in part, the oviposition behavior of the female. Our results indicate that this behavior maximizes some “fitness” components like larval survival and larval growth. Introducción La mayoría de los modelos teóricos acerca de la utilización óptima que los organismos hacen de los recursos asumen que la selección natural favorecerá a aquel comportamiento que permita 8 2 dejar mayor descendencia (Pyke et al. 1977, Pianka 1983 ). El comportamiento de oviposición de la hembra de insectos fitófagos es de fundamental importancia para determinar la probabilidad de la descendencia de encontrar el alimento adecuado. Si bien Dethier (1959) señala varios ejemplos sobre la falta de precisión de las hembras de Lepidópteros en sus sitios de oviposición y Rausher (1979) no encontró coincidencia entre el hábitat en el cual las hembras de dos especies de Lepidópteros ponen la mayor cantidad de huevos y aquel más propicio para el crecimiento y supervivencia de los estadios juveniles, numerosos autores sugieren que el comportamiento de oviposición de la hembra evolucionará de forma tal que serán seleccionados aquellos hábitats o plantas más propicias para el crecimiento y supervivencia larval (Ehrlich et al. 1975, Jaenike 1978, Auerbach y Simberloff 1989). La discriminación más grosera que realizan los insectos fitófagos es la selección de la especie de planta hospedadora (Jaenike 1978). Sin embargo, existen numerosos ejemplos, en especial dentro de las plagas de la agricultura, que demuestran una discriminación más fina entre plantas de una misma especie (Rausher y Papaj 1983) y entre partes de una misma planta (Nishijima 1960). En Epinotia aporema existe una falta de coincidencia entre el sitio de oviposición preferido por las hembras y el sitio de alimentación ele las larvas. Las hembras oviponen preferentemente sobre los nudos y en menor medida sobre las hojas (Pereyra et al. 1991), mientras que las larvas se alimentan principalmente de los brotes. A raíz de esta aparente contradicción, surgieron numerosas preguntas: ¿tiene la larva suficiente capacidad de desplazamiento como para encontrar los brotes?, ¿qué probabilidad tienen las larvas que nacen en nudo y en hoja de encontrar los brotes?, ¿cuál es el beneficio obtenido en relación a crecimiento, supervivencia y fecundidad una vez encontrado el brote? El objetivo de nuestro estudio fue tratar de dilucidar estos interrogantes a fin de evaluar en qué medida la hembra de E. aporema hace una selección adecuada de los sitios de oviposición, en relación al destino de su descendencia. Materiales y Métodos Se diseñó un experimento en laboratorio en el cual se simuló la eclosión de los huevos sobre nudos y sobre hojas expandidas de la planta de soja. Debido a la imposibilidad práctica de manejar directamente los huevos se trabajó con larvas recién emergidas. Se seleccionaron 30 plantas de soja (Tresur 321) cultivadas individualmente en macetas y en estado vegetativo V5 (Fehr et al. 1971), el cual presenta un brote terminal bien conspicuo y brotes incipientes en los nudos inferiores. En 15 de ellas se colocaron dos larvas sobre el segundo nudo (lugar donde nace el primer par de hojas trifoliadas) de cada planta. En las otras 15, se colocaron dos larvas sobre el haz del foliolo medio de la última trifoliada (quinto nudo) de cada planta. Los sitios en que fueron colocadas las larvas (2do. nudo y última trifoliada) se eligieron arbitrariamente, teniendo en cuenta que la distancia entre cada uno de ellos y el brote terminal fuera similar (aproximadamente 12 cm). El experimento se llevó a cabo bajo condiciones controladas de temperatura (24 ºC) y fotoperíodo (14 h luz : 10 h oscuridad) durante 4 días. Se consideró que este lapso era suficiente para permitir el desplazamiento de las larvas y su instalación en el sitio de alimentación. Una vez finalizado este período, se revisaron las plantas bajo lupa y se registró el sitio en que se encontró cada larva. Las proporciones de larvas encontradas en cada sitio y en cada tratamiento (nudo y trifoliada) se compararon mediante un test de Chi cuadrado. Se realizó otro experimento para estimar la supervivencia y el crecimiento larval de individuos alimentados con brotes y con hojas. El crecimiento se expresó a través del peso pupal de las larvas que sobrevivieron hasta cl final del experimento. Para cada tratamiento se utilizaron 8 cápsulas dc Petri donde se mantuvieron 10 larvas de primer estadio en cada una, hasta que empuparon. Una vez finalizado el experimento, se registró la proporción de individuos vivos y el peso de las pupas. Las diferencias en la 8 3 supervivencia y en el peso pupal entre tratamientos se analizaron mediante análisis de la varianza, previa transformación arcoseno de los datos de supervivencia. Resultados Existió una notoria diferencia en la proporción de larvas encontradas en los distintos sitios de la planta, así como en la proporción de desaparecidas entre los dos tratamientos (X2=16.13; g.1.=3; P=0.001) (Fig. 1). De las larvas colocadas sobre los nudos, una mayor proporción de ellas alcanzó los brotes con respecto a las ubicadas sobre las hojas. Algunas llegaron al brote terminal, mientras que otras se instalaron en brotes intermedios entre el segundo nudo y el brote apical. Más del 60% de las larvas puestas sobre hojas permanecieron allí, alimentándose sobre esta parte de la planta, aunque la gran mayoría se desplazó unos centímetros dentro del mismo foliolo o hacia foliolos laterales. Una proporción muy baja de larvas fue registrada sobre nudos en ambos tratamientos. No se encontraron larvas en las restantes partes de la planta. Fig. 1. Proporción de larvas de E. aporema encontradas en y desaparecidas de distintas partes de la planta de soja durante el experimento, cuando se simuló su nacimiento sobre los nudos y sobre las hojas. Fig: 1. Proportion of larvae of E. aporema found in different parts of soybean plants and those disappeared during the experiment when egg hatching was simulated on nodes and leaves Los resultados de este experimento indican que las larvas de E. aporema pueden desplazarse, al menos, hasta distancias de 18 cm. en búsqueda de sitios de alimentación. El desplazamiento promedio de las larvas colocadas sobre nudos y hojas fue de 8.63 cm y 6.61 cm, respectivamente, no siendo significativa la diferencia (t=1.12, P>0.30). La proporción de larvas desaparecidas durante el lapso del experimento fue mayor cuando las mismas fueron colocadas sobre los nudos que cuando fueron colocadas sobre las hojas (Fig. 1). La supervivencia y el peso pupal fueron significativamente más altos cuando las larvas fueron alimentadas con brotes que con hojas (Tabla 1). 8 4 Discusión En Lepidópteros, la preferencia por determinados sitios de oviposición está determinada por factores físicos y/o químicos (Jermy y Szentesi 1978, Chew y Robbins 1984, Singer 1986). En el Tabla 1. Análisis de la varianza de tos porcentajes de supervivencia larval, %, (media ± D.S.) y peso pupal, mg, (media ± D.S.) de Epinotia aporema alimentada con brotes y con hojas expandidas de soja. Table 1. ANOVA of the proportion of larval survivorship, %, (mean ± S.D.) and pupal weight, mg, (mean ± S.D.) of Epinotia aporema fed with pod and expanded leaves of soybean. caso de especies con hábitos alimentarios restringidos, como son los minadores de hojas o los barrenadores de brote, la anatomía de la planta parece jugar un papel más importante que la fitoquímica en la preferencia de oviposición de las hembras (Checa y Robbins 1984). Las hembras adultas de E. aporema son selectivas en cuanto a los sitios de oviposición, de igual modo que lo son las larvas en cuanto a su alimentación. En el caso de las hembras, existe un orden de preferencia: en primer lugar los nudos, y en segundo lugar las hojas. La pilosidad parece ser el factor físico determinante, al menos en parte, de esta preferencia, actuando como una barrera. Los nudos, y en especial el envés de sus estípulas, son los sitios menos pilosos de la planta y donde se registró la mayor proporción de huevos (Pereyra et al. 1991). Los brotes, por el contrario, son las partes más pilosas y donde el número de huevos hallados fue más bajo. Es importante interpretar la discriminación entre partes de una misma planta, por sus consecuencias demográficas (Rausher y Papaj 1983). Nuestros resultados indican que las larvas nacidas sobre los nudos tuvieron una mayor probabilidad de encontrar los brotes y que estos constituyeron, a su vez, el alimento que les confirió mayor supervivencia y peso pupal. Por otra parte, existen datos, para Lepidópteros en general (Barbosa y Greenblatt 1979) y para E. aporema en particular (Pereyra, com. pers.), que indican una correlación positiva entre el peso pupal y la fecundidad de las hembras. Si bien no conocemos con exactitud de qué manera el sitio de oviposición afecta la supervivencia en la etapa de huevo, los huevos puestos en nudos, especialmente en el interior de las estípulas, se encuentran mejor protegidos de enemigos y condiciones adversas. La mayor proporción de larvas desaparecidas cuando nacieron sobre nudos, debida probablemente a individuos que se cayeron de la planta durante su desplazamiento hacia los brotes, representaría una mayor mortalidad en esta etapa inicial de dispersión. No obstante, la misma podría compensarse con una mayor supervivencia en el estado de huevo y en el resto del estado larval, ya que el brote, además de ser el alimento más adecuado, brindaría a la larva mayor protección contra enemigos naturales y condiciones climáticas adversas, debido a su hábito barrenador. De acuerdo a las suposiciones de la teoría del forrajeo óptimo, las cuales pueden extenderse al comportamiento de oviposición de las hembras (Jaenike 1978, Stanton 1982), el comportamiento actual exhibido por un animal será aquel que fue favorecido por la selección natural y es el que aumenta en mayor medida su “fitness”. Nuestros resultados indican que el comportamiento discriminatorio de la hembra de E. aporema tiene efectos detectables sobre el crecimiento y supervivencia larval. Estos aspectos, sumados a la existencia de una correlación positiva entre peso pupal y fecundidad (Pereyra, com. pers.) constituirían evidencias parciales que apoyarían estas hipótesis. Agradecimientos. Contribución Científica Nº 199 del Centro de Estudios Parasitológicos y de Vectores (CEPAVE) - UNLP. 10 Bibliografía Auerbach, M. y D. Simberloff. 1989. Oviposition site preference and larval mortality in a leaf-mining moth. Ecol. Entomol. 14:131-140. Barbosa, P. y J. Greenblatt. 1979. Suitability, digestibility and assimilation of various host plants of the gypsy moth, Lymantria dispar L. Occologia 43:1(11-119. Chew, F.S. y R.K. Robbins. 1984. Egg-laying in butterflies. Págs 65-79. En: R.I. Vane-Wright y P.R. Ackery 1984. Dethier, V.G. 1959. Egg-laying habits of Lepidoptera in relation to available food. Can. Ent. 91:554-561. Ehrlich, P.R., R.R. White, M.C. Singer, S.W. Mc Kechnie y L.E. Gilbert. 1975. Checkerspot butterflies: a historical perspective. Science 188:221-228. Fehr, W.R., C.E. Caviness, D.T. Burmood y J.S. Pennington. 1971. Stage of development descriptions for soybeans, Glycine max (L.) Merrill. Crop. Sei. 11:929-931. Jaenikc, J. 1978. 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Se analizó la composición cualitativa del macrozoobentos del Arroyo Esquel de la cuenca del Futaleufú-Yelcho (43º S, 73ºW) a lo largo de 14 estaciones de muestreo que abarcaban entre 1350 y 350 m s. n. m, desde sus nacientes hasta más allá de la unión con el río Percy, e incluían situaciones de descarga cloacal correspondientes a la ciudad de Esquel. Se registraron 84 taxa de macroinvertebrados bentónicos, la mayoría de ellos endémicos. El mayor número de taxa fue de los grupos Diptera, Trichoptera, Plecoptera y Ephemeroptera. Las especies de Oligochaeta, Hirudinea, Mollusca y Platyhelminthes fueron escasas. De acuerdo a su composición de taxa, se reconocieron 3 grupos de estaciones: uno estuvo formado por aquellas ubicadas cerca de las nacientes del arroyo, otro correspondió a estaciones asociadas a descargas cloacales o a sedimentos finos, mientras que el tercero correspondió tanto a estaciones aguas arriba de Esquel como a otras ubicadas en posiciones ya alejadas de las descargas cloacales. La riqueza específica disminuyó drásticamente en las estaciones asociadas a cloacas, pero su recuperación aguas abajo sugiere que el efecto de éstas es mayormente local. Abstract. The macrozoobenthos of the Esquel stream, Futaleufli-Yelcho watershed (43º S, 73º W), was analized at 14 stations encompassing a range from 1350 to 350 m of altitude and including sewage discharge from the town of Esquel. Eighty-four benthic macroinvertebrados, most of them endemic, were recorded. The taxa more represented were Diptera, Trichoptera, Plecoptera, and Ephemeroptera. Species of Oligochaeta, Hirudinea, Mollusca and Platyhelminthes were scarce. Based on taxa composition we identified three groups of stations: one corresponded to high-altitude stations, another corresponded to sites influenced by sewage discharge or by fine sediments, whereas the third group consisted of sites located both upstream and faraway downstream from Esquel. Specific richness decreased at locations influenced by sewage, but its recovery downstream suggests that the pollution effect is rather local. Introducción Los macroinvertebrados bentónicos son utilizados en la evaluación de calidad del agua desde hace algunas décadas por ser excelentes indicadores del estado del ambiente acuático. Sin embargo la mayoría de los trabajos sobre los mismos se realizaron en el hemisferio norte, donde existen especies muy diferentes a las de Patagonia (Wais 1990). Los trabajos de Paine y Gaufin (1956), Cairns et al (1971), Hynes (1974), Hellawell (1978) y Merritt y Cummins (1978) entre otros, anticipan la utilizacióndel macrozoobentos como monitoreadores de situaciones de stress ambiental. Estos estudios se basan en el conocimiento taxonómico detallado de la comunidad de macroinvertebrados en cada región. De aquí, la necesidad e importancia de los inventarios o listas de especies regionales. Existen muy pocos estudios de este tipo en ambientes lóticos de Patagonia (Luchini 1981, Campos et al. 1984, De Cabo y Wais 1991) y sólo Wais (1987), ha sido realizado en el centro y sud de esta región en forma intensiva. Los objetivos de este trabajo fueron (1) conocer los macroinvertebrados bentónicos del sistema 134 Maria Laura Miserendino Figura 1. Sistema hídrico Esquel-Percy mostrando la ubicación de los sitios de muestreo. Figure 1. Esquel-Percy system showing sampling sites. hídrico Esquel-Percy, (2) describir la heterogeneidad de las comunidades bentónicas a lo largo del sistema considerando que en su tramo medio se vierten los efluentes cloacales sin tratamiento de la ciudad de Esquel y (3) analizar aspectos biogeográficos de las especies registradas. Materiales y Métodos El sistema hídrico Esquel-Percy está ubicado en el noroeste de la provincia de Chubut, en los 42° 54' S y 71º20' W. El mismo pertenece a la cuenca del Futaleufú-Yelcho, que drena hacia el Pacífico a través del Río Yelcho (Chile). El área de la cuenca del Arroyo Esquel es de 349 km2, y la del Río Percy en su totalidad, 1093 km2 (Figura 1). En su tramo medio recibe los efluentes cloacales de la ciudad de Esquel. La vegetación en las nacientes está constituída principalmente por Notophagus spp, Maitenus boaria y Austrocedrus chilensis. En el resto del sistema abundan las salicáceas con predominio de Salix nigra. La temperatura media anual es de 8.6 °C, la media del mes mas frío de 2.98 °C y la media del mes más cálido de 15.6 °C. Los arroyos y ríos muestreados corresponden al tipo ritron (filies and Botosaneanu 1963; en Welcomme 1985). Existen dos períodos de flujo máximo, uno coincidente con las precipitaciones de invierno y otro con el período de deshielos en primavera. El caudal medio anual del A. Esquel es de 1-2 m3s-1 y el del Río Percy de unos 15 m3 s-1. Los tramos altos del sistema se congelan durante el invierno y en verano la temperatura del agua supera los 19°C en algunas estaciones. Se realizaron ocho campañas desde noviembre de 1990 hasta octubre de 1991 en 14 estaciones situadas a lo largo de 51 km del sistema hídrico Esquel-Percy (Figura 1). Las estaciones de monitoreo estuvieron comprendidas entre 1350 y 350 m s.n.m. Se determinó la jerarquía de los cuerpos de agua Macrozoobentos de un arroyo patagónico 135 Tabla 1. Denominación, ubicación y características térmicas de las estaciones de muestreo en el sistema hídrico Esquel-Percy. Table 1. Denomination, location, and temperature of sampling sites in the Esquel-Percy system. Tabla 2. Características físicas y biológicas de los sitios de muestreo en el sistema Esquel-Percy. Table 2. Physical and biological features of sampling sites in Esquel-Percy system. 136 Maria Laura Miserendino muestreados calculando el orden lótico según la clasificación de Strahler (Welcomme 1985). Se registró la temperatura del agua y del aire con termómetro de mercurio de -10°/60°C. El sustrato predominante, la profundidad media máxima y mínima de cada estación se determinó in situ, Se registró la presencia de vegetación asociada al sutrato. La estimación de la materia orgánica se realizó mediante la demanda bioquímica de oxígeno (DBO) y se midió además el oxígeno disuelto (DO) según metodologías propuestas por APHA (1978). Esto se realizó para las estaciones ubicadas sobre el eje hídrico principal: 1, 3, 6, 7, 8, 9, 10, 1731, 13 y 14 y en una estación intermedia entre 9 y 10 donde no se monitoreó el bentos. Las muestras de bentos se tomaron sobre sustratos rocosos con red Surber modificada (Winget 1979), integrando ocho submuestras según el método del área mínima. Cada muestra se fijó in situ con formo¡ al 4% y posteriormente en laboratorio se preservó en alcohol 70°. Se analizó la riqueza específica total y media anual en cada una de las estaciones durante el ciclo estudiado. Se confeccionó una matriz de frecuencia de 52 entidades taxonómicas seleccionadas mediante el índice de Bodenheimer (Dajoz 1979), dichos taxa se clasificaron en constantes cuando se hallaron en mas del 50 % de los inventarios, accesorios cuando se hallaron entre el 25 y el 50 % de los inventarios y accidentales cuando estuvieron en menos del 25 % de los inventarios. A partir de esta matriz se construyó un dendrograma de distancia entre estaciones. En este análisis no se incluyeron los taxa accidentales. Resultados y Discusión El orden lótico de los sitios-muestreados varió de 3 a 6. (Tabla 1). El sustrato fue rocoso aunque las estaciones 5 y 7 presentaron predominio de sedimentos finos. El flujo del agua fue de tipo turbulento. Sin embargo, en el período de aguas bajas algunas estaciones (como la 7) presentaron flujo laminar o se secaron. La profundidad media mínima y máxima en las estaciones varió de 0 a 60 cm en período de estiaje y de deshielo respectivamente (Tabla 2). La temperatura del agua fue mínima en las primeras estaciones (nacientes del arroyo Esquel), máxima en las estaciones intermedias (cercanas a la ciudad de Esquel) y ligeramente inferiores en el río Percy (Tabla 1). El valor medio máximo de DBO se halló en la estación 9, sin embargo el incremento de la DBO se observó a partir de la 7. A lo largo de la ciudad de Esquel se detectaron efluentes clandestinos, cuyos efectos se monitorearon en la estación 8 (Figura 2). Se identificaron en total 84 taxa de los cuales 29 se reconocieron hasta nivel especie, 34 hasta nivel genérico y el resto hasta familia. Los Diptera, Trichoptera y Plecoptera fueron los grupos de mayor importancia relativa en el sistema (Apéndice). Se hallaron 52 entidades taxonómicas constantes y accesorias en el sistema (Apéndice). Las especies accidentales que no se tuvieron en cuenta para el dendrograma fueron Plecoptera: Rhitrhoperla rossi, Araucanioperla bulocki, Udamocercia sp, y Kempnyella genualis, Ephemeroptera: Caenis sp, y Chiloporter eatoni, Trichoptera: Magellomyia sp, Monocosmoecus sp, Nectopsyche unispina, Parachorema sp, Australachorema rectispinum y Ochrotrichia (metrichia) sp, Diptera: Limonia (Dicranomya?) sp, Molophilus sp y Ceratopogonidae sp, Coleoptera: Andogyrus ellipticus, Chrysomelidae sp, Cyphon sp, Hemiptera: Corixidae sp, Anisoptera sp, Arachnida: Oribatidae sp. Los Chironomidae, y los Tubificidae se consideraron a nivel familia en el dendrograma. Como resultado del análisis de agrupamiento de distancia entre estaciones basadas en la frecuencia de los taxa se reconocieron tres nodos (Figura 4). El A constituido por las estaciones superiores. El nodo B constituido por dos estaciones de la sección media y por las ubicadas sobre el río Percy. Por último el nodo C agrupó estaciones del tramo medio con características físicas y químicas particulares. En el nodo A, que agrupó a las estaciones 1, 2 y 3, las principales entidades taxonómicas que incidieron en la confección del agrupamiento fueron: Klapopterix kuscheli, Notoperla sp, Senzilloides panguipulli, Meridialaris chiloeense, Rheochorema sp, Dasyoma sp, y Edwardsina (Edwardsina) sp (Apéndice). Estas especies estarían asociadas a las estaciones de cabecera, caracterizadas por aguas bien oxigenadas, períodos de congelamiento y alturas mayores. Macrozoobentos de un arroyo patagónico 137 Figura 2. Valores medios anuales de la demanda bioquímica de oxígeno (DBO) y de oxígeno disuelto (DO) en mg/1 de las estaciones sobre el eje hídrico principal. (modificado con autorización de Pizzolón et al. 1992). Figure 2. Mean annual values of the biochemical oxygen demand (BOD) and dissolved oxygen (OD) in mg/l of the station on the principal hydric axis. (modified with permission of Pizzolón et al. 1992). Estaciones Figura 3. Riqueza específica total y riqueza específica anual (con el desvío standar) de cada estación durante el período de estudio. Figure 3. Total specific richness and annual specific richness (with standar desviation) of each station during samplig period. El nodo B agrupó a las estaciones 4, 6 del tramo medio y a las ubicadas sobre el río: 12, 13 y 14. Notoperlopsis femina fue constante sólo en dichas estaciones. Otras especies involucradas en el agrupamiento fueron: Mastigoptila sp, Smicridea sp, Meridialaris laminata, Parasericostoma ovale y Tropisternus setiger (Apéndice). En estas estaciones la carga orgánica fue baja y los niveles de oxígeno normales. El nodo C agrupó a las estaciones afectadas por las descargas orgánicas: 8, 9, 10 y 11, pero =bien a las estaciones 5 y 7 caracterizadas por sedimentos foros. La 5 presentó características hidroquímicas particulares por aportes de una laguna cuyas aguas son sulfatadas y de alta conductividad (540 µ S cm-1) (Pizzolón et al. 1991). En la 7 se observaron valores medios de DO bajos probablemente provocados por escorrentías superficiales (Figura 2). Muchos de los grupos faunísticos que determinaron este último agrupamiento son caracterizados 138 Maria Laura Miserendino Figura 4. Dendograma de distancia entre las estaciones analizadas. Figure 4. Distance cluster among analized sampling sites. por la bibliografía como tolerantes al enriquecimiento orgánico, otros estarían asociados a las zonas de recuperación. Los tubificidae (Oligochaeta) se hallaron sólo en 7 y 9. Esta familia fue constante solamente en 9 donde se observó el valor de DBO mas alto obtenido para el sistema: 60 mg/1 y el mínimo valor de DO: 1,53 mg/1 durante el estiaje (Pizzolon et al. 1992). Entre los mismos se determinaron Tubifex tubifex, Limnodrilus udekemianus y Limnodrilus hoffmeisteri se consideran ampliamente en la bibliografía como indicadores de contaminación o tolerantes al enriquecimiento orgánico fuerte (Mason 1991, Marchesse y Drago 1983). Además las familias Ephydridae, Psychodidae y Syrphidae, se hallaron en las estaciones 8, 9 y 10 respectivamente en coincidencia con lo expuesto por otros autores sobre su resistencia al enriquecimiento orgánico (Paine y Gaufin 1956, Gaufin 1958, Hynes 1974, Rosenberg et al.. 1993). Los glosifónidos en general son considerados como grupo facultativo o medianamente tolerante al enriquecimiento orgánico (Gaufin 1956, Hynes 1974, Mason 1991, Rosemberg et al. 1993). En este sistema Glossiphoniidae sp se halló en 5, 7 y 8, además Helobdella fue constante en 10 y 11. En estas últimas estaciones donde el sistema comienza a recuperarse se identificaron H. hialina y H. similis. El valor medio anual de DBO obtenido para la 10 y la 11 fue de 6.25 y de 4 mg/1 respectivamente, sin embargo en 10 el valor máximo fue de 8.74 mg/1. Los valores de riqueza específica total variaron entre 14 en la estación 9 y 44 en la estación 3. La riqueza específica media anual estuvo comprendida entre 4 y 21 en las estaciones 9 y 3 respectivamente (Figura 3). La disminución de los valores de riqueza específica total y media anual fue evidente en 7, 9 y 10. El predominio de sedimentos finos y las fuertes fluctuaciones hidrológicas de la 7 condicionaron probablemente el asentamiento de especies, mientras que en 9 y 10 el vertido de efluentes cloacales fue el factor más importante. A pesar de esto las últimas estaciones sobre el A. Esquel (10 y 11) presentaron una riqueza específica media de 7 y 13 y una riqueza específica total de 16 y 25 taxa respectivamente, razón que permite deducir que el mismo sufrió procesos de autodepuración importantes aún antes de unirse al Río Percy. Esto queda sustentado además por los valores medios anuales de la DO y la DBO que evidenciaron que la oxidación de la carga orgánica se completó en un tramo de 15 km aguas abajo de la cloaca (Pizzolón et al. 1992). Los cambios en la composición específica del zoobentos pueden producirse como consecuencia Macrozoobentos de un arroyo patagónico 139 de la falta de oxígeno disponible en el agua, incremento de la turbidez, alteración del sustrato o una combinación de varios factores (Mason 1991). Algunos grupos de la comunidad bentónica responden rápidamente a estas perturbaciones siendo eliminados, tal es el caso de los plecópteros, efemerópteros y tricópteros. Con excepción de Limnoperla jaffueli los Plecoptera predominaron en las estaciones donde el impacto fue bajo o inexistente, este grupo se considera generalmente como el más sensible a la polución (Hawkes 1978, Hynes 1974, Rosenberg et al. 1993, Lopretto et al. 1995). De los Ephemeroptera hallados Baetis sp es el que se registró en una mayor variedad de ambientes confirmando el carácter cosmopolita de la familia Baetidae (Dominguez et al. 1994). Entre los Trichoptera Smicridea sp fue el que se registró en más sitios de muestreo, incluso en 8 y 11, muchos representantes de la familia Hydropsychidae pueden tolerar un enriquecimiento orgánico moderado como se ha visto en ambientes lóticos europeos (Basaguren 1988). La suma de las especies presentes de estos tres órdenes (EPT) suele ser utilizada en el monitoreo de las aguas corrientes sobretodo en ambientes ritrónicos, dado que se consideran no tolerantes al enriquecimiento orgánico (Rosenberg et al. 1993). Ninguno de ellos tuvo representación en 9 y 10. En 7 y 8 estuvieron poco representados, sin embargo a partir de la estación 11 reaparecieron los tres grupos faunísticos (Apéndice). La mayoría de los taxa hallados fundamentalmente son endémicos en coincidencia con lo observado por Wais (1990) y De Cabo et al. (1991). En este trabajo se observó que los organismos de ambientes perturbados son cosmopolitas o de amplia distribución mientras que los indicadores de buena calidad del agua son endémicos o de distribución restringida. El análisis de agrupamiento reveló similitudes de composición específica entre estaciones, sobre todo en lo que se refiere a los taxa que fueron más constantes a lo largo de año. La desaparición de grupos faunísticos indicadores del buen estado de los ecosistemas lóticos y la aparición de grupos oportunistas evidenciaron el deterioro creciente del tramo medio del sistema estudiado. Sin embargo la recuperación de la riqueza específica, y la reaparición de grupos indicadores de buen estado de los ecosistemas lóticos aguas abajo de la cloaca permiten sugerir efectos mas bien locales. Agradecimientos. Este trabajo fue realizado dentro del P.I. N°118/90 CIUNPAT-UNPAT. Quiero agradecer al director del proyecto Lino Pizzolón por su constante estímula, a Irene Wais su valiosa orientación, y por su ayuda en la resolución de problemas taxonómicos a los siguientes especialistas: A. Bachmann, E. Angrisano, C. Hogue, G. Byers, M. Couri, E. Domínguez, M. Marchesse, I. Mc Lellan, S. Coscaron, A. Paggi, B. Gullo. Por su apoyo incondicional a B. Rauddi y L. Arias y por su colaboración a F. Barrios, E. Guetar y R. Suárez. Bibliografía American Public Health Association. 1978. Standard methods for the examination of water and waste water. A. P. H. A., N. Y. Basaguren A., 1988. Tricópteros como indicadores dc la calidad de las aguas de Bizkaia. Biología Ambiental. Tomo 1: 111- 118. Cairns, J. S. Crosman, K. Dickson y E. Herricks. 1971. The recovery of Damaged Streams. Reprinted from ASB 18(3): 79-105. Campos, H., J. Arenas, C. Jara, T. Gonser y R. Prins. 1984. 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(P: plecoptera, E: ephemeroptera, T: trichoptera, D: diptera, C: coleoptera, Cr: crustacea, PI: platyhelminthes, A; annelida, M: mollusca). Macrozoobentos de un arroyo patagónico 141 142 Maria Laura Miserendino Los efectos ecológicos de las fluctuaciones climáticas Para entender las interacciones entre el clima y los ecosistemas, no basta la mera descripción de correlaciones entre cambios demográficos y circunstancias meteorológicas. A la teoría de la dinámica de poblaciones le corresponde un papel esencial Mauricio Lima E l clima influye en múltiples procesos ecológicos. Repercute en la fisiología y la estructura de los ecosistemas, el comportamiento, la demografía y la dinámica de poblaciones. Tamaña diversidad de efectos en diferentes niveles de organización se corresponde con las escalas espaciales y temporales en que varían los fenómenos climáticos. El clima ejerce su influjo más directo a través de los parámetros locales: la temperatura, las precipitaciones, la nieve o las corrientes oceánicas. Los ecólogos acostumbran centrarse en el estudio de las consecuencias de esos parámetros locales. Sin embargo, en los últimos tiempos se ha despertado el interés por conocer las consecuencias de las fluctuaciones climáticas a gran escala sobre los sistemas naturales, se trate de individuos, poblaciones o ecosistemas enteros. En los últimos años han abundado los trabajos sobre los efectos de las perturbaciones de largo alcance en los ecosistemas. Pensemos en la Oscilación del Atlántico Norte o El Niño-Oscilación Austral. Importa poder predecir los problemas que el cambio climático global podría causarles a los ecosistemas. Para ello resulta imprescindible la colaboración entre climatólogos y ecólogos. Cierto es que la ecología de poblaciones cuenta con una larga tradición en el estudio de los efectos del clima en la dinámica de las poblaciones: Charles Elton apelaba ya en 1924 a los efectos climáticos para explicar las fluctuaciones cíclicas de las poblaciones de lemingos, linces y liebres en el hemisferio norte. No obstante esos ochenta años transcurridos desde entonces, con la atención prestada a los factores climáticos y sus efectos, se echa todavía en falta un marco teórico claro que permita entender mejor el papel de los cambios del clima en los ecosistemas. 46 Nos ocuparemos aquí del análisis y modelización de los efectos de las perturbaciones climáticas en la dinámica de las poblaciones, un apartado de la ecología todavía poco desarrollado. A modo de prenotando, conviene tener presente, al abordar las correlaciones entre variables climáticas y procesos ecológicos, que correlación no significa causalidad. Las relaciones estadísticas entre el clima y los procesos ecológicos deben tomarse con precaución y escepticismo. Para validar las correlaciones, resulta fundamental una explicación mecanicista del patrón estadístico descubierto. Ahora bien, el nudo de la investigación estriba justamente en dar con un mecanismo que explique la relación observada. Estructura dinámica de las poblaciones El uso de modelos para estudiar las fluctuaciones numéricas de las poblaciones naturales viene de lejos. La formulación más general parte del siguiente postulado: el factor en que la población de una especie crece o decrece con el tiempo es una función f, por un lado, de la densidad o tamaño de las poblaciones que interactúan en la misma comunidad y, por otro, de los factores físicos que intervengan. Puede sumarse una variable, con una determinada distribución aleatoria, simbolizada por la letra griega ε, que representará las pequeñas desviaciones estocásticas con respecto al modelo. A ese factor de crecimiento o decrecimiento, o más bien a su logaritmo neperiano, se le llama “tasa per cápita de cambio de la especie”. Se emplean logaritmos porque el logaritmo de la población a lo largo de los años dependerá linealmente del tiempo, con un factor de proporcionalidad que será la tasa per cápita definida logarítmicamente, siempre y cuando la tasa sea constante a lo largo del tiempo. INVESTIGACIÓN Y CIENCIA, julio, 2006 EL NIÑO / LA NIÑA Noviembre 1997 Febrero1990 -18 -14 -10 -6 -2 0 2 6 10 14 cm Temperatura superficial del mar alta Temperatura superficial del mar baja Pero esa tasa no es constante. El estudio de las fluctuaciones poblacionales por medio de series de tiempo trata de determinar la forma de la función f, que responderá a los efectos de las densidades pasadas, vale decir, su estructura de retroalimentación. Desde hace unos decenios se han venido desarrollando numerosas aproximaciones metodológicas y analíticas para determinar la dependencia de la tasa en un período dado con respecto de las densidades en períodos anteriores; con otras palabras, la estructura endógena de la dinámica poblacional. Por desgracia, no hemos asistido a un progreso similar en el estudio de los efectos del clima y otros factores exógenos en la dinámica de una población. El único antecedente es el de Tomoo Royama, quien clasificó los efectos de los factores exógenos en tres tipos de categorías: las perturbaciones verticales, las horizontales o laterales y las no lineales. MAURICIO LIMA Efectos verticales de un factor climático Supongamos que nos encontramos con una población cuya dinámica está dominada por un proceso de primer orden; es decir, por un INVESTIGACIÓN Y CIENCIA, julio, 2006 1. EN LA REGION SEMIARIDA del centro-norte de Chile, los recurrentes efectos de El Niño-Oscilación Austral, en combinación con los efectos de la Oscilación Antártica, generan lluvias episódicas que incrementan la productividad vegetal hasta niveles superlativos. Este fenómeno climático influye en la abundancia de diferentes especies de pequeños roedores, en particular el lanchón orejudo de Darwin (Phyllotis darwini), al que se ve en la fotografía. El factor climático condiciona la variabilidad temporal de los factores nutricionales (plantas y semillas) que limitan la población de los roedores. proceso donde la tasa per cápita de cambio depende sólo de la densidad de la población en el año anterior. En ausencia de otras fuerzas ecológicas, la dinámica de cualquier población viene determinada por la diferencia entre su tasa per cápita de natalidad, N, y su tasa per capita de mortalidad, M. La población en un período será igual a la del período anterior más N-M veces ésta. La forma más simple en que una variable climática puede condicionar un proceso dinámico estriba en su modificación de la tasa per cápita de mortalidad o de natalidad. Sea, por ejemplo, el efecto la temperatura media sobre una población de lagartijas; durante los años más cálidos las lagartijas sobreviven y se reproducen mejor que durante los años en promedio más fríos. Si la dinámica de la población de lagartijas está determinada sólo por su propia evolución endógena y por un efecto exógeno, ligado a las temperaturas medias del período anterior y que actúe de manera homogénea para cualquier densidad de la población, entonces la curva que representa en una gráfica la tasa de cambio poblacional estará determinada sólo por la densidad, pero la posición de esa curva cambiará verticalmente de acuerdo con el valor de la temperatura media en el período anterior. En estas condiciones, la dinámica de una población puede expresarse algebraicamente: suma de una función de la densidad en el período anterior, de una función del clima (temperatura media en ese mismo período anterior) y de la variable aleatoria ε que contiene las desviaciones del modelo. Este tipo o categoría de efectos exógenos, que representa el tipo más simple de perturbación, puede evaluarse con 47 Tamaño de la población en el período t-1 0 N* N** N*** C = C3 C = C2 C = C1 2. EL CLIMA PUEDE TENER EFECTOS VERTICALES sobre la tasa T de crecimiento o decrecimiento de una población. Cuando T se representa gráficamente como función del número N de individuos que componen en un momento t esa población, la curva resultante puede desplazarse, por efecto del clima, hacia arriba o hacia abajo. A medida que las condiciones climáticas se vuelven menos favorables la curva se mueve de C3 a C1 y el tamaño poblacional en el equilibrio (donde ni crece ni decrece) pasa de N*** a N*. independencia de la densidad de la población. Efectos “horizontales” Tasa de cambio T de la población en el instante t (Tt) Supongamos ahora que existe un fenómeno climático repercute en un recurso importante, capaz por sí mismo de limitar la población. Valgan como ejemplo ciertos roedores de la zona semiárida del norte de Chile. Para determinado nivel de productividad de plantas y semillas en el desierto, la competencia intraespecífica se incrementa a medida que crece la T máximo 0 Tamaño de la población en el período t-1 N* N** C = C1 N*** C = C2 C = C3 3. EL CLIMA TAMBIEN PUEDE TENER EFECTOS LATERALES sobre el ritmo de crecimiento de una población. A medida que las condiciones climáticas se vuelven menos favorables y alteran el factor limitante y el tamaño de la población en situación de equilibrio, la curva se mueve hacia la izquierda, de C3 a C1, y el tamaño poblacional en el equilibrio pasa de N*** a N*. 48 Efectos no lineales Estos son los efectos climáticos que oponen mayor resistencia a su INVESTIGACIÓN Y CIENCIA, julio, 2006 MAURICIO LIMA Tasa de cambio T de la población en el instante t (Tt) T máximo densidad de la población; la competencia mengua conforme decrece la densidad demográfica. Podemos expresar esa situación a través de un modelo sencillo que incorpora la relación de demanda y oferta en forma de cociente. En el modelo en cuestión, la tasa per cápita de cambio poblacional es una función del cociente de la densidad o tamaño poblacional N en el período anterior y de la densidad o tamaño poblacional de las plantas (o semillas), más la variable ε. Dado cierto nivel de productividad, la competencia aumenta a medida que lo hace N y reduce la tasa per cápita máxima de cambio de población. El Niño-Oscilación Austral —calentamiento recurrente de las aguas de la parte ecuatorial del océano Pacífico— genera lluvias inhabituales en los ecosistemas del norte de Chile e incrementa así la productividad vegetal. Por lo tanto, el factor climático (El Niño o las lluvias) influye en la variabilidad temporal del factor limitante, que para los roedores son las semillas y las plantas. En tal caso, podemos sustituir el modelo por otro en el que el factor exógeno (El Niño o las lluvias acumuladas del año) ocupa, en el dividendo del cociente del que depende la tasa de cambio, el lugar de la densidad vegetal. Este nuevo cociente representa la competencia de los roedores por el recurso limitante, que aparece como un elemento condicionado por la densidad poblacional y el estado del clima. Ilustrado gráficamente, la competencia por el alimento determina la curva de la tasa per cápita de cambio de la población, mientras que el valor anual del factor climático traslada las coordenadas de esa curva lateralmente, a lo largo del eje horizontal, que representa el tamaño poblacional (véase la figura 2). Por lo tanto, los años lluviosos asociados a El Niño mueven la densidad de equilibrio hacia la derecha, mientras que los años secos (los años de La Niña, episodio recurrente en que se enfrían las aguas ecuatoriales del Pacífico) mueven la densidad de equilibrio hacia la izquierda (véase la figura 3). MAURICIO LIMA Colonizaciones “verticales” Hasta aquí nos hemos ceñido a modelos abstractos, con algún ejemplo para ilustrarlos. Veamos ahora ecosistemas reales que están sujetos a INVESTIGACIÓN Y CIENCIA, julio, 2006 Tasa de cambio T de la población en el instante t (Tt) modelización. Supongamos que la variable C representa la medida de algún factor climático, por ejemplo la Oscilación del Atlántico Norte o la Oscilación Austral, y que las modificaciones experimentadas por esa variable C se traducen en modificaciones de la función que representa la tasa de cambio de la población. Por tanto, el efecto de C en la curva no consistirá en una traslación a través del plano de la tasa de cambio de la población, sino en una perturbación no lineal (véase la figura 4). Para representar tal perturbación podemos atribuir, a cada estado de la variable C (el clima) en el período anterior, una función f diferente que ligue la densidad de población con su propia tasa de cambio. Aclarémoslo con un ejemplo. Sea una población depredadora que migra en invierno y cuya densidad de población depende del número de sus presas en el área de invernada, número que a su vez depende de alguna variable climática. Si se multiplican en abundancia los depredadores, limitarán luego el número de sus presas en el hábitat de verano. Y el factor climático, que determinaba la abundancia de presas en la región de invierno, puede tener un efecto no lineal sobre la población de presas en el hábitat de verano del depredador. La tasa de cambio de la población de presas del hábitat de verano obedecería a una determinada función cuando la variable climática C tomase un cierto valor en la zona de invernada y a otra función cuando tomase un valor distinto: si debido a determinado estado del clima durante el invierno hay pocas presas en la región de invernada, la densidad de depredadores será baja, y las presas en la zona de verano estarán limitadas por algún otro factor (comida, nidos, etcétera). Sin embargo, si a los depredadores les fue muy bien en invierno merced a la abundancia de presas, entonces las presas del hábitat de verano podrían estar limitadas por el depredador y exhibir otro tipo de función (véase la figura 5). T máximo TC3 0 Tamaño de la población en el período t-1 N* N** N*** C = C3 TC1 C = C2 C = C1 N1 4. LOS EFECTOS DEL CLIMA PUEDEN SER NO LINEALES. A medida que las condiciones climáticas cambian (de C3 a C1), se modifica la forma de la curva que representa la tasa T de cambio poblacional y con ella el tamaño o densidad de la población en situación de equilibrio (de N*** a N*). Para un tamaño dado (N1), la competencia es más intensa (por lo tanto se reduce el valor de la tasa de cambio) en una situación climática C1 que en una C3. Con C1, la tasa va decayendo para poblaciones mayores más deprisa que en la situación climática C3. los distintos tipos de efectos climáticos de la clasificación de Royama. Empezaremos por los efectos “verticales”. Cuando cambia la distribución geográfica de una especie, su “rango de distribución”, aparecen ejemplos clásicos de efectos verticales del clima sobre la dinámica de las poblaciones. Si consideramos que la tasa per cápita máxima de una población y su relación con la densidad valen como indicadores del espectro de condiciones en cuyo seno una especie puede sobrevivir y reproducirse, los efectos “verticales” (aditivos) de las condiciones ambientales determinarán los intervalos en cuyo ámbito la tasa de cambio de la población toma valores posibles. La tasa de cambio demográfico depende de la diferencia entre las tasas de natalidad N y mortandad M; por tanto, los efectos directos del clima en N, en M o en ambas determinarán la posibilidad de que se extienda o mengüe el rango de distribución de la población. Así, según se ha descrito hace poco, los incrementos de las temperaturas medias anuales debidos al calentamiento global han permitido a diferentes especies colonizar nuevos hábitats; en concreto, ciertas especies de peces han colonizado latitudes más boreales e incrementado su rango de distribución. Se sabe de situaciones semejantes para algunas especies marinas que en el Pacífico Oriental aprovechan los episodios de El Niño para colonizaciones esporádicas. Entre las perturbaciones verticales del clima podríamos incluir las expansiones geográficas de las enfermedades transmitidas por mosquitos en Asia, Africa Oriental e Iberoamérica. El mismo mecanismo sería el responsable de los incrementos en los rangos de distribución hacia latitudes más polares de diferentes especies de mariposas, aves e incluso de arbustos árticos. Pudieran también considerarse verticales los efectos que la Oscilación del Atlántico Norte ejerce sobre las poblaciones de atunes boreales; el fenómeno determina, de manera distinta en una orilla y otra, las temperaturas y precipitaciones invernales. Los atunes atienden a claves del entorno para maximizar su éxito reproductor (maximizar N); las tendencias de la temperatura del océano estarían cambiando la disponibilidad y el ta49 a b CLIMA INVIERNO VERANO Tasa de cambio T de la población en el instante t (Tt) T máximo 0 Tamaño de la población en el período t-1 N’’ C = C’’ T máximo Tamaño de la población en el período t-1 0 N’ C = C’ maño de las áreas que les son más favorables. Otro efecto climático de la misma índole sería el causado por las bajas temperaturas y las lluvias invernales en las ovejas salvajes de las islas escocesas de St. Kilda. Durante los inviernos fríos y lluviosos los individuos ven reducida su capacidad termorreguladora y padecen un desequilibrio térmico; por lo tanto, existiría un efecto directo sobre D que haría bajar la curva de la tasa en su representación gráfica. El Niño y los cambios laterales No escasean en la bibliografía reciente los ejemplos de efectos laterales del clima sobre diferentes po50 El tamaño de la población de presas del hábitat de verano cambiará según cierta función, cuando el clima de la zona de invernada sea C = C’ y conforme a una función diferente cuando el clima sea C = C’’: si debido a cierto estado del clima durante el invierno hay pocas presas, la densidad de depredadores será baja y las presas en la zona de veraneo estarán limitadas por algún otro factor (comida, nidos, etc.). Pero si los depredadores se multiplicaron en invierno gracias a la abundancia de presas, las presas del hábitat de verano podrían estar limitadas por el depredador y su población crecería o decrecería de otra forma para un tamaño poblacional dado (b). blaciones naturales. Mencionemos, a modo de botón de muestra, las fluctuaciones de la biomasa o del número experimentadas por ciertas poblaciones de peces marinos. Se han documentado efectos notables de la Oscilación Austral y la Oscilación Pacífica Decenal sobre el reclutamiento de algunas especies de atunes en el Pacífico Tropical. Se llama recluta a la incorporación de nuevas masas de peces a los bancos de pesca. A este respecto, se ha planteado la hipótesis de que ambas oscilaciones climáticas, al alterar los sistemas de corrientes y la temperatura superficial del océano, provocan que los atunes se encuentren con una distinta disponibilidad de alimento. En particular, los cambios de productividad y de aportación de nutrientes en el Pacífico Ecuatorial durante los episodios de El Niño dan lugar a una perturbación de tipo lateral que afecta a toda la cadena trófica. Un patrón interesante es el que presentan la sardina y la anchoveta en el Pacífico Oriental, en el sistema de la corriente de Humboldt. El Niño causa una reducción importante del alimento que nutre a las anchovetas (constituye, pues, un factor limitante). Aunque parecen favorecer a las poblaciones de sardinas, no están claros los mecanismos asociados con los efectos de El Niño y La Niña. De forma similar, en los ecosistemas semiáridos de los suelos aledaINVESTIGACIÓN Y CIENCIA, julio, 2006 MAURICIO LIMA 5. EFECTOS NO-LINEALES del clima sobre una población de roedores. Un depredador migratorio hace de correa de transmisión de tales efectos. Una especie de ave rapaz migratoria se alimenta de roedores en dos localidades diferentes, una en verano y la otra en invierno. La abundancia de roedores en la región de invernada depende de un factor climático determinado. Por lo tanto, si las rapaces limitan la proliferación de los roedores en su hábitat estival, el factor climático que determina la abundancia de presas el hábitat de invierno puede actuar como un efecto no lineal sobre la población de presas en el hábitat de verano del depredador (a). MAURICIO LIMA La no linealidad en peces, alces y lobos En los efectos no lineales interactúan el clima y el ecosistema, con mayor nitidez que en el resto de los efectos. El clima cambia las reglas del juego entre los individuos de una población, o entre los individuos de poblaciones diferentes (competidores, presas, parásitos o depredadores). Sin ánimo de exhaustividad, citemos algunos ejemplos arquetípicos de esta categoría. Durante los años cálidos, el abadejo de Alaska (Theragra chalcogramma) se lleva a los juveniles cerca de la costa, alejados del hábitat de los INVESTIGACIÓN Y CIENCIA, julio, 2006 adultos. Se incrementa la recluta y decae la intensidad del canibalismo. Por el contrario, durante los años fríos el transporte se reduce, los juveniles y adultos comparten un mismo hábitat y el canibalismo se convierte en el principal determinante del reclutamiento. Por lo tanto, es posible que la forma de la función que da la tasa per cápita del cambio poblacional cambie de los años cálidos a los fríos, ya que la competencia intraespecífica será muy diferente en uno y otro período, al depender del clima el alcance del canibalismo. Algo similar ocurriría para la población de sardinas (Sardinops spp) en el Pacífico Oriental. Durante los años de alta productividad —durante La Niña y en épocas normales—, las poblaciones se hallan limitadas por una intensa depredación de sus huevos, larvas y juveniles, dada la abundancia de depredadores en el sistema de la corriente de Humboldt. En esos períodos de alta productividad, la función de la tasa de cambio de la población se caracteriza por un punto de equilibrio de baja densidad, donde el factor limitante de la población es el espacio libre de depredadores, y el mecanismo regulador, la competencia por ese espacio. Durante los episodios de El Niño, la productividad decae y las sardinas se ven libres de los depredadores (véase la figura 6): la población de sardinas alcanza entonces un nuevo equilibrio, dominado por la limitación del alimento, y el mecanismo de regulación es la competencia por la comida. Por lo tanto, El Niño-Oscilación Austral cambia la forma de la función que rige la tasa de cambio de la población, con los consiguientes efectos no lineales. a DEPREDADORES DEPREDADORES Frío (La Niña) 2 c 1 0 b −1 −2 SARDINAS SARDINAS Caliente (El Niño) 1950 1960 1970 1980 1990 Año La Niña Tasa de cambio T de la población en el instante t (Tt) ños a la costa Pacífica de América Austral, en particular en las áreas austral de Perú y centro-norte de Chile, los recurrentes efectos de El NiñoOscilación Austral generan lluvias inhabituales. Al aumentar entonces la productividad vegetal, crece, en varios órdenes de magnitud la densidad de roedores (véase la figura 1). Este ejemplo representa un caso típico de pulsos de productividad que se ajustan perfectamente a la categoría de perturbaciones laterales. Otro caso interesante es el del pingüino emperador (Aptenodytes forsteri). Se sabe que la extensión de la capa invernal de hielo marino repercute en la densidad demográfica de esta ave. Los registros anuales hablan de caída repentina y drástica, a finales del decenio de 1970, de la población con riesgo de desaparición; esa disminución iba asociada probablemente a una reducción en la disponibilidad de alimento, relacionada a su vez con la temperatura superficial del mar. Tenemos, pues, un ejemplo que encajaría en la categoría de los efectos laterales del clima. Se ha informado del mismo tipo de efectos para ciertas aves marinas del Artico, en particular para la especie Fratercula arctica. La variabilidad anual en la temperatura del océano condiciona la disponibilidad de la presa principal de esta ave, el arenque (Clupea harengus), y su éxito reproductor. De manera similar, los efectos observados de El NiñoOscilación Austral sobre la población del petrel azul (Halobaena caerulea) en el océano Indico austral representarían un caso manifiesto de efectos “laterales”. El Niño T máximo 0 N* T máximo 0 Tamaño de la población en el período t-1 Tamaño de la población en el período t-1 N*** 6. LAS SARDINAS (Sardinops spp) DEL PACIFICO ORIENTAL están sujetas a los cambios climáticos asociados al recurrente fenómeno climático El Niño-Oscilación Austral. Durante los años de alta productividad (La Niña y años normales), las poblaciones de sardinas estarían limitadas por la alta mortandad de huevos, larvas y juveniles, debida a la abundancia de depredadores en el sistema de la corriente de Humboldt. Cabe esperar entonces que la tasa T de cambio de la población se atenga a una función de la densidad de la población caracterizada por un punto de equilibrio a baja densidad, donde el factor limitante sería el espacio libre de depredadores y la competencia por dicho espacio establecería el mecanismo de regulación poblacional. En los cálidos episodios de El Niño decae la producción primaria y las sardinas se ven más libres de los depredadores. La población de sardinas alcanza entonces un nuevo equilibrio, dominado por la limitación de alimento: el mecanismo de regulación es la competencia por el alimento. 51 Indice de Oscilación del Atlántico Norte a 6 4 2 0 −2 b −4 −6 1860 1880 1900 1920 1940 1960 1980 2000 MAURICIO LIMA Tasa de cambio T de la población en el instante t (Tt) Año T máximo 0 Tamaño de la población en el período t-1 N* N*** Tamaño de la población en el período t-1 0 N* Oscilación Oscilación del Atlántico del Atlántico Norte positiva Norte negativa Se nos ofrece otro ejemplo en la dinámica de los alces (Alces alces) y lobos (Canis lupus) de la isla Royale, del Lago Superior, y su relación con el clima, representado por el índice de la Oscilación del Atlántico Norte. Ese índice representa la diferencia entre las presiones atmosféricas medias invernales al nivel del mar en las Azores, Lisboa o Gibraltar y en una estación de Islandia. Durante los años con valores negativos de la Oscilación, la capa invernal de nieve es más gruesa y los lobos cambian su comportamiento de caza. El tamaño de la manada crece. En esos inviernos los lobos cazan tres veces más alces que en los años con valores positivos de la Oscilación, en los que la capa de nieve es menor y las manadas más pequeñas. El clima y el cambio en el comportamiento de caza de los lobos parecen causar, en lo que se refiere a los propios lobos, un efecto lateral, ya que aumentan las presas disponibles. Durante los años en que son negativos los valores de la Oscilación, los alces experimentarían efectos no lineales de la Oscilación. La población de alces se hallaría limitada por los lobos y regulada por el espacio libre de depredadores. Durante los años en que la Oscilación es posi52 T máximo N*** Oscilación del Atlántico Norte positiva Oscilación del Atlántico Norte negativa tiva, la población estaría limitada por la disponibilidad de alimento y la competencia intraespecífica. En resumen, la condición positiva o negativa del clima, representado por la Oscilación del Atlántico Norte, determinaría dos tipos diferentes de función para la tasa per cápita de cambio de la población. 7. LA OSCILACION DEL ATLANTICO NORTE tiene un efecto no lineal sobre la dinámica de los alces (Alces alces) y lobos (Canis lupus) de la isla Royale. Durante los años con valores negativos (en azul) de un índice que caracteriza el estado de la Oscilación, los lobos cazan el triple de alces que en los años de valores positivos (en rojo), en los que la capa de nieve es menor y las manadas más pequeñas. Desde el punto de vista de los alces, la Oscilación tendría efectos no lineales durante los años de índice positivo (rojo): la población de alces estaría limitada por los lobos y regulada por el espacio libre que éstos dejasen, mientras que durante los años de Oscilación negativa (azul) estaría limitada por la disponibilidad de alimento y la competencia intraespecífica. Tendría, pues, efectos no lineales del clima. En resumen, vemos, pues, que existen interacciones entre los procesos endógenos y exógenos, con un grado considerable de no linealidad, que reflejan la complejidad de los efectos ejercidos por el clima en los ecosistemas. La teoría de la dinámica poblacional, y en particular la clasificación realizada por Royama, facilita mucho el análisis y comprensión de tales efectos. El autor Mauricio Lima es licenciado en oceanografía biológica por la Universidad de la República Oriental del Uruguay desde 1985 y doctor en ecología por la Universidad Católica de Chile desde 1998. Se dedica al estudio de la dinámica de poblaciones, la demografía, las series de tiempo ecológicas, la conexión entre modelos y datos y la ecología poblacional aplicada. Actualmente es profesor asociado en el departamento de ecología de la facultad de ciencias biológicas y del centro CASEB de la Pontificia Universidad Católica de Chile. Bibliografía complementaria ANALYTICAL POPULATION DYNAMICS. T. Royama. Chapman and Hall; Londres, 1992. PRINCIPLES OF POPULATION DYNAMICS AND THEIR APPLICATIONS. A. A. Berryman. Stanley Thornes Publishers Ltda.; Cheltenham, 1999. ECOLOGICAL EFFECTS OF CLIMATE FLUCTUATIONS. N. C. Stenseth, A. Mysterud, G. Ottersen, J. W. Hurrell, K.-S. Chan y M. Lima en Science, vol. 297, págs. 1292-1296; 2002. ECOLOGICAL RESPONSES TO RECENT CLIMATE CHANGE. Gian-R Reto Walther, Eric Post, Peter Convey, Annette Menzel, Camille Parmesan, Trevor J. C. Beebee, Jean-Marc Fromentin, Ove Hoegh-Guldberg y Franz Bairlein en Nature, vol. 416, págs. 389-395; 2002. 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In Proceedings of the Eighth International Symposium on Biological Control of Weeds (Delfosse, E.S. and Scott, R.R., eds), pp. 111–112, CSIRO Publishing 47 Hawkins, B.A. et al. (1999) Is the biological control of insects a natural phenomenon? Oikos 86, 493–506 TRENDS in Ecology & Evolution Vol.17 No.4 April 2002 48 Hosking, J.R. (1995) The impact of seed- and podfeeding insects on Cytisus scoparius, In Proceedings of the Eighth International Symposium on Biological Control of Weeds (Delfosse, E.S. and Scott, R.R., eds), pp. 45–51, CSIRO Publishing 49 Straw, N.A. and Sheppard, A.W. (1995) The role of plant dispersion pattern in the success and failure of biological control. In Proceedings of the Eighth International Symposium on Biological Control of Weeds (Delfosse, E.S. and Scott, R.R., eds), pp. 161–168, CSIRO Publishing 50 Southwood, T.R.E. et al. (1982) The richness, abundance and biomass of the arthropod communities on trees. J. Anim. Ecol. 51, 635–649 51 MacFarlane, R.P. and van den Ende, H.J. (1995) Vine-feeding insects of old man’s beard (Clematis vitalba), in New Zealand. In Proceedings of the Community ecology theory as a framework for biological invasions Katriona Shea and Peter Chesson Community ecology theory can be used to understand biological invasions by applying recent niche concepts to alien species and the communities that they invade. These ideas lead to the concept of ‘niche opportunity’, which defines conditions that promote invasions in terms of resources, natural enemies, the physical environment, interactions between these factors, and the manner in which they vary in time and space. Niche opportunities vary naturally between communities but might be greatly increased by disruption of communities, especially if the original community members are less well adapted to the new conditions. Recent niche theory clarifies the prediction that low niche opportunities (invasion resistance) result from high species diversity. Conflicting empirical patterns of invasion resistance are potentially explained by covarying external factors. These various ideas derived from community ecology provide a predictive framework for invasion ecology. Katriona Shea* Dept of Biology, 208 Mueller Laboratory, The Pennsylvania State University, University Park, PA 16802, USA. *e-mail: k-shea@psu.edu Peter Chesson Section of Evolution and Ecology, University of California, Davis, CA 95616, USA. Biological invasions are having a major impact on the Earth’s ecosystems [1], giving urgency to a better understanding of the factors that affect them. Some recent reviews have considered invasions from a variety of viewpoints, including the characteristics of invaders [2], the characteristics of invaded communities [3], resources [4,5] and natural enemies [6]. As these issues are not independent, it is essential to find a means of considering them jointly. Towards this goal, a theoretical framework for invasion ecology based on community ecology theory is proposed here. We show how this framework applies to the analysis Eighth International Symposium on Biological Control of Weeds (Delfosse, E.S. and Scott, R.R., eds), pp. 57–58, CSIRO Publishing 52 Burki, C. and Nentwig, W. (1997) Comparison of herbivore insect communities of Heracleum sphondylium and H. mantegazziaum in Switzerland (Spermatophyta: Apiaceae). Entomol. Gen. 22, 147–155 53 Syrett, P. and Smith, L.A. (1998) The insect fauna of four weedy Hieracium (Asteraceae) species in New Zealand. New Zealand J. Zool. 25, 73–83 54 Hight, S.D. (1990) Available feeding niches in populations of Lythrum salicaria L. (purple loosestrife) in the northeastern United States. In Proceedings of the Seventh International Symposium on Biological Control of Weeds (Delfosse, E.S., ed.), pp. 269–278, Istituto Sperimentale per la Patologia Vegetale of the factors promoting invasion, and use it to examine correlations between invasion resistance and species diversity. Invasion involves two essential stages: transport of organisms to a new location [7,8]; and establishment and population increase in the invaded locality [9]. A third stage, applicable to the most worrisome invasions, is regional spread from initial successful populations [10]. We focus on the second stage, where community ecology theory has most to offer. There is much evidence that the chance of establishment increases markedly with the rate of arrival of an alien species at a potential invasion site [2]. However, for establishment and growth, a species must be able to increase in abundance at the invaded locality. This depends on the opportunities that the particular invaded community provides for the invader in question. Niches and niche opportunities Three main factors contribute to an invader’s growth rate: resources [4,5,11,12], natural enemies [7,13,14] and the physical environment [15,16], all of which vary in time and space. How a species responds to these factors, including their spatial and temporal variation, determines its ability to invade. Once an invader has achieved an appreciable density, it will have effects on the invaded locality – for example, by consuming resources and maintaining natural enemies. Such responses and effects are the two defining aspects of an organism’s niche, according to a recent definition (Box 1). The response aspect of the niche is fundamental to an alien species’ ability to invade, and the effect aspect is fundamental to the impact that the invader has in the invaded community (Box 2). Both effects and responses of resident species in a community determine whether that community provides opportunities for invasion – that is, whether it provides niche opportunities (Box 1). In simple circumstances, niche opportunities can reduce to either resource opportunities or natural enemy escape opportunities. http://tree.trends.com 0169-5347/02/$ – see front matter © 2002 Elsevier Science Ltd. All rights reserved. PII: S0169-5347(01)02429-6 Opinion TRENDS in Ecology & Evolution Vol.17 No.4 April 2002 171 Box 1. Concepts and definitions Ecological niches are defined by the relationships between organisms and the physical and biological environment, taking into account both time and space. A particular combination of physical factors (e.g. temperature and moisture) and biological factors (e.g. food resources and natural enemies) at a particular point in time and space defines a point in niche space. A modern definition of a species’ ecological niche is the response that the species has to each point in niche space and the effect that the species has at each point [a]. Responses are defined in terms of demographic variables, such as survival and individual growth; but of most importance is the overall outcome of these responses, the per-capita rate of increase. Effects include consumption of resources, interference with access to resources by other organisms, support of natural enemies and occupancy of space. Organisms respond to resource availability [b], which is the density of unused resource in the environment – soil water content, for example. Resource supply [b] is the net rate at which resources enter the system, discounting use by the organisms present (for example, rainfall minus evaporation and runoff but not transpiration). Resource availability is the net resource result of the effects of all the organisms in a system and the supply of the resource. A resource opportunity is defined as a high availability of resources on which a potential invader depends. Resource opportunity includes the effects of mutualists, such as pollinators, because they provide services [c,d] that could also be considered resources. Similarly, a natural enemy escape opportunity is defined as a low level or low efficiency of natural enemies to which invaders might be susceptible. A niche opportunity is the potential provided by a given community for alien organisms to have a positive rate of increase from low density. This might occur because of a resource opportunity, an escape opportunity or because of some favorable combination of resources, natural enemies and physical environmental conditions, including their fluctuations in time and space (Fig. I). Low levels of niche opportunities lead to invasion resistance of a community – that is, few alien species are able to successfully invade the community. Maturity is the opportunity a system has had to accumulate species, and for adaptation to the system to have taken place. It depends on the time that the system has had the current climate, including its short-term fluctuations and recurring disturbance events. Maturity depends also on the size of the species pool that has historically served as a source of species to the system [e]. References a Chesson, P. (2000) Mechanisms of maintenance of species diversity. Annu. Rev. Ecol. Syst. 31, 343–366 b Tilman, D. (1982) Resource Competition and Community Structure, Princeton University Press Resource opportunities Resource opportunities arise when the resources that a species needs are high in availability. This is not simply because resources are supplied at a high rate, but also because the effects of resident species have not reduced resource densities [17–20] or interfered with access to resources too greatly [21]. In cases where a potential invader and a resident species are limited by a single resource, Tilman’s R* rule (where R is resource availability; Box 2) predicts that invasion will occur if the resident’s R* is greater than the invader’s R*. For example, invasion would result if the invader had a higher http://tree.trends.com Environment Specialist Generalist Enemy escape opportunities Invader Resource opportunities Resources Competitors TRENDS in Ecology & Evolution Fig. I. Main components of niche opportunity. Blue arrows are positive effects on the invader; red arrows are negative effects. Arrows from the outer boxes to the inner box represent direct effects of the community on the invader. Arrows between community components represent indirect effects on the invader, and they are colored according to their indirect effect on the invader, which is opposite to their direct effect on the community component. The environment directly affects all components and modifies their interactions with other components. Not shown are the effects of specialist natural enemies of community members. These specialists will limit community members and so have positive indirect effects on the invader. Sometimes generalists might not attack the invader, in which case their effects would be like those of specialists on community members. (Weevil photograph courtesy of CSIRO, Australia.) c Richardson, D.M. et al. (2000) Plant invasion – the role of mutualisms. Biol. Rev. 75, 63–93 d Mack, R. et al. (2000) Biotic invasions: causes, epidemiology, global consequences, and control. Ecol. Appl. 10, 689–710 e Huston, M. (1994) Biological Diversity, Cambridge University Press resource acquisition rate than that of the resident species at the same resource densities (e.g. by having a superior foraging technique; Box 2 [11]). Invasion would also occur if the invader had a lower maintenance requirement than that of the resident (Box 2). Simple resource limitation might be approximated in the case of space or food competition of a species invading the habitat of a very similar species [11,22]. Invader success, however, is also predicted for the case of limitation by multiple resources [23], as long as the invader always has a higher response (per-capita growth) than the resident. Most importantly, these conclusions are 172 Opinion TRENDS in Ecology & Evolution Vol.17 No.4 April 2002 Box 2. Resource competition ideas The per-capita growth rate of a population limited by a single resource is the net effect of the gain from consumption of the resource, and the losses due to metabolism, tissue death (e.g. leaf fall and herbivory) and death of individuals. Thus: 1 dN = af (R ) − m N dt (I) where N is population density, R is resource availability, af (R ) defines the gain (the response of the species to the resource), and m (the maintenance requirement) is the total of all losses. The gain consists of the two parts: the constant a defining the overall magnitude of the response to the resource and the function f (R ) defining how response to the resource changes with resource abundance. The dynamics of the resource are given by: dR = S (R ) − g (R )N dt (II) where S(R) is the supply rate of the resource, and g(R ) the per-capita effect of the species on the resource. Multiplying g(R ) by N gives the total effect of the species and determines the impact of the invader in the invaded community. Normally, there would be a unique value R * of R at which equilibrium would occur – that is, af (R *) = m. For an alien species to invade, it must have a smaller value of R * than does a resident at equilibrium with the resource, because this is the value of resource availability that the alien experiences when it arrives in the system. Only if the resident’s R * value exceeds that of the invader can the invader have a positive growth rate. This is Tilman’s R * rule [a]. An alien might have a smaller R * value by having a smaller maintenance requirement. Alternatively, it might have a higher response than a resident [i.e. a larger value of af (R )]. This might be achieved by taking up the resource at a faster rate or by being more efficient at converting that uptake into gain. Different responses for different species might be modeled by having a vary with the species. In this case, R * would be an increasing function of m/a, and an invader would be successful if it had a smaller value of m/a than that of a resident. Although this R * theory was originally developed as an equilibrium theory [a], in the form where species can differ in a or m, the theory is robust to fluctuations in R and m, with the result being that an alien having a mean of m/a smaller than that of a resident can invade [b]. See Box 3 for situations in which R * theory does not hold. References a Tilman, D. (1982) Resource Competition and Community Structure, Princeton University Press b Chesson, P. and Huntly, N. (1997) The roles of harsh and fluctuating conditions in the dynamics of ecological communities. Am. Nat. 150, 519–553 robust to environmental fluctuations [24] and are not restricted to strict equilibrium scenarios, even though the R* rule was first derived in that context (Box 2). Such uniform superiority of an invader would make it an invader of large effect, because it would depress or displace all resident species relying on the same resources, with the details of the invasion depending on the effect component of the invader’s niche (Box 2). More generally, an invader would not be uniformly superior to any resident species, but instead might have a superior response to a particular resource, certain abundances of resources, or resources found in certain places or times [25]. Any situations in which residents do not keep resources at uniformly low levels are a potential resource opportunity [4,5] (Box 3). In some situations, the effect aspect of a species’ niche can also have a role in its invasion. Where a species has spatially localized effects, as in the case of plants, it will potentially have a strong effect on a small spatial scale, benefiting itself more than other species. For example, allelopathic effects of an invader might reduce densities of other species, increasing resource availability to the invader [26]. http://tree.trends.com Also, some species generate disturbance or alter disturbance regimes, freeing resources and thereby facilitating their own and other invasions [4,27–29]. Natural enemy escape opportunities Escape opportunities arise when natural enemies, such as diseases, predators and parasites, are in low abundance or are less effective against new species [13,14]. Community ecology theory claims strong symmetries between the effects of natural enemies and the effects of resources on community dynamics [30–32]. Thus, parallel to the R* rule for resources, there is a P* rule for natural enemies (where P indicates predator, pathogen or parasite density). Responses to natural enemies include elevated mortality rates and reduced feeding rates, leading to lower per-capita growth rates. Effects of residents on natural enemy densities are parallel to the effects of resident species on resource availability. Although species can vary greatly in resource dependence, natural enemies vary greatly in their specificity [33]. An invader might not be affected by specialist natural enemies preexisting in the invaded community and might gain a considerable advantage because it leaves its own specialist natural enemies behind or loses them early in the invasion process while at too low a density to maintain them [13,14]. This potential forms the basis of biological control of invaders [7,8] (but see Keane and Crawley in this issue [6]). Generalist natural enemies of the invaded community, however, will have effects that vary with their ability to attack the invader [6]. A naive invader might not be well defended against these enemies, in which case they reduce the escape opportunity of that invader [34]. However, generalists of the invaded community might not be equipped to attack the invader, in which case they increase the invader’s escape opportunity [6]. Interactions between the physical environment, resources and natural enemies In some studies, there has been a strong emphasis on the physical environment as a constraint on invasions [15,16]. However, many species have broad environmental tolerances, and the interaction of environmental factors with resources and natural enemies has a potentially important role. For example, with plant species, higher temperatures could mean higher evaporative water loss, lower water-use efficiency and, therefore, higher demand for water as a resource [35]. Similarly, a harsh physical environment could lead to a higher maintenance requirement as a result of higher mortality, higher biomass attrition rates (in plants) or higher metabolic costs (Box 2). A harsher physical environment might therefore require higher resource availability to achieve the same capacity for increase. However, as both residents and invaders respond to environmental harshness, it is the difference in the response of the residents and invader that determines Opinion TRENDS in Ecology & Evolution Vol.17 No.4 April 2002 Box 3. Resource opportunities in fluctuating environments Community ecology theory predicts that spatial and temporal environmental variation has an important role in species coexistence [a]. For invaders, this can mean spatial and temporal niche opportunities, provided that invaders and residents differ in their responses to varying factors. Most species have periods of relative activity and relative inactivity during a year [b]. Niche opportunities arise during times when resident species are relatively inactive and are not placing high demands on resources. Using the notation given in Box 2, the per-capita growth rate of a species might be represented as: 1 dN = a (t )f (R )− m N dt [I] with a now a function of time to represent temporally varying growth activity: it is the response of the organism to time. The theory of the storage effect [b] shows that a species can invade even if it has an average value of a(t ) less than that of resident species, provided that the invader’s a(t ) is sufficiently large compared with residents’ a(t )s some of the time; for example, the activities of the invader and residents might fluctuate out of phase. Fluctuations in a(t ) can be deterministic (e.g. seasonal) or stochastic (e.g. in response to yearly weather variation) [b,c]; the key feature is that the invader must show a different temporal pattern of response than that of the residents. An invader might also gain an advantage by responding differently to changes in resource levels than do residents – that is, by having a function f (R) that differs nonlinearly from that of residents [a,d]. For example, the invader might have a stronger response than residents at both high and low resource availabilities, but not at intermediate resource availabilities. Resource fluctuations between high and low values would then be a resource opportunity for the invader, a mechanism referred to as ‘relative nonlinearity of competition’ [a]. Spatial variation can also provide niche opportunities, and this can occur through spatial versions of the storage effect and relative nonlinearity of competition [e]. Much emphasized in the literature, however, are competition–colonization tradeoffs [f,g], which can work on a variety of scales. At the level of a local community, the mechanism can be driven by disturbance. In sessile communities, death of an individual is a substitute for disturbance. Most importantly, this mechanism means that an inferior competitor for resources could invade if it had superior colonization or local resource exploitation ability [g]. References a Chesson, P. (2000) Mechanisms of maintenance of species diversity. Annu. Rev. Ecol. Syst. 31, 343–366 b Chesson, P. et al. (2001) Environmental niches and ecosystem functioning. In Functional Consequences of Biodiversity (Kinzig, A. et al., eds), pp. 213–245, Princeton University Press c Lehman, C.L. and Tilman, D. (2000) Biodiversity, stability, and productivity in competitive communities. Am. Nat. 156, 513–552 d Armstrong, R.A. and McGehee, R. (1980) Competitive exclusion. Am. Nat. 115, 151–170 e Chesson, P. (2000) General theory of competitive coexistence in spatially-varying environments. Theor. Popul. Biol. 58, 211–237 f Tilman, D. (1994) Competition and biodiversity in spatially structured habitats. Ecology 75, 2–16 g Bolker, B. and Pacala, S. (1999) Spatial moment equations for plant competition: understanding spatial strategies and the advantages of short dispersal. Am. Nat. 153, 575–602 whether invasion is promoted or inhibited by harshness [24]. An invader will be at an advantage if its maintenance requirement does not increase as much as that of a resident with environmental harshness, or if it has a stronger response to increased resources than the residents (Box 2). Environmental fluctuations in time and space also have major effects. The key issues again are differential effects of the fluctuations on invaders and residents, with the added parameter that different species might be favored at different times and in different places [4,5,25] (Box 3). Environment–resource interactions naturally have parallels in environment–natural enemy interactions, but one should also consider natural enemy–resource interactions. Indeed, important http://tree.trends.com 173 invader advantage might accrue as a result of these interactions, because residents and invaders could be differentially susceptible to specialist natural enemies of the residents. In particular, high densities of specialist natural enemies should lead to lower densities of resident species, increasing resource availability [24,30,36]. Although generalist natural enemies might have similar effects on resources as the specialists, the increased resource availability for an invader could be countered by a decrease in escape opportunity [24,30]. The net outcome of all these different interactions determines the magnitude and nature of the niche opportunities provided by the community. How niche opportunities arise Natural enemy escape opportunities Most communities provide escape opportunities because they do not have the specialist natural enemies of invaders from geographically distant locations [7]. Although invasions are sometimes compared with range expansions [5,37], escape opportunities imply an important distinction, because specialist natural enemies must be lost at much lower rates during range expansions than they are during invasions of relatively small numbers from great distances. Invaders that offset losses to natural enemies in their native range by having high fecundity or individual growth (grazed plants and clonal animals) [38] could gain a strong advantage in a system without their specialist natural enemies. Potentially diminishing this advantage are generalist naturalist enemies to which the invader might be particularly vulnerable in the invaded location because it has no evolutionary history with them and might not be adequately protected against them [34]. The spectacular success of biological control for some invaders, however, implies that loss of natural enemies is sometimes an important escape opportunity [7,39]. Escape opportunities can allow a species to win in resource competition in a similar way to a low maintenance requirement (Box 2), potentially allowing an invader to reach high densities and have a large effect on resources. Apparent competition can have a similar outcome. An invader with few specialist natural enemies could rise to a high density, maintaining generalist natural enemies that severely impact the native community. Resource opportunities Disturbance is commonly assumed to release resources and provide opportunities for invaders [5], an idea that has been generalized to consider any form of temporal variation in resource availability [4,5]. As emphasized by spatio-temporal resource competition theory (Box 3) an invader still must have some advantage over residents. However, that advantage might occur at particular times or in Opinion TRENDS in Ecology & Evolution Vol.17 No.4 April 2002 Number of exotic species 174 Number of native species TRENDS in Ecology & Evolution Fig. 1. Reconciliation of relationships between invasion success and species richness on different spatial scales. In this illustration, extrinsic conditions are assumed to be the same within each cluster of points but to differ between clusters. Within any cluster, higher numbers of native species lead to poorer niche opportunities for invaders, generating the negative relationship between the numbers of alien species and native species often observed in models, experiments and at small spatial scales. However, extrinsic factors can vary considerably on broad spatial scales. If extrinsic factors that favor high numbers of native species also directly increase niche opportunity for invaders, changes in these extrinsic factors will lead to clusters of points whose mean numbers of alien and native species are positively related, as depicted. Thus, there is an overall positive relationship between alien and native species when the data are combined on a broad spatial scale. climate, and North America in comparison with Eurasia [29]. Greater disruption by humans and greater rates of commerce between geographically similar regions might contribute to some of these elevated rates, but particular features of the communities themselves could also contribute [45]. Species in different systems might vary in competitive ability [11,26] or their degree of specialization [29] – that is, the breadth of conditions under which individual members have positive responses to their environment. In the presence of tradeoffs that benefit specialization [46], several specialized species would reduce resources more effectively than one generalist species covering the same range of circumstances. The maturity concept (Box 1) might explain such community differences: communities that have had less time to assemble, and less time for their constituent species to adapt to the local conditions, are likely to have fewer species with broader niches. Their species might also have lower competitive abilities than those in communities that have had a longer time under their present environmental regime. These communities tend to be less invasion resistant (Box 1). Similar effects on invasion resistance might result from the size of the species pool from which a community has assembled. Maturity undoubtedly also affects invasion resistance through escape opportunities, but clear predictions in this area are not so apparent. Variation in niche opportunities with resident diversity particular places, or it might be in a life-history trait, such as colonizing ability (Box 3). Sher and Hyatt [4] emphasize that an advantage to invaders commonly arises through disruption of the historical pattern of resource supply and consumption. There are many ways in which human activities disrupt historical patterns of resource fluctuations, including alteration of patterns of fire [40], harvesting of biomass, nutrient enrichment [12], alteration of patterns of spatial heterogeneity, and climate change [1,41,42]. Resident species might not be adapted to the changed environmental conditions, lessening their ability to reduce resource availability uniformly in time and space, and thus providing resource opportunities for invaders. Some invaders, such as species that inhabit human disturbed environments in their native range, might have critical adaptations to human disturbed environments that resident species lack [43,44], giving them the advantages they need for successful invasion. Community maturity Do natural communities vary in the niche opportunities that they provide, independently of the disruptions discussed above? Particular systems and geographical regions have relatively high rates of invasions. Among these are freshwater systems, oceanic islands, regions with a Mediterranean http://tree.trends.com Maturity is one theoretical approach to explaining invasion resistance. Ideally, invasion resistance could be predicted from directly observable community properties. In a classic work, Elton [47] proposed that communities with high species diversity should be invasion resistant. Indeed, models and some experimental studies suggest that high species diversity does lead to invasion resistance – that is, there is a negative relationship between invasion success and species diversity [48–51]. However, largescale observational patterns mostly show that more diverse systems tend to have higher numbers of exotic species [3,51,52]. There have been various attempts to understand these conflicting patterns. Scale and the role of covarying factors Species diversity varies widely with physical extrinsic factors, such as latitude, climate (given latitude), soils and the supply rates of physical resources to a system. This observation can help explain the discrepancy between different studies. If extrinsic factors favorable to high species diversity also lower invasion resistance, the positive relationship between species diversity and invasion success seen on broad spatial scales is explained [50]. A negative pattern of invasion success as a function of diversity, for fixed extrinsic conditions, is consistent with this proposal, as illustrated in Fig. 1: Opinion TRENDS in Ecology & Evolution Vol.17 No.4 April 2002 Box 4. Future directions The niche opportunity framework raises many questions and provides many avenues for new research. The following are some of the most immediate. • Interactions between resource and escape opportunity: much of the recent invasion literature emphasizes resources. However, an invader released from natural enemies would have a low maintenance requirement and therefore a low R * value. It would thus be a strong competitor. Hence, the cause of the invasion might appear to be a resource opportunity when, in fact, it is an escape opportunity. Studies of the interaction between natural enemies and competition in the native range of the invader, and in the invaded community, would resolve this issue. • Community maturity: the theoretical concept of community maturity has been explored implicitly through models of community assembly [a]. However, there is a need for systematic studies of invasion resistance distinguishing the effects of time, species pool, the number of established species and established functional diversity. Important challenges are to understand the accumulations of natural enemies over time, their degree of specialization and their interactions with resources. • Covarying extrinsic factors in field studies: covarying extrinsic factors easily confound the relationship between invasion resistance and diversity. There is a need for field techniques to control for extrinsic factors. Methods of data analysis accounting for covarying extrinsic factors also need to be developed. • Improved understanding of coexistence mechanisms in nature: a better understanding of how species coexist in natural systems would give a better appreciation of the kinds of niche opportunity that a system might provide. For example, studies of changes in dominance patterns over time and in space could test whether species coexist by having different responses to spatially and temporally varying environmental factors. This information would also reveal the kinds of changes to the system that might favor invasion. Reference a Morton, R.D. and Law, R. (1997) Regional species pools and the assembly of local ecological communities. J. Theor. Biol. 187, 321–331 Acknowledgements K.S. is a collaborator via a fellowship under the OECD Co-operative Research Programme: Biological Resource Management for Sustainable Agricultural Systems and also acknowledges the Australian CRC for Weed Management Systems, NMFS (grant to M. Mangel, UC Santa Cruz) and NIH/NSF Ecology of Infectious Diseases grant (1R01ES11067-01) for support. P.C. was supported by NSF grant DEB 9981926. We also thank Ottar Bjørnstad, Ryan Keane, Mark Lonsdale, Marc Mangel, Peter Moyle, Bill Murdoch, Marcel Rejmánek, Jay Stachowicz, Don Strong, Mark Torchin, Michael Turelli and Mark Williamson for comments. the broad-scale positive relationship is the outcome of combining data from a series of negative relationships, where each negative relationship comes from different extrinsic conditions. This reconciliation of conflicting patterns is consistent with the outcome of models [51] in which extrinsic factors are not generally varied. Species diversities differ because of different sizes of the species pool colonizing the local system, or different amounts of time for species to accumulate in the local system, or simply due to chance: randomness in the process of community assembly leaves some systems with fewer species than others. In all these ways of varying species diversity, there is a consistent tendency in models for invasion success to decrease with species diversity. Generally, equivalent results have been obtained by experimental studies that carefully control extrinsic factors, or randomize them, and define species diversity as the number of species supplied to the system [53]. By contrast, studies that define species diversity as the number of species successfully established might confound uncontrolled variation in extrinsic factors, including propagule pressure. According to Fig. 1, a positive relationship between invasion success and diversity could result. The role of positive interactions An alternative explanation of positive relationships between species diversity and invasion success, which has some support from experiments in agricultural systems, is that high species diversity creates niche opportunities – for example, by mutualisms, both http://tree.trends.com 175 direct and indirect, that facilitate the entry of other species [54]. The modeling and experimental studies that found negative relationships might not have provided the conditions for sufficiently beneficial mutualisms to occur, possibly explaining why invasion success did not increase with diversity. The role of niche differentiation Theoretical explanations of why higher species diversity might confer invasion resistance, when extrinsic factors are controlled, depend on how the niches of the various residents and invaders relate to one another. According to the empty niche hypothesis [55], lower species diversity might simply mean the existence of circumstances where resources are not being exploited efficiently because species with suitable niches are lacking. Niche opportunities therefore exist for species able to benefit from resources in those particular circumstances [7]. In this case, it should not be just the diversity of resident species that matters but how their niches differ functionally [56], including their spatial and temporal patterns of effects on resources [48]. At the opposite extreme is the sampling hypothesis, where species are not differentiated functionally but vary in their ability to reduce resources [57], or (presumably) to maintain natural enemies. According to this hypothesis, higher diversity does not broaden the circumstances under which resources are exploited efficiently but instead increases the probability that a high-ranking competitor is present. Invasion success depends not on filling a vacant niche but on being a better exploiter of resources or a better avoider of natural enemies than resident species. However, a competitor’s rank might vary in space and time, allowing a high diversity of species to be maintained in the system [25] (Box 3). Thus, invader success depends on finding a time or place where it is superior to resident species, and the distinction between the empty niche hypothesis and the sampling hypothesis is lost [57,58]. Conclusion Over much of its history, invasion ecology has developed on a relatively separate path from other areas of ecology, potentially to the detriment of the discipline [59]. The framework presented here, however, shows how core issues of invasion ecology can be discussed as topics in community ecology. Recent advances in community ecology theory have made this possible by providing detailed predictions about topics of particular importance in invasion ecology, such as resource and natural enemy interactions [30,32], and disturbance and more general kinds of variation in space and time [24,25,60]. The link between community and invasion ecology is a natural one, because the essential criterion for a species to persist in a community is its ability to increase from low density, 176 Opinion TRENDS in Ecology & Evolution Vol.17 No.4 April 2002 which is also the condition for an alien to be able to invade a community. This means that invasion ecology has the potential to contribute greatly to community ecology. Invasions provide case studies on particular communities subject to perturbation by References 1 Vitousek, P.M. et al. (1997) Introduced species: a significant component of humancaused global change. New Zealand J. Ecol. 21, 1–16 2 Kolar, C.S. and Lodge, D.M. 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(1999) Spatial moment equations for plant competition: understanding spatial strategies and the advantages of short dispersal. Am. Nat. 153, 575–602 SCIENCE’S COMPASS ● REVIEW REVIEW: BIODIVERSITY Global Biodiversity Scenarios for the Year 2100 Osvaldo E. Sala,1* F. Stuart Chapin III,2 Juan J. Armesto,4 Eric Berlow,5 Janine Bloomfield,6 Rodolfo Dirzo,7 Elisabeth Huber-Sanwald,8 Laura F. Huenneke,9 Robert B. Jackson,10 Ann Kinzig,11 Rik Leemans,12 David M. Lodge,13 Harold A. Mooney,14 Martı́n Oesterheld,1 N. LeRoy Poff,15 Martin T. Sykes,17 Brian H. Walker,18 Marilyn Walker,3 Diana H. Wall16 Scenarios of changes in biodiversity for the year 2100 can now be developed based on scenarios of changes in atmospheric carbon dioxide, climate, vegetation, and land use and the known sensitivity of biodiversity to these changes. This study identified a ranking of the importance of drivers of change, a ranking of the biomes with respect to expected changes, and the major sources of uncertainties. For terrestrial ecosystems, land-use change probably will have the largest effect, followed by climate change, nitrogen deposition, biotic exchange, and elevated carbon dioxide concentration. For freshwater ecosystems, biotic exchange is much more important. Mediterranean climate and grassland ecosystems likely will experience the greatest proportional change in biodiversity because of the substantial influence of all drivers of biodiversity change. Northern temperate ecosystems are estimated to experience the least biodiversity change because major land-use change has already occurred. Plausible changes in biodiversity in other biomes depend on interactions among the causes of biodiversity change. These interactions represent one of the largest uncertainties in projections of future biodiversity change. G lobal biodiversity is changing at an unprecedented rate (1, 2) as a complex response to several human-induced changes in the global environment (3). The magnitude of this change is so large (1) and so strongly linked to ecosystem processes (4, 5) and society’s use of natural resources (6, 7) that biodiversity change is now considered an important global change in its own right (8). In our definition of biodiversity, Department of Ecology and Instituto de Investigaciones Fisiológicas y Ecológicas vinculadas a la Agricultura, Faculty of Agronomy, University of Buenos Aires, Avenida San Martı́n 4453, Buenos Aires 1417, Argentina. 2Institute of Arctic Biology, 3Institute of Northern Forest Cooperative Research, University of Alaska, Fairbanks, AK 99775, USA. 4Facultad de Ciencias, Universidad de Chile, Casilla 653, Santiago, Chile. 5 Department of Integrative Biology, University of California, Berkeley, CA 94720, USA. 6Environmental Defense Fund, 257 Park Avenue, New York, NY 10010, USA. 7Instituto de Ecologı́a, UNAM, México 04510, México. 8Lehrstuhl fur Grunlandlehre, Technische Universitat Munchen, D85350, Germany. 9Department of Biology, New Mexico State University, Las Cruces, NM 88003, USA. 10Department of Botany, Duke University, Durham, NC 27708, USA. 11Department of Biology, Arizona State University, Tempe, AZ, 85287, USA. 12National Institute for Public Health & the Environment, Bilthoven, Netherlands. 13Department of Biology, University of Notre Dame, Notre Dame, IN 46556 – 0369 USA. 14Department of Biological Sciences, Stanford University, Stanford, CA 94305, USA. 15 Department of Biology and 16Natural Resource Ecology Laboratory, Colorado State University, Fort Collins, CO 80523, USA. 17Ekologihuset, Lund University, 22362 Lund, Sweden. 18Division of Wildlife and Ecology, Commonwealth Scientific and Industrial Research Organization, Canberra, Australia. 1 *To whom correspondence should be addressed. Email: sala@ifeva.edu.ar 1770 we include all terrestrial and freshwater organisms—including plants, animals, and microbes—at scales ranging from genetic diversity within populations, to species diversity, to community diversity across landscapes. Our definition excludes exotic organisms that have been introduced and communities such as agricultural fields that are maintained by regular human intervention. We do not consider marine systems in this study. International conventions seek to minimize changes in biodiversity, just as other conventions seek to reduce the atmospheric concentration of CO2 and chlorofluorocarbons. Scientists and policy-makers are familiar with, and frequently use, scenarios of change in climate or of concentrations of greenhouse gases in projecting the future state of the global environment (9). Although biodiversity changes are just as important for the functioning of ecosystems and the wellbeing of humans, there are currently no scenarios for biodiversity comparable to those of climate and greenhouse gases. Previous exercises have assessed extinction threats as a function of human land use at the global and regional levels (10, 11). Modeling Biodiversity Change We developed global scenarios of biodiversity change in 10 terrestrial biomes and in freshwater ecosystems for the year 2100 based on global scenarios of changes in environment and land use and the understanding by ecological experts of the sensitivity of biodiversity in each terrestrial biome to these global changes. First, we identified the five most important determinants of changes in biodiversity at the global scale: changes in land use, atmospheric CO2 concentration, nitrogen deposition and acid rain, climate, and biotic exchanges (deliberate or accidental introduction of plants and animals to an ecosystem). Second, we calculated the expected change of these drivers in each biome. Third, we estimated for each biome the impact that a unit change in each driver has on biodiversity. Finally, we derived three scenarios of future biodiversity for each biome, relative to its initial diversity, based on alternative assumptions about interactions among the drivers of biodiversity change. We assumed that (i) there are no interactions among the various causes of biodiversity change, (ii) there are antagonistic interactions and biodiversity will respond only to the driver to which it is most sensitive, or (iii) there are synergistic interactions and biodiversity will respond multiplicatively to the drivers of biodiversity change. Because the nature of interactions among causes of biodiversity change is poorly known, we present all three alternatives as plausible scenarios of biodiversity change. Drivers of Change We used a business-as-usual scenario generated by global models of climate (Had CM2), vegetation (Biome3) (12), and land use [A1 scenario of Image 2 (13)] to estimate the change in magnitude of the drivers of biodiversity change for each biome between 1990 and the year 2100. Our 10 terrestrial biomes resulted from aggregating the original Bailey ecoregions (14). We ranked the projected changes in drivers as small (value of 1) to large (value of 5). We used the A1 scenario of the IMAGE model to estimate changes in land use for each biome (13). The IMAGE model projects that most land-use change will continue to occur in the tropical forests and in the temperate forests of South America and that the least land-use change will occur in the arctic and alpine (where human population density probably will remain low) and in northern temperate forests (where reforestation is expected to exceed deforestation, also causing small negative effects on biodiversity) (Table 1). The extent of habitat modification is projected to be modest in desert and boreal forest and intermediate in savannas, grasslands, and Mediterranean ecosystems. Atmospheric CO2 mixes globally within a 10 MARCH 2000 VOL 287 SCIENCE www.sciencemag.org SCIENCE’S COMPASS year (15), so we assumed that all biomes would experience the same change in CO2 concentration. Nitrogen deposition is largest in the northern temperate zone near cities and is smallest in biomes such as the arctic and southern temperate forests, which generally are distant from sources of pollution. Other biomes are intermediate, with regional variation in deposition generally associated with cities or industrial point sources. Climate is expected to warm most dramatically at high latitudes (arctic and boreal zones), to change least in the tropics, and to show intermediate changes in other biomes (9) (Table 1). Changes in precipitation are uncertain and are difficult to generalize at the biome level. The pattern of biotic exchange reflects the pattern of human activity. Remote areas with little human intervention receive fewer exotic species than areas that are in the middle of trade routes or that host intense human activity (16). The second step of our exercise was to evaluate, for each biome, the impact that a unit change in each driver has on biodiversity independently of the expected magnitude of change in the driver (Table 2). Land-use change is the most severe driver of changes in biodiversity (17). For example, conversion of temperate grasslands into croplands or tropical forests into grasslands results in local extinction of most plant species and the associated animals whose habitat is largely determined by plant species composition. Below-ground organisms are also affected most severely by land-use change (18). We assumed no differences among biomes in the response to a unit change in land use and we assigned land use the maximum impact factor because of the consistently large effect of landuse change on biodiversity. The increase in atmospheric CO2 is expected to have the largest effect on biodiversity in those biomes where plant growth is most limited by water availability and where there is a mixture of C3 and C4 species because of known species differences in the effect of CO2 on water-use efficiency (19, 20). For example, changes in atmospheric CO2 may change the competitive balance between species that differ in rooting depth, photosynthetic pathway, or woodiness as well as associated below-ground organisms (21). Therefore, we assigned the maximum impact factor of elevated CO2 to grasslands and savannas, which are water-limited biomes with a mixture of contrasting plant functional types. Based on the same reasoning, we assigned the smallest impact factors to arctic, alpine, boreal forest, tropical forest, and freshwater ecosystems. Increased nitrogen deposition should have the largest impact on biodiversity in those biomes that are most nitrogen-limited primarily by giving a competitive advantage to plant species with high maximum growth rates, which then exclude the slower growing species (22). Consequently, we assigned the largest impact factor to temperate forests, boreal forests, arctic, and alpine. Biodiversity in deserts and tropical forests may respond least to nitrogen deposition because plant growth is strongly limited by water and phosphorus, respectively (23). Grasslands, savannas, and Mediterranean systems received intermediate impact factors because nitrogen and other factors limit plant growth. A given change in climate is expected to have the largest proportional effect on biodiversity in those biomes characteristic of extreme climates, although biodiversity in all biomes likely will be sensitive to climate. Small changes in temperature or precipitation in arctic, alpine, desert, and boreal forest will result in large changes in species composition and biodiversity. Similarly, we assume that biomes where climate less strongly limits the activity of organisms will experience changes in the distribution of organisms, but the overall effect on proportional change in diversity may be less pronounced than in extreme environments. Biotic introductions (that is, successful establishment of exotic species) vary according to environmental conditions and biogeographic considerations. Invasions have occurred least frequently in arctic and alpine ecosystems, because of their severe environment (24) and the broad longitudinal distribution of much of the high-latitude flora and fauna. In the tropics, we also expect a small proportional change in the diversity of intact ecosystems because of the high initial diversity and because abiotic and biotic factors characteristic of this biome, including its high diversity, minimize the probability of successful establishment by invaders in undisturbed communities (25). Conversely, we expect the greatest effect of biotic exchange in biomes such as Mediterranean and southern temperate forests that have long been isolated and exhibit extensive convergent evolution (26). Other biomes are intermediate in their connectedness. There is wide variation within most biomes in the successful establishment of biotic introductions, depending on the original diversity and isolation from similar habitats. For example, islands typically have low diversity and are more prone to biotic invasions (27). When averaged across biomes, land-use change is the driver that is expected to have the largest global impact on biodiversity by the year 2100 (Fig. 1), mostly because of its devastating effects on habitat availability and consequent species extinctions. Climate change will be the second most important driver of biodiversity change, mostly as a result of the expected warming at high latitudes. Changes in atmospheric CO2, biotic exchange, and nitrogen deposition also will have substantial effects on future biodiversity, with the relative importance being regionally variable. Variability among biomes of the impact of the different drivers is maximal for land use, reflecting the broad range of expected changes in this driver and the large sensitivity of all biomes to land-use change. In contrast, atmospheric CO2 showed the smallest variability of the three drivers because CO2 is well mixed in the atmosphere Table 1. Expected changes for the year 2100 in the five major drivers of biodiversity change (land use, atmospheric composition CO2, nitrogen deposition, climate, and biotic exchange) for the principal terrestrial biomes of the Earth (arctic tundra, alpine tundra, boreal forest, grasslands, savannas, Mediterranean ecosystems, deserts, northern temperate forests, southern temperate forests, and tropical forests). Land use Climate Nitrogen deposition Biotic exchange Atmospheric CO2 Arctic Alpine Boreal Grassland Savanna Med Desert N temp S temp Tropic 1.0 5.0 1.0 1.0 2.5 1.0 3.0 3.0 1.0 2.5 2.0 4.0 3.0 2.0 2.5 3.0 2.0 3.0 3.0 2.5 3.0 2.0 2.0 3.0 2.5 3.0 2.0 3.0 5.0 2.5 2.0 2.0 2.0 3.0 2.5 1.0 2.0 5.0 3.0 2.5 4.0 2.0 1.0 2.0 2.5 5.0 1.0 2.0 2.0 2.5 Table 2. Impact of a large change in each driver on the biodiversity of each biome. In this exercise, a unit change of the driver was defined for land use as conversion of 50% of land area to agriculture, for CO2 as a 2.5-fold increase in elevated CO2 as projected by 2100, for nitrogen deposition as 20 kg ha⫺1 year⫺1, for climate as a 4°C change or 30% change in precipitation, and for biotic exchange as the arrival of 200 new plant or animal species by 2100. Estimates vary from low (1) to high (5) and result from existing global scenarios of the physical environment and knowledge from experts in each biome (see text). Land use Climate Nitrogen deposition Biotic exchange Atmospheric CO2 Arctic Alpine Boreal Grassland Savanna Med Desert N temp S temp Tropic 5.0 4.0 3.0 1.0 1.0 5.0 4.0 3.0 1.0 1.0 5.0 3.5 3.0 1.0 1.0 5.0 3.0 2.0 2.0 3.0 5.0 3.0 2.0 2.0 3.0 5.0 3.0 2.0 3.0 2.0 5.0 4.0 1.0 2.0 2.0 5.0 2.0 3.0 1.5 1.5 5.0 2.0 3.0 3.0 1.5 5.0 3.0 1.0 1.5 1.0 www.sciencemag.org SCIENCE VOL 287 10 MARCH 2000 1771 SCIENCE’S COMPASS and the range of ecological responses is quite narrow. The other drivers have intermediate variability. In this global analysis, we consider only proportional changes in diversity and give no weighting to the area, initial species diversity, or economic value of biomes. We performed a simple sensitivity analysis (28) of our model by independently increasing and then decreasing by 10% the expected change of each driver. The ranking of drivers (Fig. 1) was not altered in any of the trials in which we increased the expected change of each driver. When we decreased each driver by 10%, in only one trial was the ranking altered: nitrogen deposition switched positions with biotic exchange. These results suggest that modifications of the parameters in ⫾10% will not modify the result of this exercise with regard to the ranking of drivers. The ranking of relative impact of globalchange drivers on biodiversity is relatively insensitive to small changes in drivers because our model assumes no nonlinearities or bifurcations. Our scenarios result from multiplication of the expected changes and biome-sensitivity matrices (Tables 1 and 2) and the linear combination of their product to construct the ranking of drivers and the different scenarios. Variation Across Biomes There are large differences among biomes in the causes of future change in biodiversity (Fig. 2). Biomes such as tropical and southern temperate forest show large changes, mostly due to changes in land use with relatively small effects due to other drivers. Arctic eco- systems are also influenced largely by a single factor (climate change). In contrast, Mediterranean ecosystems, savannas, and grasslands are substantially affected by most drivers. Finally, biomes such as the northern temperate forests and deserts show contributions by all the drivers but most of them are moderate. Freshwater ecosystems show substantial impacts from land use, biotic exchange, and climate (Fig. 2). Land use is expected to have especially large effects because humans live disproportionately near waterways and extensively modify riparian zones even in terrestrial biomes that otherwise are sparsely populated. This leads to many changes within the waterways, including increased inputs of nutrients, sediments, and contaminants (29). In addition, humans use waterways as transportation corridors, sewage disposal sites, and water sources, so that much of Earth’s accessible freshwaters are already coopted by humans (30). Biotic exchange, in particular, is relatively more important for aquatic (especially lakes) than for terrestrial ecosystems because of both extensive intentional (for example, fish stocking) and unintentional (for example, ballast water releases) releases of organisms (31). Carbon dioxide and nitrogen deposition generally had less impact on lakes and streams than on terrestrial ecosystems, but acidic deposition (partly attributable to nitrogen deposition) and its interactions with climate change, land use, and stratospheric ozone depletion are large— especially for boreal lakes (32). Recent analyses suggest that, as a result of all these impacts, global freshwater biodiversity is declining at far greater rates than is true for even the most affected terrestrial ecosystems (33). For streams, variation in expected impact exists along a latitudinal gradient from tropical to temperate to high latitude/altitude regions. In tropical streams, land use is expected to have the greatest effect, with climate and biotic exchange being minimal. In temperate streams, biodiversity will be similarly affected by both land-use change (34) and biotic exchange (35), which reaches its maximum impact value in this region. In high latitude/altitude streams, climate change is the dominant driver and it is expected to cause the greatest change in biodiversity (36), with land use and biotic exchange being minimal. Biodiversity in streams and rivers generally is more sensitive to climate than in lakes because streams have greater responsiveness to runoff; generally, it is less sensitive to biotic exchange because streams are physically harsh and more dynamic temporally (37). To estimate the total change in biodiversity for each terrestrial biome, we provide three alternative scenarios of biodiversity based on the assumptions of no interactions, antagonistic interactions, or synergistic interactions among causes of biodiversity change. In all scenarios, we project that grasslands and Mediterranean ecosystems will experience large biodiversity loss because of their sensitivity to all drivers of biodiversity change, particularly land-use change (Figs. 2 and 3). We did not generate these scenarios Table 3. Expected changes for the year 2100 in the major drivers of biodiversity change for lakes and streams. Land use Climate Nitrogen deposition Biotic exchange Atmospheric CO2 Fig. 1. Relative effect of major drivers of changes on biodiversity. Expected biodiversity change for each biome for the year 2100 was calculated as the product of the expected change in drivers times the impact of each driver on biodiversity for each biome. Values are averages of the estimates for each biome and they are made relative to the maximum change, which resulted from change in land use. Thin bars are standard errors and represent variability among biomes. 1772 Fig. 2. Effect of each driver on biodiversity change for each terrestrial biome and freshwater ecosystem type calculated as the product of the expected change of each driver times its impact for each terrestrial biome or freshwater ecosystem. Expected changes and impacts are specific to each biome or ecosystem type and are presented in Tables 1 to 4. Values are relative to the maximum possible value. Bars: 1, land use; 2, climate; 3, nitrogen deposition; 4, biotic exchange; 5, atmospheric CO2. Lakes Streams 4.0 3.0 2.0 5.0 2.5 5.0 4.0 2.0 3.5 2.5 Table 4. Impact of a large change in each driver on the biodiversity of each major freshwater-ecosystem type. Methods and assumptions are the same as in Tables 1 and 2. Land use Climate Nitrogen deposition Biotic exchange Atmospheric CO2 10 MARCH 2000 VOL 287 SCIENCE www.sciencemag.org Lakes Streams 5.0 3.0 2.0 5.0 1.0 5.0 4.0 1.0 3.0 1.0 SCIENCE’S COMPASS for freshwater ecosystems because they are distributed throughout all terrestrial biomes. Projected biodiversity changes in other terrestrial biomes differ dramatically among our three scenarios. If we assume that diversity will respond to global changes, without any interaction among these drivers of change, we project that Mediterranean and grassland ecosystems will be most sensitive to change (Figs. 2 and 3A). In contrast, arctic, alpine, and desert ecosystems will show only moderate changes in biodiversity for reasons that are specific to each biome. The range of changes among biomes projected by this scenario is relatively small, with the changes in all biomes being within 60% of the maximum change. If we assume that diversity in each biome will be determined only by the factor that has the greatest impact on diversity, then we project that tropical and southern temperate forests will experience substantial changes in diversity due to land-use change and the arctic will experience change due to climate change (Figs. 2 and 3B). In this scenario, deserts and alpine will show the fewest diversity changes, because there is no single driver to which biodiversity in these biomes is extremely sensitive. If there are synergistic interactions among all causes of biodiversity change, we project that Mediterranean and grassland ecosystems will experience the greatest biodiversity change because diversity in these biomes is sensitive to all global-change drivers (Figs. 2 and 3C). In this scenario, tropical forest, arctic, and alpine ecosystems will show the fewest biodiversity changes, because there are several drivers of change to which these biomes are relatively insensitive. In contrast to the no-interaction scenario, in this case the range of expected change is quite broad, encompassing two orders of magnitude, because of the effect of synergistic interactions on amplifying differences among biomes. crop species, further damage to biodiversity by other drivers may not be possible. In such cases, biodiversity change responds only to the driver with the greatest impact. The strength of interactions among drivers in their effects on biodiversity is virtually unknown. Uncertainties This analysis highlights the sensitivity of biodiversity change to our assumptions about interactions among causes of biodiversity change. Which assumptions are most plausible? There is clear evidence for nonlinearities and synergistic interactions among many of the global change drivers. Invasions of exotic species are promoted by human disturbance and changes in climate variability (interaction of biotic exchange, land-use change, and climate change). Elevated CO2 has the greatest effect on species composition in the presence of nitrogen deposition (interaction of CO2 and nitrogen deposition). Synergistic interactions may decrease in importance at extreme values of individual drivers of biodiversity change. For example, where land use has been severe and extensive such as in forest clearing followed by seeding of an exotic Fig. 3. Maps of three scenarios of the expected change in biodiversity for the year 2100. (A) There are no interactions among drivers of biodiversity change; consequently, total change is calculated as the sum of the effects of each driver, which in turn result from multiplying the expected change in the driver for a particular biome (Table 1) times the impact of the driver, which is also a biome-specific characteristic (Table 2). (B) Total biodiversity change equals the change resulting from the driver that is expected to have the largest effect and is calculated as the maximum of the effects of all the drivers. (C) Interactions among the drivers are synergistic; consequently, total change is calculated as the product of the changes resulting from the action of each driver. Different colors represent expected change in biodiversity from moderate to maximum for the different biomes of the world ranked according to total expected change. Numbers in parentheses represent total change in biodiversity relative to the maximum value projected for each scenario. Biomes are Mediterranean ecosystems (MED), grasslands (GRAS), savannas (SAV), boreal forest (BOR), southern temperate forest (S.TEMP), tropical forest (TROP), northern temperate forest (N.TEMP), arctic ecosystems (ARCT), and desert (DESERT). Values for alpine, stream, and lake ecosystems are not shown. www.sciencemag.org SCIENCE VOL 287 10 MARCH 2000 1773 SCIENCE’S COMPASS We hypothesize that future changes in biodiversity will be intermediate between scenarios that consider synergistic interactions or no interactions, but realistic projections of future biodiversity change require improved understanding about interactions among drivers of biodiversity change. Other uncertainties in our analysis include the magnitude and regional variation in the future changes in drivers, as thoroughly analyzed by Intergovernmental Panel on Climate Change (38). This reflects future policies governing (i) the intensity and aerial extent of land-use change, (ii) the protection of biodiversity per unit of land-use change, and (iii) changes in atmospheric composition. Uncertainties in future climate and vegetation reflect the same policy uncertainties (38). As a result of the large policy-related uncertainties in drivers, we emphasize that we have presented scenarios rather than predictions of biodiversity change. We expect large regional variation in biodiversity change within each biome. For example, diversity in islands, lakes, and some streams is particularly vulnerable to biotic exchange because geographic isolation has led to local adaptation and, in the case of islands, often a low biodiversity (27, 31). Hot spots of diversity such as riparian corridors and coastal land margins often coincide with hot spots of development, leading to large biodiversity loss. Within-biome variation in climate may cause the greatest biodiversity change near climatically determined boundaries of organism distribution. Other specific local patterns of biodiversity change are less predictable than general trends at larger scales and may reflect interactions among drivers of biodiversity change that are locally important or a consequence of local “surprises.” An initial analysis of the causes of regional variation in diversity loss within each biome is being published separately (39). Biodiversity in all biomes is sensitive to global changes in environment and land use and realistic projections of biodiversity change will require an integrated effort by climatologists, ecologists, social scientists, and policy makers to improve scenarios of future changes in the 1774 Earth system. This analysis represents an attempt to develop future global biodiversity scenarios. Refinement of these scenarios to the point that they are useful to policy-makers will require quantitative regional analyses and a study of the interactions among factors to which local biodiversity is most sensitive. Mitigation of the expected effects on biodiversity identified in this study should encompass both reduction of the rate of change of the drivers at the global scale and development of management practices specifically tailored for each region according to its biological, social, and economic characteristics. References and Notes 1. S. I. Pimm, G. J. Russell, J. L. Gittelman, T. M. Brooks, Science 269, 347 (1995). 2. We define change in biodiversity at the biome level as the changes in number and relative abundance of species that occur naturally in that biome. 3. P. M. Vitousek, Ecology 75, 1861 (1994). 4. F. S. Chapin et al., Science 277, 500 (1997). 5. D. Tilman et al., Science 277, 1300 (1997). 6. G. C. Daily, Ed., Nature’s Services. Societal Dependence on Natural Ecosystems (Island Press, Washington, DC, 1997). 7. R. Costanza et al., Nature 387, 253 (1997). 8. B. H. Walker and W. Steffen, Eds., Global Change and Terrestrial Ecosystems (Cambridge Univ. Press, Cambridge, 1996). 9. 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Dunn, Evolution 24, 292 (1970). 27. P. M. Vitousek, L. Loope, H. Adsersen, Eds., Islands: Biological Diversity and Ecosystem Function (SpringerVerlag, Berlin, 1995). 28. W. Scott Overton, in Ecosystem Modeling in Theory and Practice: An Introduction with Case Studies, C. A. S. Hall and J. W. Day, Eds. (Wiley, New York, 1977), pp. 49 –74. 29. Committee on Inland Aquatic Ecosystems, Water and Science Technology Board, Commission on Geosciences, Environment, and Resources, Freshwater Ecosystems (National Academy Press, Washington, DC, 1996). 30. S. L. Postel, G. C. Daily, P. R. Ehrlich, Science 271, 785 (1996). 31. D. M. Lodge et al., Aust. J. Ecol. 23, 53 (1998). 32. D. W. Schindler, BioScience 48, 157 (1998). 33. A. Ricciardi and J. Rasmussen, Conserv. Biol. 13, 1220 (1999). 34. J. S. Harding, E. F. Benfield, P. V. Bolstad, G. S. Helfman, E. B. D. Jones, Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 95, 14843 (1998). 35. B. D. Richter, D. P. Braun, M. A. Mendelson, L. L. Master, Conserv. Biol. 11, 1081 (1997). 36. M. W. Oswood, A. M. Milner, J. G. Irons, in Global Climate Change and Freshwater Ecosystems, P. Firth and S. G. Fischer, Eds. (Springer-Verlag, New York, 1992), pp. 192–210. 37. N. L. Poff et al., BioScience 47, 769 (1997). 38. T. Houghton et al., Eds., Climate Change 1995: The Science of Climate Change (Cambridge Univ. Press, Cambridge, 1996). 39. F. S. Chapin III, O. E. Sala, E. Huber-Sanwald, Eds., Future Scenarios of Global Biodiversity (Springer-Verlag, New York, in press). 40. Supported by University of California, Santa Barbara, National Center for Ecological Analysis and Synthesis, InterAmerican Institute for Global Change Research, National Science Foundation OCE-9634876, Consejo Superior de Investigaciones Cientı́ficas y Técnicas, University of Buenos Aires, and Fondo para la Investigación Cientı́fica y Tecnológica de la Agencia Nacional de Promoción Cientı́fica y Tecnológica. This exercise stems from an activity of the Global Change and Terrestrial Ecosystems (GCTE) core project of the International Geosphere-Biosphere Programme (IGBP). We thank A. T. Austin, D. Tilman, and W. Reid for their useful suggestions. A. E. Sala and J. P. Guerschman provided valuable assistance. 23 August 1999; accepted 7 December 1999 10 MARCH 2000 VOL 287 SCIENCE www.sciencemag.org 2015 Seminario Cambio Climático - Ecología General . Página 1 2015 Seminario Cambio Climático - Ecología General RESUMEN En este seminario se introducirán las nociones y evidencias básicas sobre qué es el cambio climático, cuáles son sus causas y consecuencias sobre el medio ambiente (tanto su componente abiótico como biótico). En primer lugar, se tratarán las características físicoquímicas del clima mostrando como es la dinámica natural. Luego se tratará la influencia antropogénica sobre esta dinámica. Por último, se ejemplifican las consecuencias del cambio climático sobre la biodiversidad. El clima El sistema climático está formado por la atmósfera, la superficie terrestre, nieve, hielo, océanos y otros cuerpos de agua, y los organismos vivos (Le Treut et al. 2007, Barry y Chorley 2010). Es un sistema complejo e interactivo donde los componentes atmosféricos son los que caracterizan al clima. De esta manera, el clima es frecuentemente definido como el ¨estado promedio del tiempo¨. El clima es usualmente descripto en términos de los valores medios y la variabilidad de la temperatura, precipitación y el viento en un período de tiempo que va desde meses a millones de años, siendo el período clásico de 30 años. El sistema climático evoluciona con el tiempo debido a la influencia de su propia dinámica interna y también por los cambios en los factores externos que afectan el clima denominados ¨forzamientos¨ externos. Éstos incluyen a los fenómenos naturales como erupciones volcánicas y variaciones solares, así como también a los cambios en la composición atmosférica inducidos por el hombre (Le Treut et al. 2007, Barry y Chorley 2010). Las radiaciones solares son las responsables de alimentar energéticamente al sistema climático (Le Treut et al. 2007). Existen 3 formas de cambiar el balance de radiación en la Tierra: 1. Cambios en la radiación solar ingresante (e.g., por cambios en la órbita de la Tierra o el Sol). 2. Cambios en la fracción de radiación solar reflejada (llamada ¨albedo¨, e.g., por cambios en la cobertura de las nubes, partículas atmosféricas o vegetación). 3. Alteraciones en la longitud de onda de la radiación desde la Tierra hacia el Espacio (e.g., por cambios en las concentraciones de gas de invernadero). La radiación solar en la Tierra y su circulación Continuamente la atmósfera terrestre recibe energía proveniente del Sol. La cantidad de energía que alcanza el tope de la atmósfera terrestre por segundo en un área de un metro cuadrado del lado del Sol durante el día es de alrededor de 1370 Watts (Le Treut et al. 2007). De esta energía, aproximadamente un 25% en promedio incide sobre 1 m2/seg en todo el planeta (Figura 1). Alrededor del 30% de la luz solar que alcanza el tope de la atmósfera es reflejada hacia el espacio (Le Treut et al. 2007). De esta, 2/3 se debe a las nubes y pequeñas partículas suspendidas en la atmósfera conocidas como ¨aerosoles¨. Por otro lado, las zonas Página 2 2015 Seminario Cambio Climático - Ecología General coloreadas de la superficie terrestre, principalmente nieve, hielo y desiertos, reflejan el restante 1/3 de la energía solar (Le Treut et al. 2007). Figura 1. Balance energético medio global estimado de la Tierra. La reflectividad de los aerosoles puede cambiar debido a erupciones volcánicas que liberan materiales a gran altura en la atmósfera. La lluvia típicamente limpia los aerosoles de la atmósfera en una o dos semanas, pero cuando ocurren erupciones volcánicas violentas son proyectadas muy por encima de la nube más alta, y estos aerosoles pueden tener influencia sobre el clima por uno o dos años antes de caer en la tropósfera y ser transportados a la superficie por las precipitaciones (Le Treut et al. 2007). De esta manera, las erupciones volcánicas más importantes pueden causar una disminución en la temperatura global de la superficie terrestre de alrededor de 0,5°C que puede durar meses o años. Los aerosoles producidos por el hombre también pueden reflejar la luz solar significativamente (Le Treut et al. 2007). La energía que no es reflejada hacia el espacio es absorbida por la superficie terrestre y la atmósfera (aproximadamente 240 W/m2). La Tierra balancea la energía entrante irradiando, en promedio, la misma cantidad de energía al espacio, emitiendo radiación de longitud de onda larga (Le Treut et al. 2007). Absolutamente todo en la Tierra emite radiación de longitud de onda larga continuamente. Esta radiación es equivalente al calor que se siente de la radiación del fuego; cuanto más caliente está el objeto, mayor es el calor que irradia. Para emitir 240 W/m2, la superficie tendría que estar a -19ºC. Sin embargo, la temperatura global promedio de la superficie terrestre es de 14ºC. Recién a 5 km por encima de la superficie se puede percibir una temperatura de -19ºC (Le Treut et al. 2007). Esta diferencia de temperatura en la superficie terrestre se debe a la presencia de los gases de invernadero que actúan como una manta parcial para las radiaciones de onda larga provenientes de la superficie. Este fenómeno se conoce como el efecto natural de invernadero Página 3 2015 Seminario Cambio Climático - Ecología General (Le Truet et al. 2007). Los gases de invernadero más importantes son el vapor de agua y el dióxido de carbono. Por otro lado, el nitrógeno y el oxígeno, dos de los constituyentes más abundantes de la atmósfera, no tienen ese efecto. Las nubes también tienen un efecto de manta similar al de los gases de invernadero, sin embargo, este efecto es contrarrestado por su reflectancia que, en promedio, tiene un efecto de enfriamiento en el clima. Las actividades humanas intensifican el efecto de manta a través de la liberación de los gases de invernadero (Le Truet et al. 2007). El dióxido de carbono ha aumentado alrededor de 35% en la era industrial, principalmente por la combustión de combustibles fósiles y la remoción de bosques (ya que estos tienen la capacidad de absorber el dióxido de carbono del medio). Debido a que la tierra tiene forma de esfera, la energía solar por superficie dada incide en mayor grado sobre los trópicos que a latitudes mayores, dado que el ángulo de incidencia es menor. La energía es transportada desde las áreas ecuatoriales hacia latitudes mayores por medio de circulaciones oceánicas y atmosféricas, incluyendo los sistemas de tormentas (Le Truet et al. 2007). La energía a su vez es requerida para evaporar agua del mar o de la superficie terrestre, llamado calor latente, y se libera cuando el vapor de agua condensa en las nubes (Figura 1). La circulación atmosférica está dada principalmente por la liberación del calor latente, y a su vez, es responsable de gran parte de la circulación oceánica a través de la acción del viento sobre la superficie del agua del océano, de cambios en la temperatura de la superficie del océano y de la salinidad por precipitación y evaporación (Le Truet et al. 2007). Debido a la rotación de la Tierra, los patrones de la circulación atmosférica tienden a ser principalmente en dirección Este-Oeste que Norte-Sur. Existen sistemas climáticos de gran escala insertos en los vientos del oeste de latitud media que transportan calor hacia los polos. Estos sistemas climáticos son comúnmente conocidos como sistemas de baja y de alta presión que poseen frentes fríos y cálidos asociados. Cambios en varios aspectos del sistema climático, como el tamaño de las capas de hielo, el tipo y distribución de la vegetación, y la temperatura de la atmósfera y del océano, influyen sobre las características de circulación de la atmósfera y los océanos a gran escala (Le Truet et al. 2007). El sistema climático puede responder a los cambios directa e indirectamente a través de una variedad de mecanismos de retroalimentación (Le Treut et al. 2007). Estos mecanismos pueden amplificar (¨retroalimentación positiva¨) o disminuir (¨retroalimentación negativa¨) los efectos de los cambios del forzamiento climático. Por ejemplo, en respuesta a un aumento en las concentraciones de los gases de invernadero que calientan el clima de la Tierra, la nieve y el hielo comienzan a fundirse. Este derretimiento deja al descubierto superficies de tierra y agua más oscuras que se encontraban debajo de la nieve y el hielo. Estas superficies pueden absorber más calor proveniente del Sol, lo que provoca un mayor calentamiento y luego más derretimiento, generando sucesivamente un ciclo auto-retroalimentado. Este bucle de retroalimentación se lo conoce como ¨retroalimentación hielo-albedo¨ que amplifica el calentamiento inicial causado por incrementos en los niveles de los gases de invernadero (Le Truet et al. 2007). El estudio de la detección y cuantificación de los ciclos de retroalimentación climática ha sido y es un foco de gran interés actualmente que permite el avance en el establecimiento de las causas y consecuencias del cambio climático sobre el clima de la Tierra. Página 4 2015 Seminario Cambio Climático - Ecología General La influencia del Hombre Mucho se ha dicho sobre la influencia de las actividades humanas en la liberación de los gases de invernadero desde la era industrial. Sin embargo, existen estudios que muestran que la influencia humana podría haber comenzado mucho tiempo antes. Calentamiento antropogénico preindustrial Existen indicios que sugieren que la concentración de dióxido de carbono comenzó a aumentar hace aproximadamente 8.000 años, contrariamente a las tendencias naturales que muestran que en esa época debería haber estado descendiendo (Ruddiman 2006). De acuerdo a esta visión, el desarrollo de la agricultura provocó cambios en la tendencia natural de oscilación de la concentración de los gases de invernadero, provocando un aumento de estos gases cuando estos estaban descendiendo. Existen tres variaciones previsibles de la órbita terrestre alrededor del Sol que desde hace millones de años tienen una influencia profunda sobre el clima mundial (Ruddiman 2003, 2006). Estas variaciones tienen diferentes períodos (100.000, 41.000 y 22.000 años) y como consecuencia, la cantidad de radiación que llega a diferentes partes de la Tierra durante una estación dada puede diferir en más de un 10%. Estas variaciones dieron lugar a una larga secuencia de edades de hielo con breves y cálidos períodos interglaciales. A través de testigos de hielo se puede estudiar la composición de la atmósfera en diferentes épocas. Por ejemplo, un testigo de hielo de tres kilómetros de largo extraído de la base Vostok en la Antártida reveló la composición atmosférica desde que se formaron los hielos, confirmando que las cantidades de CO2 y metano oscilaron regularmente a lo largo de los últimos 400.000 años (Ruddiman 2006). Particularmente, la concentración de metano fluctuaba al mismo ritmo que las variaciones de los ciclos orbitales que se daban cada 22.000 años (ciclo de precesión). Este ciclo modifica la intensidad de las radiaciones solares que inciden en la producción de metano (Figura 2). El metano se produce básicamente por la descomposición de la vegetación de las ciénagas, emitiendo carbono al ambiente. Durante los períodos de máximo calentamiento estival, aire húmedo es atraído en el océano Índico, al sur de Asia. Por otra parte, también se favorece el proceso de deshielo de las tierras pantanosas boreales de las regiones septentrionales de Europa y Asia. Todo esto provoca que haya un mayor crecimiento de la vegetación y, que, al descomponerse, se desprenda más metano (Ruddiman 2003, 2006). A pesar de que las variaciones naturales en la concentración de metano se suceden desde hace mucho tiempo, aproximadamente hace 5.000 años se invirtió la tendencia natural provocando un aumento cuando tendría que estar disminuyendo (Ruddiman 2006). Por otro lado, la concentración de CO2 experimenta cambios que están explicados por una interacción Página 5 2015 Seminario Cambio Climático - Ecología General entre los tres ciclos orbitales terrestres. El mismo patrón de inversión se observó en este caso, pero la tendencia se invirtió hace 8.000 años. Figura 2. Ciclo de precesión de la Tierra. Cada 11.000 años, el Hemisferio Norte recibe la menor cantidad de radiación solar en el verano boreal. Existe una visión que indica que el desarrollo de la agricultura pudo haber provocado la inversión en las variaciones naturales de la concentración del metano y del CO2. La agricultura se originó hace 11.000 años en la región del Creciente Fértil del Mediterráneo oriental (Ruddiman 2006). Esta actividad genera metano como resultado del cultivo de arroz, debido a que la vegetación se descompone en aguas estancadas (Figura 3). Por otro lado, hace 8.000 años los europeos comenzaron a talar bosques para generar tierras cultivables lo que provocó una gran liberación de CO2 por la descomposición de los bosques y porque los árboles no fijaron tanta cantidad de este gas. A su vez, las personas y animales domésticos emiten metano con las heces y eructos (Ruddiman 2006). A pesar que el desarrollo de la agricultura podría haber generado los cambios en las variaciones de estos dos gases de invernadero, se podría pensar que gracias a este fenómeno se evitó una edad glacial que se hubiera sucedido en caso de haber continuado la tendencia anterior. Figura 3. Cronología del desarrollo de la agricultura y la relación con las variaciones de metano y CO2. Página 6 2015 Seminario Cambio Climático - Ecología General Calentamiento antropogénico postindustrial La Revolución Industrial refiere a un período que abarca desde el s.XVIII al s.XIX donde se sucedieron cambios muy importantes en la agricultura, manufactura, minería, transporte y tecnología provocando profundos cambios en las condiciones sociales, económicas y culturales. A partir de allí, se experimentó un gran incremento en la combustión de combustibles fósiles, principal causa del incremento de los gases de invernadero durante este período (IPCC 2007). Se han realizado muchos modelos para establecer con la mayor certeza posible el efecto y la influencia de las actividades antropogénicas en el incremento de la concentración de gases de invernadero. Los modelos realizados muestran que al incorporar los forzamientos antropogénicos en las simulaciones, así como el efecto de los aerosoles y los forzamientos externos naturales, se obtiene una explicación consistente para los registros de aumento de temperatura (Figura 4, Hegerl 2007). Por otro lado, las simulaciones que excluyen el efecto de los forzamientos antropogénicos y solo incluyen los forzamientos naturales no logran explicar el calentamiento experimentado durante las últimas décadas (Figura 5, Hegerl 2007). Estas simulaciones fueron realizadas utilizando diferentes forzamientos como por ejemplo la inclusión de los efectos directos e indirectos de los aerosoles sulfatados. En otros modelos se tuvieron en cuenta variables como los cambios en el ozono de la estratósfera y la tropósfera. Por último, unos pocos modelos tienen en cuenta el efecto de los aerosoles carbónicos y el uso de la tierra (Hegerl 2007). Por otro lado, en cuanto a los forzamientos naturales se tuvieron en cuenta la influencia del Sol y el forzamiento producto de la actividad volcánica (Hegerl 2007). Todos estos estudios muestran que la actividad humana ha tenido una gran influencia en los cambios de la composición de los gases en la atmósfera así como también en los valores de temperatura que se registran actualmente. Las consecuencias del cambio climático producto de la actividad humana repercute en los cambios de temperatura globales lo que influye profundamente en una cantidad de niveles y sectores (productivo, tecnológico, cultural), pero también tiene una gran influencia en los atributos bióticos de la biósfera, especialmente sobre la biodiversidad. Página 7 2015 Seminario Cambio Climático - Ecología General Figura 4. Simulaciones de la variación de la temperatura a lo largo del tiempo (los modelos incluyen los forzamientos antropogénicos). Figura 5. Simulaciones de la variación de la temperatura a lo largo del tiempo (los modelos no incluyen los forzamientos antropogénicos). Existe desde hace varias décadas una creciente preocupación sobre las causas y efectos del cambio climático en la Tierra. En particular, en 1988 se creó el Panel Intergubernamental en Cambio Climático (IPCC según sus siglas en inglés) como un esfuerzo de las Naciones Unidas para proveer a los gobiernos del mundo con una visión científica clara de lo que ocurre con el clima a nivel mundial. Inicialmente, la tarea del IPCC fue preparar una revisión comprensiva y generar recomendaciones con respecto al estado del conocimiento de la ciencia del cambio climático, del impacto social y económico que tiene, así como de delinear estrategias de respuesta posibles y elementos para la inclusión en una convención sobre el cambio climático a nivel internacional. Actualmente, el rol del IPCC según está definido en los Página 8 2015 Seminario Cambio Climático - Ecología General principios gobernantes del trabajo del IPCC: ¨…asesorar con una base comprensiva, objetiva, abierta y transparente la información científica, técnica y socio-económica relevante para entender las bases científicas del riesgo del cambio climático inducido por el ser humano y los potenciales impactos y opiniones para la adaptación y la mitigación de sus efectos. Los informes generados por el IPCC deben ser neutrales en cuanto a políticas, a pesar de que puedan tener que tratar con factores científicos, técnicos y socio-económicos relevantes a la aplicación de políticas particulares…¨. El IPCC está organizado en 3 grupos de trabajo y una fuerza de tareas. A su vez, ellos están asistidos por las unidades de soporte técnico (TSU según su sigla en inglés) que se desarrolla y financia por el gobierno del país desarrollado que co-gobierna determinado grupo de trabajo o fuerza de tarea. Los grupos de trabajo tienen determinadas áreas de trabajo: El grupo de trabajo I se avoca a las ¨Bases científicas físicas del cambio climático¨. El grupo de trabajo II trata sobre ¨Impactos, adaptación y vulnerabilidad del cambio climático¨. El grupo de trabajo III analiza la ¨Mitigación del cambio climático¨. Los grupos de trabajo además se reúnen en el Plenario al nivel de los representantes de los gobiernos. Por último, el principal objetivo de la fuerza de tarea sobre los inventarios de los gases de invernadero consiste en desarrollar y refinar una metodología para el cálculo y el reporte de las emisiones y remociones nacionales de los gases de invernadero. Además del trabajo de la IPCC muchas Organizaciones Internacionales se encuentran realizando diferentes actividades relacionadas con el cambio climático (ONU, NASA, OMS, WWF). Particularmente, los esfuerzos de las distintas organizaciones se centran en determinar los efectos del cambio climático sobre el medio ambiente y las consiguientes consecuencias sobre los servicios ecosistémicos (beneficios que la gente obtiene de los ecosistemas) y la biodiversidad. Página 9 2015 Seminario Cambio Climático - Ecología General El cambio climático y los servicios ecosistémicos Los servicios ecosistémicos se refieren de manera general a algún tipo de beneficio que recibe la gente de los ecosistemas. En particular se han agrupado estos servicios en 5 (WWF, 2010): Servicios de suministro: bienes obtenidos directamente de los ecosistemas (p.ej. alimentos, medicinas, madera, fibra, biocombustibles). Servicios de regulación: beneficios obtenidos de la regulación de procesos naturales (p.ej. filtración del agua, descomposición de residuos, regulación climática, polinización de cultivos, regulación de algunas enfermedades humanas). Servicios de apoyo: regulación de funciones y procesos ecológicos básicos que son necesarios para el suministro de todos los demás servicios ecosistémicos (p.ej. ciclo de nutrientes, fotosíntesis, formación de suelo). Servicios culturales: beneficios psicológicos y emocionales obtenidos de las relaciones del hombre con los ecosistemas (p.ej. experiencias recreativas, estéticas y espirituales enriquecedoras). Estos servicios encuentran sus fuentes de recursos en el medio ambiente. De esta manera se puede cuantificar el costo que tiene la producción o transformación de estos recursos en productos mediante la denominada huella ecológica. La Huella Ecológica mide el área de tierra biológicamente productiva y el agua necesaria para proporcionar los recursos renovables que la gente utiliza, e incluye el espacio necesario para las infraestructuras y la vegetación que absorbe el CO2 (Figura 6, WWF, 2010). Página 10 2015 Seminario Cambio Climático - Ecología General Figura 6. Detalle de la Huella Ecológica y sus distintos componentes. En 2007, el año más reciente del que se dispone de datos, la Huella excedió la biocapacidad de la Tierra en un 50%, es decir el área realmente disponible para producir recursos naturales y absorber CO2 (Figura 7 y 8). Página 11 2015 Seminario Cambio Climático - Ecología General Figura 7. Huella Ecológica global y el aporte de cada uno de sus componentes. Globalmente, la Huella Ecológica de la humanidad se ha duplicado desde 1966. Este crecimiento de la translimitación ecológica se debe en gran medida a la huella del carbono, que ha aumentado 11 veces. Por otro lado, el Índice Planeta Vivo (IPV) refleja los cambios en la salud de los ecosistemas del planeta mediante el análisis de las tendencias de cerca de 8.000 poblaciones de especies de vertebrados (WWF, 2010). Al igual que el índice del mercado de valores analiza el valor de una serie de acciones en el tiempo como la suma de sus cambios diarios, el IPV calcula primero la tasa anual de cambio para cada población en la muestra de datos. El índice calcula después el cambio promedio de todas las poblaciones para cada año desde 1970 (cuando comenzó la colecta de datos) a 2007, que es el último año del que hay datos disponibles (Figura 8, WWF, 2010). Página 12 2015 Seminario Cambio Climático - Ecología General Figura 8. Índice Planeta Vivo global y Huella Ecológica global. Biodiversidad Todas las actividades humanas hacen uso de los servicios ecosistémicos, pero también pueden presionar sobre la biodiversidad que sustenta estos servicios. Las cinco grandes presiones directas son: — Pérdida, alteración y fragmentación de hábitat: principalmente a través de la transformación de terreno para uso agrícola, industrial, urbano o para acuicultura; presas y otras alteraciones de los sistemas fluviales para regadío, energía hidráulica o regulación de caudales; y actividades pesqueras dañinas. — Sobreexplotación de poblaciones de especies silvestres: captura de animales y recolección de plantas para alimentos, materiales o medicinas por encima de la capacidad reproductiva de la población. Página 13 2015 Seminario Cambio Climático - Ecología General — Contaminación: producida principalmente por un uso excesivo de plaguicidas en agricultura y acuicultura; vertidos urbanos e industriales y residuos mineros. — Cambio climático: debido a los niveles crecientes de gases de efecto invernadero en la atmósfera provocado principalmente por la quema de combustibles fósiles, deforestación, y procesos industriales. — Especies invasoras: introducidas deliberada o involuntariamente en una parte del mundo desde otra parte, que después se convierten en competidores, predadores o parásitos de especies autóctonas. Muchas de estas presiones tienen una influencia importante en la biodiversidad pero pueden afectar diferencialmente a los diferentes biomas. En este sentido, así como se realizaron muchos modelos de simulación de los efectos de los gases de invernadero sobre la temperatura global o la concentración misma de estos gases, existen algunos estudios sobre el efecto de diferentes factores sobre los cambios en la biodiversidad (Sala et al. 2000). En este trabajo se modeló el impacto de diferentes factores (uso de la tierra, clima, deposición de nitrógeno, intercambio biótico y CO2 atmosférico) sobre la biodiversidad para diferentes biomas (ártico, alpino, boreal, pastizal, savana, mediterráneo, desértico, templado del sur, templado del norte y trópico). Se encontró que para los ecosistemas terrestres, el uso de la tierra será el factor con mayor incidencia en los cambios de la biodiversidad (Sala et al. 2000). Luego, lo seguirían en importancia el cambio climático, la deposición de nitrógeno, el intercambio biótico y una elevada concentración de CO2. Por otra parte, para los ecosistemas acuáticos, el intercambio biótico sería el factor de mayor importancia (Sala et al. 2000). Finalmente, los ambientes de clima mediterráneo y los ecosistemas de pastizal son los que sufren el mayor cambio en la biodiversidad debido a la gran influencia de la mayor parte de los factores estudiados. A pesar que los ecosistemas templados del norte son los menos afectados, esto se debe a que estos ambientes ya han sufrido la mayor parte de los cambios en el uso de la tierra (Sala et al. 2000). A pesar de los esfuerzos por estudiar las consecuencias de distintos factores sobre la biodiversidad en diferentes ambientes, hay especies que vienen sufriendo las consecuencias y se vienen realizando diversos estudios y esfuerzos por revertir su situación. Tal es el caso de los orangutanes que sufren un colapso poblacional principalmente debido a la deforestación de su ambiente natural para convertir esa tierra en campos cultivables de la palma de aceite (Goossens et al. 2006, Nantha y Tisdell 2008). Otro grupo de organismos vulnerables es el de las comúnmente denominadas lagartijas, en las cuales según estimaciones se espera un 20% de extinciones globales para el año 2080 (Sinervo et al. 2010). La principal causa de este proceso se da en el aumento de la temperatura global. A pesar de que estos organismos utilizan la energía radiante del Sol para elevar su temperatura corporal, un exceso de radiación puede aumentar su temperatura corporal mas allá del límite crítico máximo generando un riesgo alto de mortalidad. Ante estas condiciones, las lagartijas tienden a refugiarse en lugares más frescos llevando a que los individuos se encuentren una mayor cantidad de tiempo refugiados, lo cual limita el forrajeo (Sinervo et al. Página 14 2015 Seminario Cambio Climático - Ecología General 2010). Esto a su vez limita las funciones metabólicamente costosas como el mantenimiento somático, el crecimiento y la reproducción repercutiendo negativamente en sus tasas de crecimiento y aumentando el riesgo de extinción (Sinervo et al. 2010). Por otro lado, los polinizadores son otro grupo que se encuentra afectado por efectos directa e indirectamente relacionados con el cambio climático. Los polinizadores se encuentran profundamente implicados en la producción de 87 de los principales cultivos alimenticios del mundo (Kjøhl et al. 2011). Es más, según algunas estimaciones, los polinizadores representan el 35% de la producción global de alimentos (Klein et al. 2007). Entre los efectos directos del cambio climático, se postuló que el aumento de la temperatura tendrá el mayor efecto sobre los polinizadores ya que eso generará que las poblaciones se desplacen hacia lugares donde las temperaturas no sean tan extremas (que son un riesgo para la supervivencia, Kjøhl et al. 2011). En cuanto a los efectos indirectos, se han realizado diversos estudios y se encontró que, las especies invasoras, el uso de pesticidas, cambios en el uso de la tierra como la fragmentación de hábitat y la intensificación de la agricultura tienen un efecto negativo sobre las interacciones en los polinizadores (Kjøhl et al. 2011). Uno de los ecosistemas acuáticos más amenazados es el de los arrecifes de coral. En particular, el aumento en las concentraciones de CO2 genera una acidificación del agua del océano disminuyendo el proceso de calcificación de los corales. Se han realizado estudios donde se simulan los efectos de distintos escenarios futuros y se encontró que si la concentración de CO2 aumenta por encima de las 500 ppm, la probabilidad de adaptación de los corales será casi nula (Hoegh-Guldberg et al. 2007). Esto se debe en parte a que los corales tienen simbiontes con poca capacidad de adaptación y si las condiciones térmicas y de PH cambian, ellos pueden ser expulsados de los corales (blanqueamiento) provocando la muerte del coral. Adicionalmente, los corales se caracterizan por poseer una baja diversidad génica lo cual influye directamente en la capacidad de estos organismos de alcanzar el ritmo de cambio en las condiciones ambientales impuesto por el cambio climático (Hoegh-Guldberg et al. 2007). Todos los ejemplos discutidos anteriormente tratan sobre la influencia directa o indirecta del cambio climático sobre las poblaciones animales pero también hay un alto riesgo de extinción de los bosques. Los bosques naturalmente son considerados como aceptores naturales de CO2, ya que al poseer una vida media alta la tasa a la cual se descomponen es menor a la tasa de mineralización en el suelo. A nivel mundial muchos de los bosques se encuentran amenazados por diversos factores que están provocando la muerte en grandes áreas boscosas (Gillis 2011). En el estado de Colorado, Estados Unidos, al menos el 15% de los bosques de Aspen están disminuyendo su población debido a la falta de agua (Gillis 2011). En el sur de África, los árboles del género Euphorbia están muriendo debido al estrés por agua y calor (Gillis 2011). En los bosques de Siberia, la principal amenaza son los fuegos producto del clima seco y cálido. En Australia, algo similar ocurre con los árboles de Eucalyptus y en el Amazonas han ocurrido recientemente dos sequías como no se habían registrado desde hacía décadas (Gillis 2011). En Estados Unidos y Canadá existe también el riesgo de mortalidad de muchos bosques debido a las explosiones demográficas que se vienen sucediendo del escarabajo minador de los pinos Dendroctonus ponderosae (Curculionidae). Este es un insecto Página 15 2015 Seminario Cambio Climático - Ecología General común de esos bosques pero debido al aumento de la temperatura continúa reproduciéndose y dispersándose a áreas cada vez más al norte donde nunca había sido registrado (Gillis 2011). Por otro lado, algunos artrópodos constituyen un problema sanitario debido a que son vectores de numerosas enfermedades. La emergencia y reemergencia de enfermedades vectoriales en numerosas regiones del planeta constituye un claro ejemplo de asociación entre cambio climático y efectos sobre la salud humana (Cerda L. et al. 2008). En América del Sur, las principales enfermedades de transmisión vectorial sensibles al clima, en lo que respecta al número de personas afectadas, son el paludismo, la leishmaniasis, el dengue y el Mal de Chagas. Los cambios temporales y espaciales de la temperatura, las precipitaciones y la humedad tienen una gran influencia en la biología y ecología de los vectores y los huéspedes intermediarios y, por consiguiente, en el riesgo de transmisión de enfermedades (Githeko et al. 2009). La densidad y capacidad de transmisión del vector depende de manera crítica de la temperatura ambiental. El efecto del cambio climático puede entre otras cosas, generar pequeños incrementos de temperatura que acortan el período de incubación extrínseca, aumentando la transmisibilidad, o ampliando el periodo de actividad estacional de muchas especies cuanto más se prolonguen las condiciones climáticas favorables (López-Vélez et al. 2005). En conclusión, el cambio climático es un fenómeno complejo que tiene varias causas y efectos a escalas muy diversas y que no se conocen en profundidad. A pesar de que en determinados casos los efectos son profundamente negativos aún no se ha tomado conciencia institucional como para hacer frente al cambio climático. Sin embargo, muchos esfuerzos se están implementando para mitigar estos efectos negativos. Mitigación En 1997, en Kyoto, Japón se firmó el Tratado de Kyoto que es un acuerdo internacional enmarcado en la Convención de Cambio Climático de las Naciones Unidas donde se establecieron los objetivos de 37 países industrializados y de la Comunidad Europea para disminuir las emisiones de los gases de efecto invernadero (http://unfccc.int/kyoto_protocol/items/2830.php). Este tratado entró en vigencia en 2005. A su vez, también se han iniciado esfuerzos para disminuir la concentración de los gases de invernadero por medio del ¨enterramiento de CO2¨, uso de energías renovables, entre otras. En cuanto a los esfuerzos para detener la pérdida de la biodiversidad, se han delineado nuevos objetivos en la Convención de las Partes que tuvo lugar en Nagoya en el 2010 (http://www.cbd.int/cop10/). Durante dicha convención, se firmó el ¨Plan Estratégico para la Diversidad Biológica 2011-2020 y las Metas de Aichi¨ que delinean los objetivos en cuanto a esfuerzos para detener la pérdida de la biodiversidad durante la próxima década. Por otro lado, existen muchas iniciativas para conservar y restaurar los ambientes con su consiguiente biodiversidad como son definir mayores áreas protegidas y forestar intensivamente. Página 16 2015 Seminario Cambio Climático - Ecología General Bibliografía Barry, R.G. and Chorley, R.J, 2010. Atmosphere, Weather and Climate. Routledge, New York. Gillis, J., 2011. 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