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Artrópodos y Salud Ene.-Jun., 2016. Vol. 3 No. 1
Una amenaza agrícola mundial: El virus de la tristeza de
los cítricos y su vector el pulgón café Toxoptera citricida.
UNA AMENAZA AGRÍCOLA MUNDIAL: EL VIRUS DE LA
TRISTEZA DE LOS CÍTRICOS Y SU VECTOR EL PULGÓN
CAFÉ Toxoptera citricida.
Pedraza Muñoz Raymundo; Ponce Samaniego J. León; Quintanar Alvarado Eduardo A.; Valdés Mejorado
David; Villareal Ramírez Gerardo.
Facultad de Ciencias Biológicas, Universidad Autónoma de Nuevo León, Ap. Postal 109-F, San Nicolás de los
Garza, NL 66450, México e-mail de contacto: leon.samaniego@hotmail.com
RESUMEN:
El virus de la tristeza de los cítricos (CTV) es causante de la enfermedad denominada “tristeza de
los cítricos” llamada así debido a los efectos de decaimiento, clorosis y defoliación causados en este tipo
de plantas, ocasionando una de las enfermedades más destructivas en el cultivo de los cítricos. Ha sido
considerada como la virosis más importante y devastadora de la citricultura a escala mundial, llegando a
causar pérdidas muy importantes e incluso millonarias a los agricultores. Dicha enfermedad es provocada
por un virus de la familia Closteroviridae, género Closterovirus y es transmitido por injertos y por áfidos
(pulgones) en forma semipersistente. El vector más eficiente es el pulgón café, Toxoptera citricida, este es
un insecto diminuto que pertenece al orden Homoptera, este grupo se caracteriza por que sus integrantes
son fitófagos y al alimentarse de las plantas transmiten patógenos (principalmente virus) de importancia
fitosanitaria. El combate contra la enfermeda involucra principalmente el uso de material de siembra libre
del virus, y evitar la entrada de T. citricida en áreas donde no está presente ya que una vez que se
establece su combate es muy difícil. Actualmente existen en México y en el mundo una alta normatividad
para establecer los cultivos libres del patógeno y del vector, además que se trabaja arduamente con
métodos de control biológico como lo son el uso de depredadores naturales y hongos entomopatógenos.
INTRODUCCIÓN:
El virus de la tristeza (CTV) causante de la
“tristeza de los cítricos” tiene distribución
mundial y ocasiona una de las enfermedades más
destructivas en el cultivo de los cítricos (1). Ha
sido considerada como la virosis más importante
y devastadora de la citricultura a escala mundial
(2), llegando a causar pérdidas muy importantes
e incluso millonarias a los agricultores.
Dicha enfermedad afecta prácticamente a
todos los tipos de cítricos, pero principalmente al
naranjo, toronjo y lima, pertenecientes al género
Citrus (3); es provocada por un virus de la
familia Closteroviridae, género Closterovirus y
es transmitido por injerto (Figura 1 y 2) y por
áfidos en forma semipersistente. El vector más
eficiente es el pulgón café, Toxoptera citricida
(Figura 3).
Figura 1.- Injerto http://www.jardinundani.com/empelts/Xip-mallorquin.htm
Figura 2.- Pulgones transmisores del CTV
http://www.cambiodigital.com.mx/mosno.php?nota=8
0962&seccion=Principal
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los cítricos y su vector el pulgón café Toxoptera citricida.
3. Amarillez de plantas francas de pie o
“seedling yellows”: donde ocurre una
clorosis intensa y normalmente se da bajo
condiciones de invernadero. (1)
Estos síntomas siempre se asocian a un
menor vigor de los árboles, a un crecimiento
deficiente y al desarrollo de frutos pequeños y
deformes.
Figura 3.- El pulgón café Toxoptera citricida
http://biblioteca.inifap.gob.mx:8080/jspui/bitstream/h
andle/123456789/698/6.pdf?sequence=1
La enfermedad de la tristeza produce el
colapso y decaimiento de los cítricos mediante
desecación y marchitamiento más o menos
repentinos de sus hojas, seguidos por la muerte
del árbol o muerte descendente de sus ramas y
recuperación parcial de estas últimas, además de
mostrar picaduras en el tallo (3).
Aunque la enfermedad afecta a algunos
árboles aun cuando se desarrollen sobre sus
propias raíces (plántulas), la tristeza produce
daños más severos en árboles que se injertan o
geman en los patrones de otras especies, como
los árboles del naranjo dulce que se desarrollan
en los patrones del naranjo agrio. (3)
Los síntomas de la tristeza varían en los
diferentes hospedantes e incluso entre los
mismos hospedantes en caso de que se
desarrollen en diferentes patrones. Los síntomas
típicos de esta enfermedad se pueden dividir en
tres:
1. Tristeza: siendo éste el más importante,
donde ocurre un decaimiento rápido o lento;
el decaimiento se caracteriza por una
clorosis y defoliación de los árboles,
asociado a una severa pudrición de raicillas y
a una pérdida de material de reserva a nivel
del tejido cortical bajo la zona de unión del
injerto (Figura 4).
2. Acanaladuras en la madera: se caracteriza
por la presencia de estrías o acanaladuras
longitudinales a nivel del xilema con
proyecciones puntiagudas de la corteza, las
que calzan perfectamente con las cavidades
presentes en la madera. Ello conduce a una
pérdida de productividad de las plantas
afectadas.
Figura 4.- Síntomas de la planta afectada
http://articulos.infojardin.com/PLAGAS_Y_ENF/Enfermedades/vir
us-tristeza.htm
El combate involucra principalmente el uso
de material de siembra libre del virus, y evitar la
entrada de T. citricuda en áreas donde no está
presente ya que una vez que se establece su
combate es muy difícil. (3)
Características de los Closterovirus
Los closterovirus son conocidos como un
grupo viral que infectan plantas de importancia
económica y son productores de enfermedades
devastadoras como el amarillamiento de la
remolacha y la tristeza de los cítricos. Son
partículas filamentosas no envueltas (Figura 5),
es decir, sin membrana de lípidos y
excepcionalmente largo aproximadamente 12502200 nm de longitud y de 10 a 13 nm de
diámetro (3).
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cultivadas, tanto herbáceas como leñosas de
interés agrícola y ornamental (3).
Características del vector
Los áfidos son insectos diminutos de
aproximadamente 1/8 de pulgada de largo
(Figura 6).
Figura 5.- Partículas filamentosas del CTV
http://cicshare.dep.usal.es/avelino/Bacteriologia/Tema%2017%20C
losterovirus%20A.pdf
El cuerpo del virión es montado por la
principal proteína de la cápside (CP) y la cola de
la proteína de la cápside menor (CPM).
Pertenecen al grupo 4 de la clasificación de
Baltimore, es decir, poseen un RNA de cadena
sencilla con polaridad positiva (4).
Cuentan con genomas mono catenarios de
15.5 -19.3kb, en los que se distinguen dos grupos
de genes altamente conservados, con diferentes
estrategias de expresión.
El primer bloque incluye los genes
implicados en la replicación que codifican para
la replicasa viral (RdRp) y las posibles helicasas
(HEL) y metiltransferasas (MT) y para una o dos
proteasas similares a la papaína. Este bloque de
genes presenta dos estrategias de expresión, una
mediado por la síntesis de una poli proteína
(ORF 1a) y cambio en la pauta +1 de lectura
traduccional (ORF 1b). El procesamiento
proteolítico, catalizado por las proteasas virales,
genera las posibles HEL y MT, mientras que la
RdRp es generada mediante el cambio en la
lectura traduccional.
La expresión del segundo bloque de genes,
localizado en el extremo 3`del RNA genómico,
se realiza en forma de RNA´s subgenómicos, y
codifica para los genes exclusivos de esta familia
HSP70, CPd y CP y para las proteínas p&4, p6,
que probablemente están implicadas en el
movimiento célula a célula (4).
Los miembros de este género están
distribuidos mundialmente y su rango de
hospedantes es amplio, afectando a especies
Figura
6.-
Áfidos
debajo
de
una
hoja
http://academic.uprm.edu/ofarrill/HTMLobj-227/afidos.pdf
Los áfidos pertenecen al grupo de los
homópteros al igual que las escamas,
chicharritas y la mosquita blanca. Se parecen
mucho a los hemípteros, pero sus partes bucales,
que también forman un punzón, surgen desde la
parte posterior de la cabeza. Tienen gran
importancia en la agricultura, pues todas sus
especies son herbívoras y suelen transmitir
enfermedades virales (5).
Tienen el cuerpo blando y su parte posterior es
redondeada en forma de pera. Se caracterizan
porque en la parte posterior poseen dos
estructuras tubulares de color oscuro. A estas
estructuras se les llama cornículos (6). El color
varía desde tonos amarillosos hasta colores
oscuros dependiendo de las diferentes especies
de áfidos (1) (Figura 7). Normalmente, los áfidos
no tienen alas, pero las pueden desarrollar para
migrar a nuevas áreas a causa del hacinamiento
o la escasez de alimento. Estos insectos se
reproducen en grandes números en un tiempo
relativamente corto. Pueden completar su ciclo
de vida en aproximadamente 10 a 14 días, que
consta de tres etapas: huevo, ninfa y adulto (6).
Los áfidos se alimentan de las hojas, los
renuevos, las flores, los frutos, las ramas, los
tallos y las raíces de una gran diversidad de
plantas, árboles y arbustos.
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Situación en México
De acuerdo con el reporte del SENASICA
de junio de 2012 (7), Toxoptera citricida se
encuentra distribuido en los estados de la
Península de Yucatán, Tabasco, Veracruz,
Chiapas, Puebla e Hidalgo y en algunos
municipios de Guerrero, Oaxaca, Morelos,
Querétaro, San Luis Potosí, Jalisco y Nayarit.
Figura 7.- Áfidos a través de un microscopio
http://academic.uprm.edu/ofarrill/HTMLobj-227/afidos.pdf
Además del daño que causan por sí solos,
los áfidos transmiten virus que causan
enfermedades serias en las plantas (3). También,
estas plagas secretan una sustancia azucarada
tipo melaza que promueve el crecimiento de un
hongo negro conocido como fumagina o moho
de hollín. Este hongo no parasita las plantas, los
árboles ni los arbustos, pero les desluce su
apariencia y disminuye la acción fotosintética
del follaje. Las hormigas también se alimentan
de esta secreción azucarada y tienen una relación
simbiótica con los áfidos. Esta relación
simbiótica consiste en que las hormigas protegen
a los áfidos y los transportan de una planta a otra
a cambio de la secreción azucarada (6).
Situación Geográfica
La enfermedad es endémica en las
principales áreas citrícolas de Asia (China y
Japón), África del Sur y Australia y en muchas
de las zonas citrícolas de América (Argentina,
Brasil, Uruguay Venezuela). Se encuentra
ampliamente extendida en casi todo el mundo
(Figura 8).
El pulgón café de los cítricos se describió
originalmente de especímenes colectados en
Hawaii en 1907 por Kirkaldy y algunos autores
indican que es originario del este asiático
(Blackman y Eastop, 2000). Desde inicios de la
mitad del siglo XX su distribución abarcaba gran
parte de Asia, Nueva Zelanda, Australia, algunas
islas del Pacífico, y el sur del Sahara y
Madagascar en África. Actualmente el insecto se
encuentra distribuido en los cinco continentes (7)
Figura 8.- Distribución mundial de Toxoptera
citricida
http://www.cesaveson.com/fckeditor/editor/filemanager/connectors
/aspx/UserFiles/file/Pulgoncafe.pdf
El SENASICA a través de la Dirección
General de Sanidad Vegetal, coordina la
campaña contra el Virus Tristeza de los Cítricos
y su vector (Toxoptera citricida) en la cual la
principal acción a realizar es el control biológico
del pulgón café de los cítricos. (7).
Impacto económico
En todas estas zonas citrícolas (figura 8) el
patrón naranjo amargo desapareció hace años, ya
que las variedades injertadas sobre él decayeron
rápidamente, causando la muerte de unos 40
millones de árboles. En los países citados, el
CTV se dispersa muy fácilmente, ya que el
pulgón pardo de los cítricos (Toxoptera
citricida), está presente. Este pulgón es el vector
más eficaz de la enfermedad y además, causa por
si solo una importante plaga en los cítricos (8).
En otras zonas citrícolas importantes, los
aislados mayoritarios de CTV son comunes o
poco agresivos, pero el virus infectará en un
futuro próximo al 100% de los árboles en
España, Israel y Estados Unidos de América
(Florida y California).
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El insecto se caracteriza por ser un eficiente
transmisor del Virus de la tristeza de los cítricos
(VTC) el cual en el mundo ha provocado la
muerte de más de 116 millones de árboles,
establecidos sobre naranjo agrio (Citrus
aurantium L.) y que se intensifica al interactuar
con el pulgón café de los cítricos (T. citricida) ya
que el insecto tiene la facultad de transmitir
específicamente las variantes más severas del
virus. Las regiones citrícolas de Brasil,
Argentina, España, Venezuela, EUA (California,
Florida) han sido las más afectadas (7).
Medidas Fitosanitarias
La SENASICA-DGSV ha enlistado una
serie de acciones emprendidas correspondientes
a la normatividad aplicable en material de
cítricos en general o específicamente aplicable al
CTV. Entre ellas se encuentran la NORMA
Oficial
Mexicana
NOM-079-FITO-2002,
Requisitos fitosanitarios para la producción y
movilización de material propagativo libre de
virus tristeza y otros patógenos asociados a
cítricos (7)
Regulatorias
Al tratarse de una plaga con alto potencial
de transmisión del VTC, se recomienda la pronta
acción en el momento de su detección en zonas
donde el virus ya está presente. En México, una
vez que se detecta y confirma la presencia del
pulgón café de los cítricos se lleva a cabo un
programa de Manejo Integrado de Plagas, éste
está descrito en la NOM-031-FITO-2000 e
incluye entre otras:
a) Confinamiento de la plaga en área afectada y
regulación de la movilización, mediante la
operación de puntos de verificación interna de
los cordones fitozoosanitarios o los interestatales
que sean necesarios.
b) Aplicación de control químico con productos
autorizados por la Comisión Intersecretarial para
el Control del Proceso y Uso de Plaguicidas,
Fertilizantes
y
Sustancias
Tóxicas
(CICOPLAFEST).
c) Liberación de Harmonia axyridis u otros
organismos benéficos con efectividad biológica
comprobada en contra del pulgón café de los
cítricos.
Una amenaza agrícola mundial: El virus de la tristeza de
los cítricos y su vector el pulgón café Toxoptera citricida.
d) Intensificación del muestreo y diagnóstico del
virus tristeza de los cítricos y del pulgón café de
los cítricos.
e) Eliminación de plantas positivas al virus
tristeza de los cítricos.
Protección
Control químico:
No existe una lista de insecticidas autorizados
por CICOPLAFEST para el combate específico
de Toxoptera citricida en México; no obstante,
existe una lista autorizada para Toxoptera
aurantii. Se recomienda leer las etiquetas de
cada producto, seguir las recomendaciones de
seguridad, no exceder las dosis indicadas,
aplicarlos oportunamente y respetar el intervalo
de seguridad. Adicionalmente, se recomienda
consultar a los técnicos de la Campaña contra
VTC, o técnicos de Sanidad Vegetal (7).
Control biológico:
Éste es uno de los pilares en la estrategia de
manejo integrado que recomienda el gobierno
federal, y está contenido en la NOM-031-FITO2000. A nivel mundial se han identificado al
menos 113 especies de enemigos naturales entre
parasitoides, depredadores y entomopatógenos
que atacan al pulgón café de los cítricos (Figura
9 y 10). En México se encuentra presentes, al
menos, 18 de ellos (Michaud, 1998; LópezArroyo et al., 2008). En México, el control
biológico se ha enfocado al uso de depredadores,
principalmente Harmonia axyridis, y hongos
entomopatógenos.
Figura 9.- Colonia de T. citricida con masas de
huevos de la catarinita Cycloneda sanguinea.
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http://www.cesaveson.com/fckeditor/editor/filemanager/connectors
/aspx/UserFiles/file/Pulgoncafe.pdf
Una amenaza agrícola mundial: El virus de la tristeza de
los cítricos y su vector el pulgón café Toxoptera citricida.
nacional plagas y/o enfermedades que pondrían
en riesgo su agricultura. En el caso del pulgón
café de los cítricos las medidas cuarentenarias
están definidas en la NOM-011-FITO-1995, por
la que se establece la cuarentena exterior contra
las plagas de los cítricos, y la NOM-007-FITO1995, por la que se establecen los requisitos
fitosanitarios para la importación de material
vegetal propagativo.
Bibliografía:
Figura 10.- Adulto Cycloneda sanguinea
depredando en colonias de T. citricida en brotes
de naranjo.
http://www.cesaveson.com/fckeditor/editor/filemanager/connectors
/aspx/UserFiles/file/Pulgoncafe.pdf
Con respecto a los entomopatógenos se
conoce la presencia de, al menos, cinco especies
de hongos con potencial en el control de esta
plaga. De éstas Paecilomyces fumosoroseus es la
especie que se ha considerado con mayor
potencial pues se han alcanzado niveles de
mortalidad superiores al 90 % en campo
(Hernández-Torres et al., 2006) (Figura 11).
1.- Rocha-Peña, M.A., R. F. Lee, R. Lastra, C. L.
Niblett, F. M. OchoaCorona, S. M. Garnsey,
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4.- Bar-Joseph M, Che X, Mawassi M, Gowda S,
Satyanarayana T, Ayllón M, Albiach-Martí
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Continuous Challenge of Citrus tristeza
virus Molecular Research. Fifteenth IOCV
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5.- Barrientos Llosa Zaidett, Zoología general
Primera edición 2003, Editorial Universidad
Estatal a Distancia San José págs. 285-290.
6.- O'Farrill Nieves Hipólito, Buitrago González
Misael, Las plagas del hogar y jardín 2005
Servicio de extensión agrícola Universidad
de Puerto Rico.
Figura
11.Evaluación
de
Hongos
Entomopatógenos para el Control del Pulgón
Café
de
los
Cítricos.
http://biblioteca.inifap.gob.mx:8080/jspui/bitstream/handle/123456
789/698/6.pdf?sequence=1
Control legal:
México, al igual que la mayoría de los
países, tiene una legislación fitosanitaria
conformada por una serie de normas emergentes
u oficiales para impedir que lleguen al territorio
7.- http://www.senasica.gob.mx/2015
8.- Rodríguez Leyva Esteban; Lomeli Flores
Refugio J. Ficha Técnica Pulgón café de los
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Berlanga-Padilla, A. M. & J. I. López
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Aphididae), p. 384-388. In: Memorias del
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Monografía de la Sociedad Española de
Fitopatología. N°2. Madrid. Ediciones
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Mora Aguilera Gustavo Ficha técnica CTV
Virus de la Tristeza de los Cítricos Colegio
de Postgraduados SAGARPA Servicio
nacional de sanidad, inocuidad y calidad
agroalimentaria.
Una amenaza agrícola mundial: El virus de la tristeza de
los cítricos y su vector el pulgón café Toxoptera citricida.
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