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Artrópodos y Salud Ene.-Jun., 2016. Vol. 3 No. 1
Mecanismos no químicos de comunicación en insectos
Mecanismos no químicos
comunicación en insectos
de
Biol. Mara Ivonne Garza-Rodríguez
Universidad Autonoma de Nuevo León biol.maragarza@gmail.com
Resumen
El éxito de los insectos proviene de su capacidad para percibir e interpretar su entorno. Los insectos
pueden identificar y responder de forma selectiva a las señales de un entorno heterogéneo. Como los
insectos son generalmente de corto ciclo de vida, el comportamiento y condición reproductiva deben estar
sincronizados así que este es uno de los procesos en los que tiene participación la comunicación. La
mayoría de los insectos tienen algo de visión, y muchos poseen sistemas visuales altamente desarrollados,
siendo el ojo compuesto el más especializado, también presentándose en algunos estructuras como los
ocelos y stematas. Los estímulos agrupados en la mecanorrecepción son aquellos asociados con la
distorsión causada por movimiento mecánico como resultado del propio medio ambiente, la relación del
insecto con el medio ambiente o las fuerzas internas derivadas de los músculos. En conclusión los insectos
tienen en la comunicación la forma fundamental de percibir estímulos que los ayudan a responder de una
forma apropiada de acuerdo a sus necesidades biológicas.
Abstract
The success of insects comes from their ability to perceive and interpret their environment. Insects
can identify and selectively respond to signals form a heterogeneous environment. Because they are
generally short life cycle, behavior and reproductive condition must be synchronized so this is one of the
processes in which communication is involvement. Most insects have some vision, and many have highly
developed visual system, the eye being the most specialized compound, also appearing in some structures
such as ocelli and stemmatas. Stimuli grouped mechanoreception are those associated with the distortion
caused by mechanical movement as a result of the environment itself, the relationship of the insect to the
environment or the internal forces arising from muscles. In conclusion insects have in communicating the
fundamental way of perceiving stimuli that help them respond in an appropriate way according to their
biological needs.
Palabras clave: comunicación, reproducción, recepción, acústica, visual
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Artrópodos y Salud Ene.-Jun., 2016. Vol. 3 No. 1
1. Introducción
Los insectos son importantes miembros de
las comunidades bióticas, por dos razones:
Existen una gran cantidad de ellos y hay muchos
tipos diferentes. La abundancia promedio de
cualquier especie es simplemente una función de
lo pequeño que es, qué tan grande es su fuente de
recursos y cuántos enemigos se aprovechan de
ella. Pero los insectos son inusuales entre los
organismos en la abundancia de especies. De
acuerdo con la teoría ecológica convencional,
cada especie ocupa un nicho único, una manera
única de vivir que funciona mejor que cualquier
otra especie y que se define por el lugar donde se
vive y lo que consume. En algunas comunidades
de especies de insectos están tan apretadas que
ampliamente se solapan nichos, lo que resulta en
una competencia, pero la separación y la
inestabilidad ambiental previenen la exclusión de
un competidor por otro (1).
El éxito de los insectos proviene, al menos
en parte, de su capacidad para percibir e
interpretar su entorno. Los insectos pueden
identificar y responder de forma selectiva a las
señales de un entorno heterogéneo. Pueden
diferenciar entre los hospederos, tanto plantas
como animales, y distinguir entre los muchos
factores microclimáticos, tales como las
variaciones de humedad, temperatura y flujo de
aire. La complejidad sensorial permite tanto
comportamientos simples como complejos en los
insectos (2).
La comunicación animal no sólo es
fascinante, su estudio también ha permitido
importantes avances en nuestra comprensión
general de los sistemas motores y sensoriales, la
evolución y la especiación. Un atractivo
importante del estudio de la comunicación es que
un investigador puede cuantificar que tan
biológicamente importante puede ser la
información codificada, en particular las
propiedades físicas de una señal y luego
experimentalmente determinar si los propios
animales utilizan esta información.
Para algunos sistemas, las consecuencias
selectivas de las decisiones de comportamiento
basadas en dicha información también se pueden
cuantificar (3).
Mecanismos no químicos de comunicación en insectos
Debido a que gran actividad de los insectos
es nocturna, la orientación y la navegación no se
basan únicamente en las señales visuales
convencionales, en muchas especies activas
durante la noche, olores y sonidos juegan un
papel importante en la comunicación. La serie de
la información sensorial utilizada por insectos
difiere de la de los humanos. Dependemos
mucho de la información visual y aunque
muchos insectos tienen una visión bien
desarrollada, la mayoría hacen un mayor uso del
olfato y el oído de lo que lo hacen los humanos.
El insecto está aislado de su entorno externo
por una barrera cuticular relativamente
inflexible, insensible e impermeable. La
respuesta al enigma de cómo el insecto blindado
puede percibir su entorno más cercano se
encuentra en las modificaciones cuticulares
frecuentes y abundantes que detectan los
estímulos externos. Órganos de los sentidos
sobresalen de la cutícula o a veces se encuentran
dentro o debajo de ella. Las células
especializadas detectan los estímulos que pueden
ser categorizados como mecánicos, térmicos,
químicos, y visuales (2).
2. Comunicación en la reproducción.
La mayoría de los insectos son sexuales y
por lo tanto los machos y hembras adultos deben
estar presentes en el mismo tiempo y lugar para
que la reproducción tenga lugar. Como los
insectos son generalmente de corto ciclo de vida,
el comportamiento y condición reproductiva
deben estar sincronizados. Esto requiere
respuestas fisiológicas finamente sintonizadas y
complejas al ambiente externo. El cortejo puede
incluir representaciones visuales, sobre todo por
parte de los machos, incluyendo movimientos de
las piezas del cuerpo, tales como antenas,
pedúnculos, las alas y movimientos ritualizados.
Sistemas de cortejo auditivo y sistemas de
reconocimiento del apareamiento son comunes
en muchos insectos por ejemplo en Hemiptera,
Orthoptera y Plecoptera (2).
2.1 Canto de
saltamontes
llamada
del
macho
en
Las señales acústicas de los machos y la
información que transmiten a menudo son
determinantes críticos en la elección de la
hembra. Los saltamontes “bladder” (Bullacris
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membracioides) es uno de los numerosos
taxones de ortópteros que utilizan el sonido
como base del cortejo y apareamiento en última
instancia. Se han examinado las respuestas
acústicas de las hembras a las llamadas de
reproducción de los machos (4).
Mecanismos no químicos de comunicación en insectos
de advertencia emitidos por estos insectos,
mientras que el último muestra el sonido que la
hembra produce como respuesta al canto del
insecto del macho de su misma especie. Figura1
(4).
A continuación se presentan oscilogramas
representando la amplitud de onda de los cantos
3. Comunicación visual
La mayoría de los insectos tienen algo de
visión, y muchos poseen sistemas visuales
altamente desarrollados. Los componentes
básicos que se necesitan para la visión son una
lente para enfocar la luz sobre los fotorreceptores
(células que contienen moléculas sensibles a la
luz) y un sistema nervioso lo suficientemente
complejo como para procesar la información
visual. La estructura fotorreceptora es el
rabdoma, que comprende varias células
adyacente retinula (o nervios) y que consta de
microvellosidades
de
empaquetamiento
compacto que contienen pigmento visual. La luz
que cae sobre el rabdoma cambia la
configuración del pigmento visual, lo que
provoca un cambio de potencial eléctrico a
través de la membrana celular.
3.1 Ojos compuestos
El órgano visual más sofisticado en insectos
es el ojo compuesto. Prácticamente todos los
adultos y ninfas tienen un par de ojos
compuestos prominentes, que a menudo cubren
cerca de 360 ° del espacio visual. El ojo
compuesto se basa en la repetición de muchas
unidades individuales llamadas omatidias (2).
Figura 2. Secciones longitudinales de los ojos simples: (a) sistema sencillo de una larva de lepidóptero (5);
(b) un ocelo adaptado a la luz ocelo medio de una langosta (6).
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3.3 Stematas
Los únicos órganos visuales de los insectos
holometábolos larvarios son los stematas, a
veces llamados ocelos larvales. Estos órganos se
encuentran en la cabeza y varían de un único
punto pigmentado en cada lado hasta seis o siete
stematas más grandes, cada uno con numerosos
fotorreceptores y células nerviosas asociadas. En
el stemma más simple, una lente cuticular se
superpone a un cuerpo cristalino secretado por
varias células. La luz es enfocada por la lente en
un solo rabdoma. Cada punto de la stemma va en
una dirección diferente de modo que el insecto
ve sólo unos pocos puntos en el espacio de
acuerdo con el número de stematas (2).
Figura: Detalles del ojo compuesto de: (a) una
vista que muestra la disposición de la omatidia;
(b) una sola omatidia con una ampliación
transversal (7 y 8).
Los ojos compuestos son los órganos
visuales más evidentes y conocidos de insectos,
pero hay otros tres medios por los cuales un
insecto puede percibir la luz: detección dérmica,
stematas y ocelos.
3.2 Detección dérmica
En los insectos capaces de detectar la luz a
través de su superficie corporal, hay receptores
sensoriales por debajo de la cutícula del cuerpo,
pero sin sistema óptico con estructuras de
enfoque. La evidencia de esta capacidad de
respuesta general a la luz
proviene de la persistencia de las respuestas
fóticas después de cubrir todos los órganos
visuales, por ejemplo en las cucarachas y las
larvas de lepidópteros. Algunos insectos ciegas
que viven en cuevas, sin órganos visuales
reconocibles, responden a la luz, al igual que las
cucarachas decapitadas. En la mayoría de los
casos, las células sensibles y su relación con el
sistema nervioso central aún no se han
descubierto. Sin embargo, dentro del cerebro
mismo, los áfidos tienen células sensibles a la
luz que detectan cambios en la duración del día,
una señal ambiental que controla el modo de
reproducción (es decir, ya sea sexual o
partenogenética). El ajuste del reloj biológico se
basa en la capacidad de detectar el fotoperíodo
(2).
3.4 Ocelos
Muchos insectos adultos, así como algunas
ninfas, tienen ocelos dorsales además de ojos
compuestos. Estos ocelos no están relacionados
embriológicamente al stemata. Normalmente, los
tres pequeños ocelos se encuentran en un
triángulo en la parte superior de la cabeza. La
cutícula que cubre un ocelo es transparente y
puede ser curva como una lente. Se recubre las
células epidérmicas transparentes, de manera que
la luz pasa a través de una retina extendida
compuesta de muchos rabdomas. Así pues, los
ocelos integran la luz sobre un campo visual
grande, de forma óptica y neurológicamente. Son
muy sensibles a la intensidad de la luz baja y los
cambios sutiles en la luz, pero no están
diseñados para alta resolución de visión. Ellos
parecen funcionar como "detectores de
horizonte" para el control de los movimientos de
balanceo y cabeceo en vuelo y para registrar los
cambios cíclicos en la intensidad de la luz que se
correlacionan con los ritmos de comportamiento
diurnos (2).
3.5 Producción de luz
Las
representaciones
visuales
más
espectaculares de insectos involucran la
producción de luz o bioluminiscencia. El papel
principal de la emisión de luz se dice que es en la
señalización de cortejo. Esto implica la variación
específica en la especie de la duración, número y
tasa de destellos en un patrón, y la frecuencia de
repetición del patrón (2). El estudio del
mecanismo de emisión de luz en la luciérnaga
Photinus pyralis puede ser típicos de un
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coleoptera luminiscente. La enzima luciferasa
oxida un sustrato, luciferina, en presencia de una
fuente de energía de trifosfato de adenosina
(ATP) y oxígeno, para producir oxiluciferina,
dióxido de carbono, y luz. La variación en la
liberación de ATP controla la velocidad del
destello, y las diferencias en el pH puede
permitir variación en la frecuencia (color) de la
luz emitida (2).
Los patrones de destello de machos de un
número de especies de luciérnaga Photinus
(Coleoptera: Lampyridae), cada uno de los
cuales genera un patrón distintivo de señales con
el fin de obtener una respuesta de hembras de la
misma especie (22).
Mecanismos no químicos de comunicación en insectos
microtriquios si muchos surgen de una célula o
pelos, cerdas, setas o macrotriquia sí son de
origen multicelular. Las sensilias táctiles son
estimuladas solamente durante el desplazamiento
real del pelo. La sensibilidad es variable, siendo
algunos tan sensibles que responden a las
vibraciones de las partículas de aire causadas por
el ruido (2).
Sección longitudinal de una sensila tricoidea
que muestra la disposición de las tres células
asociadas (21).
4.1 Sonido
4. Mecanorrecepción
Los estímulos agrupados aquí son aquellos
asociados con la distorsión causada por
movimiento mecánico como resultado del propio
medio ambiente, la relación del insecto con el
medio ambiente o las fuerzas internas derivadas
de los músculos. Los estímulos mecánicos
detectados incluyen el tacto, estiramiento
corporal y el estrés, la posición, la presión, la
gravedad y las vibraciones, incluidos los
cambios de presión del aire y del sustrato
involucrado en la transmisión del sonido y la
audición. El cuerpo de los insectos está revestido
con proyecciones cuticulares. Estas se llaman
El sonido es una fluctuación de la presión
transmitida en una forma de onda a través del
movimiento del aire o el sustrato, incluyendo el
agua. La audición permite también la detección
de los depredadores, como los murciélagos
insectívoros, que utilizan ultrasonido en la caza.
Probablemente cada especie de insecto detecta el
sonido dentro de uno o dos rangos de frecuencias
relativamente estrechas que se relacionan con
estas funciones. El método más común de
producción de sonido de los insectos es por
estridulación, en el que una parte del cuerpo
especializado, el rascador se frota contra otro.
(2).
La descendencia de muchas especies de
animales solicita alimentos de los padres usando
señales que lo piden, mientras que los padres
manipulan el comportamiento de la descendencia
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para optimizar la aptitud usando diversas
señales. La hembra de Parastrachia japonensis
(Heteroptera) provee a sus nidos con drupas del
árbol huésped. Hembras de aprovisionamiento se
escucharon recientemente emitiendo un sonido
de aleteo de tono bajo que se caracterizó en el
campo usando un micrófono de contacto. Un
Mecanismos no químicos de comunicación en insectos
solo llamado consistía en múltiples series de
sonidos de diferentes longitudes (9). Este fue el
primer informe de un progenitor que produce
sonido y/o señales de vibración directamente a
su descendencia en eventos progresivos de
aprovisionamiento en un insecto sub social.
Figura: Espectro de potencia del segmento anterior de una llamada de aprovisionamiento (a) y del registro
de cuando la hembra estaba ausente del nido (b, sólo el ruido de fondo)
Este experimento de reproducción indicó
que un número significativamente mayor ninfas
se reunieron en una drupa con la llamada de
aprovisionamiento de la madre que sin la
llamada (9).
Un ejemplo de grabación de audio
(oscilogramas) realizado durante y después del
apareamiento en Troglophilus neglectus.
Secciones agrandadas muestran vibración
abdominal (izquierda) y las señales de vibración
de todo el cuerpo (a la derecha). Antenación
(Ant.) y después de la cópula las fases se
muestran sólo en parte (como se indica por la
línea de extremo abierto), justo después de la
separación del macho y la hembra (10).
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4.2 Ultrasonido
Aunque la depredación que lleva a cabo el
murciélago de los insectos se produce en la
oscuridad de la noche, es evidente que una serie
de taxones de insectos pueden detectar los
ultrasonidos de los murciélagos y tomar una
acción evasiva adecuada. La respuesta
conductual al ultrasonido, es llamada la
respuesta de sobresalto acústico e involucra
contracciones musculares muy rápidas y
coordinadas. Esto conduce a reacciones como
"congelamiento", desviación impredecible en
vuelo o rápido cese de vuelo y caída hacia el
suelo. Hasta la fecha, los insectos pertenecientes
Mecanismos no químicos de comunicación en insectos
a cinco órdenes han demostrado ser capaces de
detectar y responder a los ultrasonidos: crisopas
(Neuroptera), escarabajos (Coleoptera), mantis
religiosa (Mantodea), polillas (Lepidoptera),
langostas, saltamontes y grillos (Orthoptera) (2).
4.3 Vibratoria
Muchos
insectos
pueden
detectar
vibraciones transmitidas a través de un sustrato
en barreras sólido-aire o sólido-agua o a lo largo
de una superficie de agua-aire. La percepción de
las vibraciones del sustrato es particularmente
importante para los insectos que habitan en el
suelo, las especies especialmente nocturnas e
insectos sociales que viven en nidos oscuros (2).
Figura: En una investigación se observó que el comportamiento reproductivo de pentatómidos está
mediada por las señales de comunicación de diferentes modalidades, a continuación se observa un
oscilograma y espectro de frecuencia de un pulso de cantos vibratorios en Edessa meditabunda: (a)
canción macho 1 (MS1); (b) canción rival macho (MR); (c) canción macho 2 (MS2); (d) canción hembra 1
(FS1).
La comunicación vibratoria comienza con la
emisión de la primera canción del macho (MS1).
Esta canción fue producida cuando un macho
estaba solo en la arena, en presencia de una
hembra o como respuesta a una canción
femenina. Durante el cortejo, la MS1 puede
cambiar a MS2 o interrumpirla durante algunos
minutos. En respuesta a las hembras MS2 emite
su primera canción (FS1), y, después de la
emisión de algunos impulsos, la pareja comienza
a intercambiar FS1 y MS2 primero intercaladas y
más tarde con impulsos superpuestos (11).
5. Termorrecepción
Los insectos detectan variación en la
temperatura, como se ve por su comportamiento,
sin embargo, la función y la ubicación de los
receptores es poco conocida. Los más estudiados
detectan la temperatura con sus antenas: la
amputación conduce a una respuesta térmica
diferente de la de los insectos con antenas
intactas. En las hormigas cortadoras de hojas
(especies Atta), hay sensillas termosensibles que
se agrupan en el flagelómero antenal apical y
responden tanto a los cambios de temperatura del
aire como a radiaciones de calor (2).
La temperatura tiene efectos drásticos en las
propiedades básicas de las células nerviosas y
musculares, tales como la tasa de pico, la
velocidad de conducción, la integración
sináptica, etc. (12, 13, 14). Por lo tanto, es un
problema grave para los animales poiquilotermos
mantener sus funciones neuronales y motoras
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que opere a pesar de los cambios rápidos en la
temperatura del ambiente (15). En la parte
efectora, los cambios de temperatura afectan
enormemente las velocidades de contracción de
los músculos y por lo tanto el rendimiento motor
(16, 17). En las vías aferentes, el procesamiento
de las señales sensoriales se ve influenciado por
los cambios de temperatura de una manera
similar (18, 19, 20).
Las diferencias en la temperatura del cuerpo
entre el emisor y el receptor pueden inducir un
desajuste entre los parámetros de las señales y
las propiedades del receptor, evitando de este
modo de reconocimiento de señal. Los
saltamontes, por ejemplo, producen patrones de
sonido específicos de cada especie, moviendo
rítmicamente sus patas traseras a través de sus
alas delanteras. Estos movimientos se hacen más
rápido a temperaturas elevadas, y por lo tanto las
subunidades de la señal se acortan y se repiten a
un ritmo mayor - cambios por un factor de dos y
más de longitud subunidad no son poco comunes
(23).
6. Conclusiones
La comunicación en los insectos se da
debido a la necesidad del organismo por
satisfacer una necesidad biológica ya sea
alimentarse, reproducirse, huir de sus
depredadores, entre otras. Al detectar estímulos
externos, el insecto tiene la capacidad de
reaccionar y preparar una respuesta, la
comunicación puede ser visual, auditiva,
vibratoria entre otras pero aunque cada uno de
los procesos se ha estudiado individualmente,
estos guardan una estrecha relación, debido a
que de acuerdo a la exigencia de cada especie,
serán los tipos de comunicación que realizará
dependiendo de su ambiente, la competencia que
se le presente, duración del ciclo de vida,
alimentación o depredadores. El éxito del insecto
dependerá de su habilidad para detectar estos
estímulos, responder y con esto realizar las
funciones vitales que necesite.
Mecanismos no químicos de comunicación en insectos
2.- Gullan, P.J. y P.S. Cranston. 2010. The
insects: and outlife of entomology. 4ta
Edición. Ed. Wiley-Blackwell. Pp. 92-122.
3.- Gerhardt, H.C. y F. Huber. 2002. Acoustic
communication in insects and anourans:
common problems and diverse solutions.
The Universisty of Chicago Press. ISBN 0226-28832-3.
4.- Couldridge, V. C. K. y M. J. van Staaden.
2006. Female Preferences For Male Calling
Songs In The Bladder Grasshopper
Bullacris
Membracioides.
Behaviour.
Academic Search Complete. 1439-1456.
5.- Snodgrass, R.E. 1935. Principles of Insect
Morphology. McGraw-Hill, New York.
6.- Wilson, M. 1978. The functional organisation
of locust ocelli. Journal of Comparative
Physiology 124, 297–316.
7.- CSIRO.1970. The Insects of Australia.
Melbourne University Press, Carlton.
8.- Rossel, S. 1989. Polarization sensitivity in
compound eyes. In: Facets of Vision.
Springer-Verlag, Berlin. 298–316.
9.- Nomakuchi, S., T. Yanagi, N. Baba, A.
Takahira, M. Hironaka, L. Filippi y R.
Knell. 2012. Provisioning call by mothers of
a subsocial shield bug. Journal Of Zoology,
50-56.
10.- Stritih, N. y A. Čokl, 2012. Mating
Behaviour and Vibratory Signalling in NonHearing Cave Crickets Reflect Primitive
Communication of Ensifera', Plos ONE.
Academic Search Complete. 1-10.
7. Literatura Citada
11.- Silva, C., R. Laumann, J. Cavalcante
Ferreira, M. Blassioli Moraes, M. Borges y
A. Čokl. 2012. Reproductive Biology,
Mating
Behavior,
and
Vibratory
Communication of the Brown-Winged Stink
Bug, Edessa meditabunda (Heteroptera:
Pentatomidae). Psyche: A Journal Of
Entomology, Academic Search Complete. 19.
1.- Triplehorn, C.A. y N.F. Johnson. 2005.
Borror and DeLong’s Introduction to the
study of Insects. 7ma. Edición. Thomson
Brooks/Cole. 93-94.
12.- Burrows, M. 1989. Effect of temperature on
a central synapse between identified motor
neurons in the locust. J Comp Physiol A
165:687–695.
28
Artrópodos y Salud Ene.-Jun., 2016. Vol. 3 No. 1
13.- Hille, B. 1992. Ionic channels of excitable
membranes. Sinauer, Sunderland.
14.- Janssen, R. 1992. Thermal influences on
nervous
system
function.
Neurosci
Biobehav Rev 16:399–413.
15.- Montgomery, J.C. y J.A. Macdonald. 1990.
Effects of temperature on nervous system:
implications for behavioural performance.
Am J Physiol 28:R191-R196 .
16.- Josephson R.K. 1981. Temperature and
mechanical performance of insect muscle.
In: Heinrich B (ed) Insect thermoregulation.
Wiley, New York. 20–44
17.- Full R.J. y A. Tullis. 1990. Capacity for
sustained terrestrial locomotion in an insect:
energetics, thermal dependence, and
kinematics. J Comp Physiol B 160:573–581
18.-
Kodavová, B. 1996. Resolution of
pheromone pulses in receptor cells of
Antheraea
polyphemus
at
different
temperatures. J Comp Physiol A 179:301–
310.
Mecanismos no químicos de comunicación en insectos
19.- Warzecha A.K., W. Horstmann y M.
Egelhaaf. 1999. Temperature dependence of
neuronal performance in the motion
pathway of the blowfly Calliphora
erythrocephala. J Exp Biol 202: 3161–3170.
20.- Tatler B., D.C. O’Carroll y S.B. Laughlin.
2000. Temperature and the temporal
resolving power of fly photoreceptors. J
Comp Physiol A 186:399–407.
21.- Chapman, R.F. 1991. General anatomy and
function. In: The Insects of Australia, 2da
Edición. (CSIRO). Melbourne University
Press, Carlton. 33–67.
22.- Lloyd, J.E. 1966. Studies on the flash
communication system in Photinus fireflies.
University of Michigan Museum of
Zoology, Miscellaneous Publications 130,
1– 95.
23.- Helversen D. von y O. von Helversen. 1997.
Recognition of sex in the acoustic
communication
of
the
grasshopper
Chorthippus
biguttulus
(Orthoptera,
Acrididae). J Comp Physiol A 180: 373–386
29