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Tierra Tropical (2012) 8 (1): 29-37
HONGOS ENDOFÍTICOS COMO PROMOTORES DE CRECIMIENTO
EN MAÍZ (Zea mays) Y ARROZ (Oryza sativa)
M. Núñez y L.E. Pocasangre1
Universidad EARTH
Las Mercedes de Guácimo, Limón, Costa Rica
Recibido 30 noviembre 2011. Aceptado 15 de mayo 2012.
RESUMEN
Los objetivos de la presente investigación fueron determinar los porcentajes de colonización y la
producción de biomasa fresca en plantas de maíz y arroz protegidas con tres aislamientos
endofíticos de Trichoderma atroviride. Semillas de ambos cultivos fueron inoculadas en una
suspensión de esporas de 5x106 ufc/mL por 15 minutos, y se sembraron en macetas de 3 L de
capacidad y se colocaron en un invernadero. Los resultados en maíz detectaron que los tres
aislamientos fueron capaces de colonizar los órganos internos alcanzando colonizaciones
promedio de 47% en raíz, 45% en tallo y 16% en hojas. En arroz la colonización promedio fue
de 40% en raíz, 37% en tallo y 8% en hojas. En la producción de biomasa fresca foliar en maíz,
el mejor tratamiento fue el Endo 3 con un incremento en peso de 24 % con respecto al testigo. En
la producción de biomasa fresca radical el testigo y Endo 1 obtuvieron los mejores resultados.
Estos resultados indican que los aislamientos endofíticos evaluados promueven el crecimiento en
maíz, pero este efecto no fue detectado significativamente en arroz.
Palabras clave: biomasa fresca, colonización, fenología, promoción de crecimiento, tratamiento
de semillas, Trichoderma.
ABSTRACT
The objective of this research was to assess the effect of three endophytic isolates of
Trichoderma atroviride on the colonization and production of biomass in maize and rice. Seeds
of both crops were dipped in a spore suspension of each endophytic isolate with 5 x 106 cfu/mL
for 15 minutes and were sown in pots and placed in a greenhouse. The results in maize indicated
that the three isolates were able to colonize the internal tissue of the plant with an average of
47 % in the roots, 45 % in the stem and 16 % in the leaves. In rice, the colonization percentages
were 40 % for roots, 37 % for the stem and 8 % for the leaves. The foliar fresh matter of the corn
was best with the treatment Endo 3 reaching a weight increment of 24 % as compared to with the
control. The root fresh matter of rice with the control and Endo 1 treatments obtained the highest
values. These results indicated that the entophytic isolates promote the plant growth in maize but
this effect was not significantly detected in rice.
Key words: fresh biomass, colonization, phenology, plant growth promotion, seeds treatment,
Trichoderma.
INTRODUCCIÓN
La producción de granos básicos, como el maíz y el arroz, se ha fundamentado principalmente en
el uso excesivo de fertilizantes y plaguicidas para mantener sus altos rendimientos. Por esto, se
1
Contacto: Luis Pocasangre (lpocasangre@earth.ac.cr)
ISSN: 1659-2751
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deben buscar métodos biológicos que disminuyan el uso de químicos y promuevan una mayor
sanidad y crecimiento, y asimismo compensar la ineficiencia de los agroquímicos en el trópico
húmedo.
Según la FAO (2010), los granos básicos como el maíz, el frijol, el arroz y el sorgo constituyen
la base productiva, económica y alimentaria de las familias campesinas de Centroamérica. El
éxito está en tener una semilla de buena calidad que garantice una buena cosecha. Sin embargo,
no siempre los productores tienen acceso a semillas de buena calidad, lo que se refleja en
pérdidas por plagas y enfermedades en el cultivo o producciones por debajo del promedio
esperado, consecuentemente el fortalecimiento de los sistemas de semillas en estas zonas es
esencial para la seguridad alimentaria y constituyen, además, una plataforma para el desarrollo
de un sector agrario nuevo y moderno que contribuya eficazmente a la economía nacional.
Generalmente el tratamiento químico de las semillas contempla un insecticida, un fungicida, un
adherente (Twin) y un colorante. Indudablemente el efecto dañino del tratamiento químico a
algunas semillas dependerá de la dosis de aplicación del producto y algunos otros factores
(Flores, 2004). Según White (2004), en el maíz las semillas son tratadas rutinariamente con estos
productos para el control de las marchiteces de las plántulas y enfermedades de mildiu.
Consecuentemente es importante buscar métodos alternativos a los plaguicidas para el
tratamiento de las semillas, como los son los hongos endofíticos.
Durante los últimos años los problemas en la producción del cultivo de maíz por los cambios en
el clima han crecido y seguirán creciendo. Un problema que presenta el cultivo en suelos ácidos
es que disminuye el crecimiento de la raíz, por lo que se reduce también la capacidad de absorber
nutrientes y agua del suelo por parte de la planta (León y Rodríguez, 2010). Según la FAO
(2011), en Argentina, las proyecciones indican una caída de producción del 8 % en 2011, debido
a la falta de lluvia y a las altas temperaturas. En Guatemala (el principal productor de maíz en
Centroamérica) y México, se espera una reducción en la cosecha de maíz del 3.8 % y 4.8 %
respectivamente, debido a fenómenos climáticos adversos. Por lo que se busca la protección por
medio de métodos biológicos de los tejidos de las plantas.
Para el caso del cultivo del arroz, según el MAG et al. (2004), el área sembrada en Costa Rica es
de 63 300 ha, con un número de productores de 970 y 18 plantas industriales para enero del
2011. Según CONARROZ (2011), para el año 2010 el 37.1 % de las plantaciones estuvieron
sembradas con la variedad comercial Palmar 18, seguido de PUITA INTA con el 18.8 % del total
y Costa Rica 5272 correspondiente al 9.7 %. Estas variedades han sido seleccionadas por su alto
rendimiento y su tolerancia a la Pyricularia, causada por el hongo Pyricularia oryzae, siendo ésta
por lo general la enfermedad más destructiva, y se ha encontrado prácticamente en todos los
países productores de arroz del mundo. La planta puede ser infectada sin importar su estado de
desarrollo, atacando sus hojas, nudos del tallo o cuello de la panoja (Chaudhary et al., 2003).
Para el desarrollo de esta investigación se hizo uso de los hongos endofíticos, los cuales
colonizan los tejidos de las raíces inter e intracelularmente (Schulz y Boyle, 2006). Según Sieber
y Grünig (2006), a diferencia de las micorrizas, los endófitos están regularmente presentes en las
raíces y su diversidad de especies se ve afectada por diversos factores climáticos, físicos,
biológicos y químicos. La interacción de hospedante y endófito depende de la disposición del
huésped y el hongo o bacteria y las condiciones ambientales, puede ser neutral, mutualista o
antagonista y puede cambiar con el tiempo. Estos colonizan los tejidos internos de la planta, sin
causar ningún proceso patogénico (Rosales et al., 2008). Para Vinale et al. (2008), la interacción
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entre el hongo y la planta se convierte en una relación simbiótica en lugar de una relación
parasitaria, mediante el cual el hongo ocupa un nicho nutricional y la planta está protegida contra
la enfermedad. La mayoría obedece su éxito a su alta capacidad de reproducción, habilidad para
sobrevivir bajo condiciones desfavorables, promoción de crecimiento e inducción de los
mecanismos de defensa en las plantas (Duley, 2009).
Para Craig et al. (2008), colonizan en forma competitiva las raíces, bloqueando sitios de
infección de patógenos, también solubilizan micronutrientes e incrementan la absorción de estos.
El realce biológico da a estos microorganismos una ventaja competitiva y les permite tener un
buen comienzo; esto porque bajo condiciones normales de campo estos endófitos no son
efectivos debido a que sus densidades son bajas y deben competir con otros microorganismos por
alimento y espacio (Sikora y Pocasangre, 2004). Las cepas de Trichoderma, antes de promover
el crecimiento y proteger a la planta de infecciones, deben colonizar las raíces y tener la
capacidad de adherirse a estas, penetrar y resistir a los metabolitos tóxicos producidos por las
plantas como respuesta a la invasión de un organismo externo, sea patógeno o no (Benítez et al.,
2004).
Según Zum Felde et al. (2003), se logró mejorar el material de siembra en banano, inoculando
las plántulas con conidias de hongos endofíticos de Fusarium oxysporum y Trichoderma
atroviride antes de la siembra. Las plantas protegidas con hongos endofíticos han presentado un
incremento en la longitud, área, volumen y peso del sistema radical en comparación con plantas
no protegidas. Asimismo, el peso foliar y vigor general de las plantas han sido superiores que en
plantas no protegidas. Probablemente este fenómeno de promoción de crecimiento y vigor de la
planta esté relacionado con la mayor superficie de exploración y absorción de nutrientes del
sistema radical de la planta (Pocasangre et al., 2004; Pocasangre et al., 2006). Para Pocasangre
(2002), el mejoramiento en la sanidad de la planta o la promoción de crecimiento puede ser
debido al fenómeno de inducción de resistencia.
La presente investigación tiene como propósito la utilización de hongos endofíticos para evaluar
el potencial del mejoramiento biológico de maíz y arroz. En la actualidad no se encuentra mucha
información de cómo los hongos endofíticos pueden promover el crecimiento de la planta en
granos básicos, y los resultados de esta investigación serán pioneros en la temática en cuestión.
MATERIALES Y MÉTODOS
La investigación se realizó en la Finca Integrada Orgánica (FIO), de la Universidad EARTH.
Esta universidad se localiza en una zona de bosque tropical húmedo en Guácimo, Limón, Costa
Rica, a una altitud de 59 msnm y entre las coordenadas 10°11'8.93" N 83°36'39.82" O. La
temperatura promedio anual oscila entre los 20 °C y los 32 °C, con una humedad relativa del
88 % y una precipitación promedio anual de 3381 mm (Universidad EARTH, 2010).
Semillas de maíz amarillo, hibrido H8, y arroz, variedad Palmar 18, fueron inoculadas con
hongos endofíticos, mediante la inmersión de estas en la suspensión de esporas preparada a una
concentración de 5 x106 ufc/mL por 15 minutos. Para las inoculaciones se usaron tres cepas de
Trichoderma obtenidas de la colección de hongos endofíticos del Centro Agronómico de
Investigación y Enseñanza (CATIE). Los aislamientos endofíticos evaluados fueron: Endo 1,
Endo 2 y Endo 3. Todos pertenecientes a Trichoderma atroviride que fueron aislados de
plantaciones comerciales de plátano y banano.
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Para las pruebas de la colonización de los hongos endofíticos, se utilizaron macetas con
capacidad de 3 L, con una mezcla de suelo y granza de arroz a una proporción de 70 % y 30 %,
respectivamente. Esta mezcla fue esterilizada a calor seco en una estufa artesanal. En ambos
cultivos se evaluaron los tres hongos endofíticos, comparados con un testigo.
Se sembraron tres semillas de maíz en la parte central de la maceta y se realizaron cinco
repeticiones para cada cepa. Una semana después de la siembra se seleccionaron las dos mejores
plantas por cada maceta y la sobrante se eliminó. A las dos semanas de la siembra, seis plántulas
de maíz por cada tratamiento fueron seleccionadas para determinar el porcentaje de colonización
del hongo en los diferentes tejidos internos de la planta. En una cámara de flujo laminar, en
condiciones de asepsia, se cortaron 20 segmentos de 1 cm, de cada órgano de la planta por
separado, eliminando los bordes que estuvieron en contacto con el aire fuera de la cámara. Luego
se inició el proceso de desinfección superficial, el primero con hipoclorito de sodio a una
concentración de 1.5 % sumergiendo los segmentos de raíz, tallo y hojas por tres minutos,
seguido por tres lavados con agua esterilizada por tres minutos cada uno.
Una vez finalizado el proceso de desinfección superficial, los segmentos se colocaron sobre una
toalla de papel estéril para eliminar el exceso de humedad. A los tres minutos, con una pinza se
inocularon los segmentos dentro de un plato Petri con medio PDA al 10 %, cinco segmentos por
plato distribuidos en las orillas, estos se presionaron un poco para su fijación. El porcentaje de
colonización se obtuvo mediante la relación entre número de segmentos de tejido colonizado y el
total de segmentos inoculados multiplicado por 100.
Las semillas de arroz fueron inoculadas con hongos endofíticos, siguiendo el mismo protocolo
descrito para maíz. Transcurrido el proceso de inoculación, se sembraron 15 semillas de arroz
por maceta de 3 L de capacidad con el sustrato preparado. Se realizaron cinco repeticiones por
tratamiento. Dos semanas después de la siembra se seleccionaron las cinco mejores plantas por
cada maceta y las sobrantes se eliminaron. Después de tres semanas de la siembra, se
seleccionaron 15 plántulas de arroz por cada tratamiento para determinar el porcentaje de
colonización del hongo en los diferentes tejidos de la planta. El proceso de reaislamiento del
hongo se realizó siguiendo el mismo protocolo descrito para maíz.
Para las pruebas de la promoción de crecimiento de las plantas, se sembró un experimento,
donde las semillas de maíz y arroz fueron inoculadas con los hongos endofíticos. Se utilizó un
diseño en bloques completamente al azar, con cuatro tratamientos, tres cepas de hongo
Trichoderma atroviride, Endo 1, Endo 2 y Endo 3, y un testigo absoluto. Cada tratamiento contó
con 10 repeticiones. Las semillas se inocularon por un periodo de 15 minutos a una
concentración de 5 x 106 ufc/mL y el testigo consistió en la inmersión de las semillas en agua
para simular el efecto físico de la inmersión en la suspensión de esporas de los tratamientos
endofíticos. Luego las semillas fueron sembradas en macetas de 3 L de capacidad con el sustrato
estéril de suelo y con granza de arroz, a una relación de 70 % y 30 %, respectivamente. Las
plantas fueron colocadas en un invernadero por un periodo experimental de 11 semanas.
Se sembraron tres semillas de maíz por maceta. A las dos semanas se dejaron dos plantas de
maíz por maceta. Para el arroz, 15 semillas fueron sembradas por maceta y tres semanas después
se dejaron cinco plantas de arroz por maceta. Finalizadas las 11 semanas del experimento, se
determinaron la materia fresca del cultivo. Se extrajeron las plantas de las macetas para lavarles
sus raíces. Una vez separado el suelo del sistema radical, las plantas se colocaron sobre papel
toalla por un periodo de 15 minutos aproximadamente para eliminar la humedad de estas.
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Transcurrido este periodo las raíces se separaron del resto de la planta y se determinaron el peso
foliar y el peso radical.
Se sometieron los datos obtenidos a un análisis de la varianza individual para cada variable en
estudio, utilizando el programa estadístico de INFOSTAT (Di Rienzo et al., 2011). Cuando el
análisis de varianza detectó diferencias significativas entre los tratamientos, se realizaron análisis
de medias de comparaciones múltiples para cada variable evaluada, usando la prueba de LSD de
Fisher, adoptando un nivel de significancia de p≤0,05.
RESULTADOS
Con excepción del hongo Endo 1, se obtuvo un gradiente de colonización mayor en las raíces
que en el tallo y las hojas. Asimismo, el Endo 3 mostró los menores porcentajes de colonización
en los tres órganos evaluados (Figura 1). Además, se determinó que independientemente del
hongo inoculado, la hoja fue el órgano menos colonizado por todos los tres hongos evaluados. El
Endo 1 presentó mayor porcentaje de colonización en tallo alcanzando un 92 % de colonización.
Por otro lado, el tratamiento Endo 2 fue el que mejor colonizó el sistema radical alcanzando un
64 %. Para las hojas, la colonización con mejor porcentaje, con un 28 %, fue para el tratamiento
Endo 2. En el caso del testigo absoluto no se presentaron porcentajes de colonización en ninguno
de los tejidos (Figura 1).
100
Maíz
Arroz
Colonización (%)
80
Raíz
Tallo
Hojas
60
40
20
0
Endo 1
Endo 2
Endo 3
Testigo
Endo 1
Endo 2
Endo 3
Testigo
Tratamientos
Figura 1. Porcentajes de colonización de los hongos endofíticos en diferentes órganos de la
planta de maíz (izquierda) y arroz (derecha).
Los resultados obtenidos de los asilamientos realizados a los diferentes tejidos de las plantas de
arroz mostraron que el mayor porcentaje de colonización de la raíz se obtuvo con el tratamiento
Endo 2, con un 92 %. En el tallo, el tratamiento Endo 1 presentó el mayor porcentaje con un
72 % de colonización. Para las hojas la colonización con mejor porcentaje, con un 12 %, fueron
para los tratamientos Endo 2 y Endo 3. En el caso del testigo absoluto no se presentaron
porcentajes de colonización en ninguno de los tejidos (Figura 1).
Para la producción de biomasa foliar evaluada después de 11 semanas de sembrado el cultivo de
maíz, al tratamiento Endo 3 le correspondieron los mejores resultados de materia fresa, seguido
por el Endo 2 (Figura 2). El TA y Endo 1 obtuvieron los menores resultados en cuanto a peso
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fresco. El tratamiento Endo 3 presentó diferencias estadísticamente significativas con respecto al
resto de tratamientos en estudio. La producción de biomasa en la parte radical raíces de la planta
de maíz fue mayor en los tratamientos Endo 3 y Endo 2, seguidos por el Endo 1 y la menor
cantidad de biomasa en la raíz correspondió para el testigo. A pesar de los resultados, no se
presentaron diferencias estadísticamente significativas (Figura 2).
100
Raíces
Biomasa fresca (g)
Foliar
bc
80
c
ab
a
60
a
40
a
a
a
20
0
Endo 1
Endo 2
Endo 3
Testigo
Endo 1
Endo 2
Endo 3
Testigo
Tratamientos
Figura 2. Efecto de hongos endofíticos sobre la producción de biomasa fresca de la planta de
maíz después de 11 semanas de crecimiento.
Para la producción de biomasa fresca foliar de la planta de arroz no se presentaron diferencias
estadísticas entre los tratamientos evaluados en la presente investigación (Figura 3). La
producción de materia fresca en las raíces presentó diferencias estadísticas a favor de los
tratamientos testigo y Endo 1 con los menores resultados, el Endo 2 y el Endo 3 (Figura 3).
100
Raíces
Biomasa fresca (g)
Foliar
80
a
a
a
a
60
b
b
a
40
a
20
0
Endo 1
Endo 2
Endo 3
Testigo
Endo 1
Endo 2
Endo 3
Testigo
Tratamientos
Figura 3. Efecto de hongos endofíticos sobre la producción de biomasa fresca de la planta de
arroz después de 11 semanas de crecimiento.
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DISCUSIÓN
En maíz, la colonización se presentó en todos los órganos de la planta, presentándose un
gradiente de colonización, siendo mayor en la raíz con un promedio de 47 %,
independientemente del hongo utilizado, tallo y hojas, respectivamente. Resultados similares
fueron documentados por Barrios (2006) quien encontró que en vitroplantas de banano
inoculadas con hongos endofíticos, el mayor porcentaje de colonización por parte de los hongos
es en la raíz, seguido por el cormo, pseudotallo y hojas. Asimismo, pruebas para determinar el
patrón de colonización de hongos y bacterias endofíticas combinadas en vitroplantas de banano,
se encontró que los mayores porcentajes de colonización fueron con el tratamiento Trichoderma
atroviride/Bacillus con porcentaje de colonización del hongo de 90 % en raíz, 85 % en cormo y
45 % en pseudotallo (Chaves, 2007). En arroz no se encontró una colonización vertical, ya que
para el Endo 1 y Endo 3 no hubo colonización en hojas ni tallo, respectivamente. Por esto, la raíz
es el tejido con mayor porcentaje de colonización con un promedio de 40 % para los tres hongos.
En producción de biomasa fresca foliar de la planta de maíz, el Endo 3 obtuvo una diferencia
estadísticamente significativa con respecto al testigo. Resultados similares han sido
documentados por Pocasangre (2002), quien encontró que plantas protegidas con cepas de
Trichoderma atroviride presentaban pesos superiores de 78 % en raíces y 41 % de peso foliar,
que las vitroplantas no protegidas de banano del cultivar Gran Enano (AAA). También, Meneses
(2003) encontró incrementos significativos en peso de las raíces y peso foliar de plantas de
banano inoculadas con hongos endofíticos, en comparación con el testigo absoluto. Para el
cultivo de arroz la producción de biomasa fresca de las raíces se encontraron pesos superiores en
el testigo y el Endo 1 comparados a los otros tratamientos. Para la biomasa foliar no se
presentaron diferencias estadísticamente significativas.
CONCLUSIONES
Con base en los resultados de la presente investigación, se puede afirmar que los hongos
endofíticos evaluados tienen un efecto de promoción más acentuado en maíz, pero en el caso del
arroz no tuvo ningún efecto benéfico en el crecimiento vegetativo y producción de biomasa
fresca. Esto puede ser explicado debido a que la inoculación de las semillas de maíz es más fácil
que las del arroz, ya que este último tiene una barrera física en la cáscara de la semilla y luego en
la membrana protectora del grano. Por otra parte, la germinación del maíz es más rápida que la
del arroz y esto puede influir en la colonización del hongo en la plántula al momento de la
germinación. Con la finalidad de comprobar esta teoría, más investigaciones son necesarias para
dilucidar el patrón de colonización y la potencial promoción de crecimiento de los hongos
endofíticos en el cultivo de arroz.
AGRADECIMIENTOS
Este estudio se pudo realizar gracias al financiamiento brindado por la Administración
Académica y la Unidad de Investigación de la Universidad EARTH, Guácimo, Costa Rica.
LITERATURA CITADA
Barrios, M. 2006. Estudio de hongos endofíticos como inductores de resistencia para el control
de sigatoka negra (Mycosphaerella fijiensis Morelet) en plátano [Tesis de posgrado Magister
Scientiae en Agricultura Ecológica]. Turrialba (CR) : CATIE. 56 p.
36
Núñez y Pocasangre / Tierra Tropical (2012) 8 (1): 29-37
Benítez, T.; Rincón, A. y Codón, A. 2004. Biocontrol mechanisms of Trichoderma strains.
International Microbiology, vol. 7, no. 4, p. 249-260.
Chaudhary, R.; Nanda, J. y Tran, D. 2003. Guía para identificar las limitaciones de campo en la
producción de arroz. Roma (IT) : FAO. 79 p. ISBN 92-5-304684-8.
Chaves, N. 2007. Utilización de bacterias y hongos endofíticos para el control biológico del
nematodo barrenador Radopholus similis (Cobb) Thorn. [Tesis de posgrado Magister
Scientiae en Agricultura Ecológica]. Turrialba (CR) : CATIE. 85 p.
CONARROZ (Corporación Arrocera Nacional, CR). 2011. Informe Estadístico Periodo
2009/2010 [en línea]. San José (CR) : Unidad de Inteligencia de Mercados [consultado 30
septiembre
2011].
Disponible
en
el
World
Wide
Web:
<http://www.conarroz.com/UserFiles/File/INFORME_ANUAL_ESTADISTICO_2009_2010
.pdf>.
Craig, E.; Tornatore, A.; De Falco, P.; Penon, E.; Barañao, J.; Cucciufo, E.; Zárate, E.; Sobero y
Rojo, M.; Rodríguez, P. y Boyero, G. 2008. Efecto de Trichoderma harzianum sobre el
crecimiento de dos especies de Eucalyptus en vivero. In Memorias del 23ª Jornadas
Forestales de Entre Ríos, Concordia Argentina, 30-31 octubre 2008. Buenos Aires (AR) :
Universidad Nacional de Luján. 4 p.
Di Rienzo, JA.; Casanoves, F.; Balzarini, MG.; González, L.; Tablada, M. y Robledo, CW. 2011.
InfoStat: software estadístico [programa de cómputo]. Versión 2010. Córdoba (AR) :
Universidad Nacional de Córdoba, Grupo InfoStat. Disponible para descarga en el World
Wide Web: <http://www.infostat.com.ar/>.
Duley, J. 2009. Estudio de poblaciones de fitonemátodos, nematodos de vida libre, hongos
endofíticos y su relación con propiedades físicas y químicas del suelo en el cultivo del
plátano en Rivas – Nicaragua [Tesis de posgrado Magister Scientiae en Agricultura
Ecológica]. Turrialba (CR) : CATIE. 93 p.
FAO (Organización de las Naciones Unidas para la Agricultura y la Alimentación, CL). 2010.
Apoyo a la agricultura familiar: FAO potencia producción de semillas de calidad en
Centroamérica y en las zonas alto andinas de Perú, Bolivia y Ecuador [en línea]. Santiago
(CL) : Oficina Regional para América Latina y el Caribe [consultado 2 marzo 2011].
Disponible en el World Wide Web: <http://www.rlc.fao.org/es/prensa/coms/2010/75.pdf>.
FAO (Organización de las Naciones Unidas para la Agricultura y la Alimentación, CL). 2011.
Precios de los alimentos: Preocupa aumento del precio del maíz blanco en Centroamérica y
México [en línea]. Santiago (CL) : Oficina Regional para América Latina y el Caribe
[consultado
1
agosto
2011].
Disponible
en
el
World
Wide
Web:
<http://www.rlc.fao.org/es/prensa/coms/2011/81.pdf>.
Flores, A. 2004. Introducción a la tecnología de las semillas. 1ª ed. Texcoco (MX) : Universidad
Autónoma Chapingo. 160 p. ISBN 968-884-772-0.
León, C. y Rodríguez, L. 2010. El Cultivo del maíz: temas selectos. 1ª ed. México D.F: Mundi
Prensa. 227 p. ISBN 978-607-7699-07-1.
MAG (Ministerio de Agricultura y Ganadería, CR); MEIC (Ministerio de Economía, Industria y
Comercio, CR) y COMEX (Ministerio de Comercio Exterior, CR). 2004. Política arrocera
Núñez y Pocasangre / Tierra Tropical (2012) 8 (1): 29-37
37
del gobierno de costa rica: Fortalecer la competitividad de pequeños y medianos arroceros.
San José (CR). 12 p.
Meneses, A. 2003. Utilización de hongos endofíticos provenientes de de banano orgánico para
el control biológico del nemátodo barrenador Radopholus similis Cobb, Thorne [Tesis de
posgrado Magister Scientiae en Agricultura Ecológica]. Turrialba (CR) : CATIE. 73 p.
Pocasangre, L. 2002. Mejoramiento biológico de vitroplantas de banano mediante la utilización
de hongos endofíticos para el control del nematodo barrenador (Radopholus similis). In
Riveros, A.; Pocasangre, L. y Rosales, F. (eds.). Inducción de resistencia y uso de
tecnologías limpias para el manejo de plagas en plantas: memorias del taller internacional
de CATIE, Turrialba, Costa Rica, 27-30 de agosto de 2002. Turrialba (CR) : CATIE;
Montpellier (FR) : INIBAP. p. 33-39.
Pocasangre, L.; Zum Felde, A.; Meneses, A.; Cañizares, C.; Riveros, A.; Rosales, F. y Sikora, R.
2004. Manejo alternativo de fitonemátodos en banano y plátano. In Memorias del 16ª
Reunión Internacional ACORBAT 2004. Oaxaca (MX) : ACORBAT. p 106-112.
Pocasangre, L.; Menjivar, R.; Zum Felde, A.; Riveros, A.; Rosales, F. y Sikora, R. 2006. Hongos
endofíticos como agentes biológicos de control de fitonemátodos en banano. In 17ª Reunião
Internacional da Associação para a Cooperação nas Pesquisas sobre Banana no Caribe e
na América Tropical: Joinville, Brasil, 15-20 de octubre de 2006. Santa Catarina (BR) :
ACORBAT. p 249-254.
Rosales, F.; Pocasangre, L.; Trejos, J.; Serrano, E. y Peña, W. 2008. Guía de diagnóstico de la
calidad y salud de suelos. Editado por F. Rosales. Montpellier (FR) : Bioversity
International. 23 p. ISBN 978-2-910810-81-X.
Schulz, B. y Boyle, C. 2006. What are Endophytes. In Schulz, B.; Boyle, C. y Sieber, T. (eds.).
Microbial Root Endophytes. vol. 9. Berlin (DE) : Springer. p. 1-13. ISBN 13 978-3-54033525-2.
Sieber, T. y Grünig, C. 2006. Biodiversity of Fungal Root-Endophyte Communities and
Populations, in Particular of the Dark Septate Endophyte Phialocephala fortinii s.l. In
Schulz, B.; Boyle, C. y Sieber, T. (eds.). Microbial Root Endophytes. vol. 9. Berlin (DE) :
Springer. p. 107-132. ISBN 13 978-3-540-33525-2.
Sikora, R. y Pocasangre, L. 2004. New technologies to increase root health and crop production.
InfoMusa, vol. 9, no. 2, p 25-29.
Universidad EARTH. 2010. Base de datos climáticos [documento en Excel]. Guácimo (CR).
Actualizado mensualmente.
Vinale, F.; Sivasithamparam, K.; Ghisalberti, E.; Marra, R.; Woo, S. y Lorito, M. 2008.
Trichoderma- plant- pathogen interactions. Soil Biology y Biochemistry, vol. 40, no. 1, p. 110.
White, D. 2004. Plagas y enfermedades del maíz. 3a ed. Madrid (ES) : Mundi-Prensa. 86 p.
ISBN 84-8476-162-2.
38
Núñez y Pocasangre / Tierra Tropical (2012) 8 (1): 29-37
Zum Felde, A.; Pocasangre, L. y Sikora, R. 2003. The potential use of microbial communities
inside suppressive banana plants for banana root protection. In Turner, D y Rosales, F.
Banana Root System: towards a better understanding for its productive management, San
José, 2003. Montpellier (FR) : INIBAP; San José (CR) : MUSALAC; CORBANA. p. 169177.