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PLAGAS Y ENFERMEDADES
DEL PIÑÓN
(Jatropha curcas L.)
EN EN EL TRÓPICO MEXICANO
JAIME GÓMEZ-RUIZ, GUILLERMO LÓPEZ- GUILLÉN, ELIZABETH
HERRERA-PARRA, MARIAN GUADALUPE HERNÁNDEZ-ARENAS,
MISAEL MARTÍNEZ-BOLAÑOS, JUAN F. BARRERA
El Colegio de la
Frontera Sur
El Colegio de la Frontera Sur y el
Campo Experimental Rosario Izapa
Tapachula, Chiapas, Septiembre de 2015
Folleto técnico Núm. 14
ISBN: 978-607-8429-18-9
PLAGAS Y ENFERMEDADES
DEL PIÑÓN
(Jatropha curcas L.)
EN EL TRÓPICO MEXICANO
Jaime Gómez-Ruiz 1
Guillermo López-Guillén 2
Elizabeth Herrera-Parra 3
Marian G. Hernández-Arenas 4
Misael Martínez-Bolaños 2
Juan F. Barrera 1
Investigadores de El Colegio de la Frontera Sur.
Investigadores del Campo Experimental Rosario Izapa. INIFAP.
3
Investigadora del Campo Experimental Mocochá, INIFAP.
4
Investigadora del Campo Experimental Zacatepec, INIFAP.
1
2
El Colegio de la Frontera Sur
Carretera Antiguo Aeropuerto, Km. 2.5
C. P. 30700 Tapachula, Chiapas, México
Tel: (962) 62 89 800
http://www.ecosur.mx
ISBN: 978-607-8429-18-9
Folleto Técnico Núm. 14
Septiembre de 2015.
Cita correcta de esta publicación es:
Gómez-Ruiz J., López-Guillén G., Herrera-Parra E., Hernández-Arenas M.,
Martínez-Bolaños M., Barrera J.F. 2015. Plagas y enfermedades del piñón
(Jatropha curcas L.) en el trópico mexicano. ECOSUR – INIFAP. Folleto Técnico
Núm. 14. Tapachula, Chiapas, México. 48 p.
Primera Edición 2015. Impreso en México.
1
Esta publicación tiene el objetivo de difundir información sobre plagas y
enfermedades del piñón Jatropha curcas L., una planta multipropósitos cuyas
semillas constituyen una fuente de aceite para la producción de biodiesel.
La información fue generada por investigadores de El Colegio de la Frontera
Sur (ECOSUR) y el Instituto Nacional de Investigaciones Agrícolas y Pecuarias
(INIFAP), a través del proyecto “Plagas y enfermedades potenciales del
piñón e higuerilla que afectan la producción de biocombustibles en el trópico
mexicano”, financiado por la Secretaría de Agricultura, Ganadería, Desarrollo
Rural, Pesca y Alimentación (SAGARPA), bajo la coordinación del Dr. Guillermo
López-Guillén.
Se proporciona información sobre los principales grupos de insectos asociados
al piñón; la fluctuación poblacional y diversos aspectos del ciclo biológico
de algunas de las principales plagas; también se incluyen las principales
enfermedades presentes en esta planta en el sureste de México.
Esta publicación constituye una fuente de información que permitirá a
productores, técnicos e investigadores conocer los principales problemas
fitosanitarios del cultivo del piñón.
Los autores
2
CONTENIDO
Página
1.
Introducción general
2.
Insectos asociados a J. curcas
7
3.
Estudios sobre algunas plagas de J. curcas
10
3.1
Beauveria bassiana contra Pachycoris torridus
10
3.2
Biología de Ectomyelois muriscis
14
3.3
Fluctuación poblacional de Pachycoris spp.
17
3.4
Fluctuación poblacional de Tetranychus sp.
22
4.
Enfermedades fungosas de J. curcas
24
5.
Conclusiones generales
38
6.
Agradecimientos
38
7.
Literatura citada
39
8.
Anexos
44
6
INDICE DE FIGURAS
Figura
Pag.
1
Curvas de sobrevivencia (Kaplan-Meier) de adultos de P. torridus
tratadas con B. bassiana por la técnica de aspersión, 24 h después
de colocarlos en las jaulas y 16 días de observación bajo condiciones
de laboratorio a 27 ± 2 °C, 80 ± 5% de H. R. y 12:12 h L: O
13
2
Diferentes fases del desarrollo de E. muriscis en J. curcas. a)
Frutos verdes perforados por larvas; los agujeros corresponden a
perforaciones de salida de las larvas; b) Larva en el interior de una
semilla; c); Larva en interior del tallo, en medula central (la flecha
muestra orificio de entrada); y d) Adulto (Modificado de Gómez Ruiz
et al., 2015)
15
3
Distribución de los sitios con frutos de J. curcas perforados por E.
muriscis en el estado de Chiapas, México (Gómez Ruiz et al., 2015)
16
4
Chinches del género Pachycoris (Hemiptera: Scutelleridae); a) P.
klugii; y b) P. torridus
18
5
Picos poblacionales de P. torridus y P. klugii en plantación de piñón
ubicada en la localidad 1 del Campo Experimental Rosario Izapa
19
6
Picos poblacionales de P. torridus y P. klugii en plantación de piñón
ubicada en la localidad 2 del Campo Experimental Rosario Izapa
19
7
Picos poblacionales de ninfas I a V de P. torridus y P. klugii en plantación
de piñón ubicada en la localidad 1 del Campo Experimental Rosario
Izapa
20
8
Picos poblacionales de ninfas I a V de P. torridus y P. klugii en plantación
de piñón ubicada en la localidad 2 del Campo Experimental Rosario
Izapa
21
3
9
Masas de huevos de P. torridus en plantación de piñón ubicada en la
localidad 1 y 2 del Campo Experimental Rosario Izapa
21
10
Ácaro del género Tetranychus en hoja de J. curcas
22
11
Fluctuación poblacional de Tetranychus sp. en tres estratos (alturas)
de plantas de piñón en el Campo Experimental Rosario Izapa
23
12
Marchitez de plantas de J. curcas por Fusarium equiseti (Moniliales:
Tuberculareaceae). a) Plantas con síntomas de marchitez; b) Parte
del sistema radical necrosado; c) Conidios de Fusarium sp., agente
causal de la marchitez de plantas y c) Aspectos generales de la
prueba de patogenicidad
27
13
Mancha papelosa en hojas de J. curcas por Pestalotiopsis sp.
(Melanconiales: Melaconiaceae). a) y b) Aspectos generales de
mancha papelosa; c) Conidios de Pestalotiopsis sp.
28
14
Muerte del tallo de plantas de J. curcas inducido por Lasiodiplodia
sp.: (Botryosphaerales: Botryosphaeriaceae). a) Daños en tallos
inducidas por Lasiodiplodia sp.; b) Picnidio y c) Conidios inmaduros
de Lasiodiplodia sp.
29
15
Prueba de patogenicidad de Lasiodiplodia sp.: (Botryosphaerales:
Botryosphaeriaceae) en plantas de J. curcas. a, b y c) Aspectos
generales de prueba de patogenicidad en planta con Lasiodiplodia
sp.; d) Cepa y e) Conidios inmaduros de Lasiodiplodia cultivada en
medio PDA
30
16
Muerte del tallo de plantas de J. curcas en vivero por Phomopsis
sp.: (Sphaeropsidales: Sphaeropsidaceae. a) Pudrición en la corona
del tallo; b) Pudrición en el ápice de la plántula; d) Estructuras de
resistencia formadas en los tallos y c) Picnidio con esporas, en
plantas en vivero
31
17
Pudrición de semillas de J. curcas por Rhizopus sp. (Mucorales:
Mucoraceae). a) Micelio de Rhizopus sp. en semilla germinada; b)
Cepa de Rhizopus sp. y c) Esporangio
32
18
Cancro en ramas de J. curcas asociados a Phoma sp. (Pleosporales:
Didymellaceae)
32
19
Muerte descendente de ramas de J. curcas por Fusarium equiseti
(Moniliales: Tuberculareaceae). a) Muerte descendente de ramas; b)
Acortamiento de entrenudos de ramas y c) Conidios de Fusarium sp.
agente causal de la enfermedad
33
20
Antracnosis por Colletotrichum gloeosporioides (Glomereales:
Glomerellaceae) en J. curcas. a) Síntoma en hojas; b) Síntoma en
frutos; c) Acérvulos con presencia de setas; y d) Colonia en medio
de PDA
34
21
Cancro en tallos de J. curcas asociado a la presencia de Chaetomium
cupreum (Sordariales: Chaetomiaceae)
34
22
Daños por Colletotrichum spp. (Glomereales: Glomerellaceae) en J.
curcas. a) En peciolos por C, truncatum y b) en tallos por C. siamense
35
23
Daños por Colletotrichum spp. (Glomereales: Glomerellaceae) en
pedúnculo floral de J. curcas
35
4
24
Síntomas y signos de roya Phakopsora arthuriana Buriticá & J.F.
Hennen (= P. jatrophicola) (Pucciniales: Phakopsoraceae) en J.
curcas. a) Síntoma inicial; b) Síntoma avanzado; c) Pústula en zona
abaxial de lámina foliar; d) Uredios con urediniosporas; e) Paráfisis
uredinales; f) Telio con teliosporas
36
25
Tizón foliar por Alternaria alternata (Moniliales: Dematiaceae)
en J. curcas. a) Síntomas de manchas en el haz y envés de hojas;
b) Conidios de Alternaria sp. y c) Aislamiento de Alternaria sp. en
medio de cultivo PDA
37
ÍNDICE DE TABLAS
Tabla
Pág.
1
Número de morfoespecies de insectos asociados a J. curcas
en el trópico mexicano, clasificados de acuerdo al Estado de la
República Mexicana donde fueron colectados
8
2
Número de morfoespecies, familias y órdenes de insectos
asociados a J. curcas en el trópico mexicano
9
3
Procedencia de los aislados de B. bassiana usados en la
investigación
11
4
Géneros y especies de hongos fitopatógenos asociados a J.
curcas en el trópico mexicano
26
ANEXOS
Pág.
Tabla
1A
Número de morfoespecies de insectos asociados a J. curcas en el
trópico mexicano, clasificados de acuerdo al Estado de la República
donde fueron colectados y clasificados por Orden y Familia
5
44
1. INTRODUCCIÓN GENERAL
El piñón, Jatropha curcas L., es un arbusto o árbol pequeño tropical considerado
nativo de Centroamérica y México (Heller, 1996; Pecina-Quintero et al., 2011).
Entre sus diversos usos, el piñón sobresale por sus propiedades medicinales
y biocidas, así como por su uso en conservación de suelos, como cerca viva
para deslindar potreros, y en años recientes destaca por su potencial para
la producción de biodiesel a partir de sus semillas (Heller, 1996; Openshaw,
2000; Achten et al., 2008; Kumar y Sharma, 2008; Yang et al., 2012).
Se especula que los marinos portugueses introdujeron a J. curcas del Caribe,
vía las Islas de Cabo Verde y Guinea Portuguesa (ahora Guinea-Bisáu) a
África y Asia por sus propiedades medicinales (Heller, 1996). Actualmente
esta planta crece en terrenos silvestres o semi-cultivados de México, Centro
y Sudamérica, África, India y en el sureste de Asia (Kumar y Sharma, 2008).
El piñón es una planta monoica, caducifolia, tolerante a la sequía de la familia
Euphorbiaceae. Su tallo es suculento, las hojas ovales o anchas y tiene una o
dos inflorescencias secundarias que se desarrollan en los ápices de las ramas
cuando inicia la temporada de lluvias (Foidl et al., 1996). La semilla contiene
entre 40 y 60% de aceite y de 20 a 30% de proteína. En la mayoría de las
variedades la semilla es tóxica por su contenido de éster de forbol y una
toxalbumina llamada curcina (Gübitz et al., 1999; Kartika et al., 2013).
El biodiesel de J. curcas es visto como una alternativa al diesel de origen
fósil, ya que representa una fuente de energía renobable, es ambientalmente
amigable, se puede producir localmente y, al menos en teoría, su cultivo en
tierras no aptas para otras plantas y la naturaleza tóxica de su aceite, limitan
su competencia con el consumo y la producción de alimentos (Kartika et al.,
2013).
No obstante el potencial del cultivo del piñón para producir biodiesel, una
planta que se encuentra en muchas partes de México, principalmente como
cerca viva, se desconocen aspectos básicos de su domesticación o manejo
agronómico con fines de una producción comercial rentable, competitiva y
ambientalmente sustentable bajo las condiciones de nuestro país (Zamarripa
et al., 2009).
Por lo común se cita que el piñón tiene pocas plagas y enfermedades
(Openshaw, 2000). Sin embargo, recientemente una revisión de literatura a
nivel mundial concluyó que no obstante su toxicidad, J. curcas es vulnerable
a la herbiboría. Dicha publicación reporta 78 artrópodos hervívoros de nueve
órdenes y 31 familias que se alimentan de esta planta (Lama et al., 2015).
De acuerdo a lo esperado, esta revisión de literatura también encontró mayor
número de especies fitófagas en la región de origen con 34, en comparación a
21 especies presentes en África, con el mayor porcentaje de especies (54%)
pertenecientes al orden Hemiptera.
6
En México no se conoce mucho sobre las plagas potenciales ni cómo manejar
aquellas que ya comienzan a presentarse afectando algunas plantaciones.
Existen pocos reportes sobre problemas fitosanitarios del cultivo del piñón,
aunque ciertos estudios reportan gran diversidad de artrópodos asociados
(Quiroga-Madrigal et al., 2010; Calyecac-Cortero et al., 2011; López-Guillén
et al., 2012). Por lo tanto, con miras a un manejo integrado resulta primordial
generar información sobre las plagas y enfermedades potenciales de esta
planta, en particular cuando se siembra en monocultivo.
Dado que la información disponible sobre las plagas de J. curcas es incipiente
bajo las condiciones de la República Mexicana, los objetivos de este trabajo
fueron: 1) Determinar los principales grupos de insectos asociados al
piñón; 2) Conocer la fluctuación poblacional y diversos aspectos del ciclo
biológico de algunas de las principales plagas; y 3) Determinar las principales
enfermedades presentes en esta planta en el sureste de México. Se considera
que esta información es de suma importancia para identificar las especies
con el potencial de afectar la producción de la semilla y por ende limitar la
producción de biodiesel, así como para proponer estrategias y tácticas de
manejo integrales, sustentables y de enfoque holístico.
2. INSECTOS ASOCIADOS A J. curcas
La identificación de los insectos asociados a los cultivos constituye uno de los
elementos básicos para desarrollar estrategias y tácticas de manejo (Pedigo,
1996). A partir de esta información es posible hacer una primera identificación
de los herbívoros, los enemigos naturales de éstos y de otros insectos de
interés como los polinizadores.
En cuanto a los herbívoros, su identificación también hará posible determinar
tanto aquellos que causan daños notables a los cultivos y que se pueden
considerar plagas, como de los que, no obstante sus poblaciones bajas,
tienen el potencial de convertirse en plagas si, por ejemplo, se incrementa la
superficie cultivada de monocultivos y/o se hace uso intensivo de plaguicidas,
ya que éstos son factores que por un lado incrementan el recurso disponible
para los herbívoros (el monocultivo) y por otro afectan las poblaciones de los
enemigos naturales (los plaguicidas) (Altieri, 1995; Barrera et al., 2008).
Bajo estas consideraciones, el presente trabajo tuvo el objetivo de conocer a
los insectos asociados a J. curcas.
La búsqueda de insectos se hizo en cercas vivas, plantaciones experimentales
y plantaciones comerciales en los estados de Chiapas, Morelos y Yucatán
durante 2012-2014.
Los insectos se colectaron en plantas de J. curcas durante el periodo vegetativo
y reproductivo (floración y fructificación). Específicamente, los insectos se
tomaron de las hojas, tallos, ramas, pecíolos, pedúnculos, flores y frutos.
Todos los insectos colectados se colocaron en frascos con alcohol puro (> 98
%), en frascos letales con acetato de etilo, o frascos de plástico de 1 L tapados
7
con tela organdí (cuando se colectaron estados inmaduros que fueron criados
en laboratorio para obtener adultos). Al momento de colectar los especímenes
se observó sí estaban causando algún tipo de daño en alguna parte vegetativa
de la planta de J. curcas para estimar su potencial de convertirse en plagas.
El material colectado se llevó al laboratorio para su separación, clasificación
y determinación taxonómica. La determinación taxonómica a nivel de orden,
familia y especie (en algunos casos) de los especímenes colectados se hizo con
claves dicotómicas y por comparación de ejemplares presentes en la Colección
Entomológica de El Colegio de la Frontera Sur (ECOSUR) y de taxónomos
expertos tanto nacionales como extranjeros.
En total, a la fecha se han logrado determinar 664 morfoespecies para Chiapas,
Morelos y Yucatán. El mayor número de morfoespecies se colectaron en Chiapas
y Morelos, siendo este último el estado con más morfoespecies determinadas
(Tabla 1).
Las 664 morfoespecies asociadas a J. curcas pertenecen a 13 órdenes y
125 familias (Tabla 2). Los órdenes, enlistados de mayor a menor número
de morfoespecies, fueron Coleoptera, Hemiptera, Hymenoptera, Diptera,
Orthoptera, Lepidoptera, Neuroptera, Dermaptera, Collembola, Blattodea,
Trichoptera, Ephemeroptera y Mantodea. Los primeros cuatro, a saber
Coleoptera, Hemiptera, Hymenoptera y Diptera agruparon el 85% de las
familias y el 92% de las morfoespecies, con más de 21 familias y más de
103 morfoespecies cada uno. Diptera fue el orden con más familias con 32
y Coleoptera tuvo más morfoespecies con 284. Los otros órdenes estuvieron
representados por un rango que varió de una a cuatro familias y una a diez
morfoespecies (Tabla 2).
Tabla 1. Número de morfoespecies de insectos asociados a J. curcas en el trópico
mexicano, clasificados de acuerdo al Estado de la República Mexicana donde fueron
colectados.
Estado
Morfoespecies
Chiapas
248
Morelos
279
Yucatán
137
Total
664
Las familias más numerosas en cuanto a morfoespecies, con más de 30 y de
mayor a menor, fueron las siguientes cuatro: Chrysomelidae (Coleoptera),
Formicidae (Hymenoptera), Cicadellidae (Hemiptera) y Curculionidae
(Coleoptera) (Anexo, Tabla 1A).
Chrysomelidae fue la familia que sobresalió con más morfoespecies con 112
(le siguió Formicidae con 46). Entre 10 y 30 morfoespecies se situaron, de
mayor a menor, las siguientes nueve familias: Coccinellidae (Coleoptera),
Lampyridae (Coleoptera), Lauxaniidae (Diptera), Stratiomyidae (Diptera),
Coreidae (Hemiptera), Vespidae (Hymenoptera), Lycidae (Coleoptera) y
8
Syrphidae (Diptera). El resto de las familias (144), tuvieron entre una y nueve
morfoespecies cada una (Anexo, Tabla 1A).
Tabla 2. Número de morfoespecies, familias y órdenes de insectos asociados a J.
curcas en el trópico mexicano.
Órdenes
Familias
Morfoespecies
Coleoptera
29
284
Hymenoptera
22
112
Hemiptera
23
126
Diptera
32
104
Orthoptera
4
10
Lepidoptera
4
8
Blattodea
1
2
Neuroptera
3
7
Dermaptera
1
5
Trichoptera
1
1
Collembola
3
3
Ephemeroptera
1
1
Mantodea
1
1
Total
125
664
Tanto por su número de morfoespecies como por el hábito de alimentarse de
plantas, las familias Chrysomelidae (Coleoptera), Cicadellidae (Hemiptera)
y Curculionidae (Coleoptera), tienen mayor potencial de contener especies
plaga de J. curcas. Otras familias, aunque mucho menos numerosas en cuanto
a morfoespecies registradas, también podrían contener importantes plagas
como: Cerambycidae (Coleoptera), Pentatomidae (Hemiptera), Elateridae
(Coleoptera), Bruchidae (Coleoptera), Miridae (Hemiptera), Buprestidae
(Coleoptera) y Pseudococcidae (Hemiptera).
Muchas de las morfoespecies asociadas a J. curcas pertenecen a familias
con hábitos depredadores o parasíticos. Entre las familias con morfoespecies
de hábitos depredadores destacaron: Coccinellidae (Coleoptera), Vespidae
(Hymenoptera), Syrphidae (Diptera), Reduviidae (Hemiptera) y Chrysopidae
(Neuroptera). Aquellas familias que destacaron por el hábito parasítico de sus
morfoespecies fueron: Braconidae, Ichneumonidae, Bethylidae, Chalcididae y
Eulophidae, todas ellas del orden Hymenoptera.
Otras muchas morfoespecies colectadas podrían estar jugando un papel
importante como polinizadoras, aunque algunas de éstas pertenecieron a
familias cuya labor polinizadora es ampliamente reconocida como Apidae
(Hymenoptera) con tres morfoespecies.
Cabe mencionar que la familia Formicidae (Hymenoptera), con 46 morfoespecies
registradas, y por la diversidad de hábitos que muestra, debe estar jugando un
papel importante en asociación con J. curcas.
9
3. ESTUDIOS SOBRE ALGUNAS PLAGAS DE J. curcas
3.1 Beauveria bassiana CONTRA Pachycoris torridus
Entre los problemas que pueden limitar la producción de semillas de J. curcas
destacan los insectos que atacan los frutos, ya que sus daños pueden disminuir
el rendimiento de la cosecha de semillas y por ende, afectar la producción de
aceite para producir biodiesel. Existen dos especies de chinches del género
Pachycoris (Hemiptera: Scutelleridae) que se alimentan de los frutos y semillas
de J. curcas: P. torridus (Scopoli) y P. klugii Burmeister. Ambas especies están
presentes en México, pero P. torridus predomina en el Soconusco, Chiapas
(López-Guillén et al., 2012).
En general, el control de insectos que atacan el fruto de J. curcas se realiza
mediante aplicaciones de insecticidas (Alfonso Bártoli, 2008; González et al.,
2011; Alonso y Lezcano, 2014). Dado que la aplicación excesiva de plaguicidas
tiene un efecto negativo en la salud humana, en insectos no blancos como
enemigos naturales y polinizadores, y contribuyen a la emisión y acumulación
de gases de efecto invernadero, el uso de entomopatógenos para el control
biológico de plagas se vislumbra como una opción ambientalmente amigable
dentro de un sistema de manejo integrado de plagas (Ali et al., 2012).
Beauveria bassiana (Balsamo) Vuillemin es un hongo patogénico sobre una gran
variedad de insectos, principalmente de los órdenes Coleoptera, Lepidoptera,
Diptera y Hemiptera (Storey y Gardner, 1986). Sin embargo, la información
disponible con respecto a la patogenicidad de este entomopatógeno sobre
las chinches del género Pachycoris es muy escasa. Con estos antecedentes,
el presente trabajo tuvo el objetivo de evaluar el efecto patogénico de B.
bassiana sobre P. torridus.
El trabajo se desarrolló en tres etapas. La primera fue el trabajo de campo, en
donde se realizaron recorridos a cercos vivos de J. curcas para la colecta de P.
torridus; la segunda etapa consistió en la cría de P. torridus en el laboratorio,
con la finalidad de disponer de suficiente material para los bioensayos; la
tercera etapa consistió en la reproducción de los aislados de B. bassiana y la
realización de los bioensayos de patogenicidad y virulencia.
La colecta de ejemplares de P. torridus se realizó cada 15 días visitando
lugares con cercos vivos de J. curcas. Los insectos colectados (huevecillos,
ninfas de diferentes estadios y adultos) se depositaron en frascos de 2 L de
capacidad sellados con malla organza para permitir el intercambio de gases.
Posteriormente los insectos se llevaron al laboratorio para introducirlos en
jaulas con plantas de J. curcas en macetas y frutos de J. curcas colectados
para su alimentación.
Para realizar los bioensayos de patogenicidad se utilizaron tres aislados de
B. bassiana obtenidos del cepario del Laboratorio de Control Biológico de El
Colegio de la Frontera Sur y un producto comercial de B. bassiana (Tabla 3).
10
PLAGAS Y ENFERMEDADESDEL PIÑÓN (Jatropha curcas L.) EN EL TRÓPICO MEXICANO
Tabla 3. Procedencia de los aislados de B. bassiana usados en la investigación.
Clave de
Aislados
Especie de insecto de
procedencia
Sitio de colecta
Bb-15
Chalcodermus aeneus
(Coleoptera)
Goias, Brasil
Bb-19
Larva de Lepidoptera
Gregorio Méndez, Tabasco, México
Bb-Rhy
Rhyssomatus nigerrimus
(Coleoptera)
Tapachula, Chiapas, México
GHA
BotaniGard®
22WP
No disponible
No disponible
El hongo entomopatógeno se propagó en medio de cultivo Agar-DextrosaSaboraud (ADS), preparado a partir de 65 g del medio diluido en 1 L de agua
destilada y 500 mg de cloranfenicol. El medio de cultivo fue preparado en
tubos de ensaye que fueron esterilizados a 120 °C durante 15 min (15 Ib/pg2).
El medio se dejó solidificar colocando los tubos de ensaye en forma inclinada.
La siembra de conidios en el medio de cultivo se realizó en una cámara de flujo
laminar utilizando un asa bacteriológica. Los tubos sembrados se sellaron con
tampones de algodón y parafilm.
La incubación de los aislados de B. bassiana se realizó en un cuarto del
laboratorio con 27±2 ºC, humedad relativa de 80±5% y fotoperiodo de 12:12
horas luz: obscuridad. A los 21 días, la maduración y producción de esporas
estuvieron en condiciones ideales para iniciar con los bioensayos.
Para preparar la solución madre de cada aislado de B. bassiana, las esporas
contenidas en tres tubos del medio se rasparon con un asa bacteriológica y
se depositaron en un vaso de precipitado con 15 ml de agua destilada estéril
con tres gotas de adherente Tween 80. La solución se agitó con ayuda de un
agitador magnético por 30 min para obtener una mezcla bien homogénea. Se
realizó el conteo de conidias utilizando la cámara de Neubauer y se determinó
una concentración de 1 x 108 conidios/mL para cada aislado.
Pruebas preliminares que realizamos para conocer la patogenicidad de B.
bassiana sobre P. torridus en laboratorio (B.Y. Chávez Guzmán et al., datos
no publicados), mostraron que el método de aplicación del hongo, ya sea
por inmersión de los insectos en una solución de B. bassiana o asperjando
directamente la solución fungosa sobre los insectos experimentales, influía en
los resultados.
Por lo tanto, para determinar el Tiempo Letal Medio (TL50), los tres aislados
de B. bassiana evaluados en las pruebas preliminares de inmersión y aspersión
se seleccionaron bajo los siguientes criterios: el aislado Bb-15, que presentó
riesgo alto de causar mortalidad en adultos de P. torridus en las pruebas de
inmersión pero riesgo bajo en las pruebas de aspersión; el aislado Bb-19 que
11
PLAGAS Y ENFERMEDADESDEL PIÑÓN (Jatropha curcas L.) EN EL TRÓPICO MEXICANO
tuvo riesgo bajo de matar en las pruebas de inmersión y riesgo alto en las
pruebas de aspersión; y el aislado Bb-Rhy que tuvo un riesgo aceptable en las
dos pruebas de inoculación.
Veinticuatro horas antes de aplicar los tratamientos se colocaron grupos de
ocho chinches por cada aislado de B. bassiana en jaulas (22 cm de largo x 27
cm de ancho x 23.5 cm de altura). Transcurrido ese tiempo se aplicaron a cada
grupo de chinches 10 mL de la solución de B. bassiana con un atomizador. Se
utilizó un grupo de chinches por cada aislado más otro grupo para el testigo
que consistió en agua destilada estéril + tween 80 al 0.01%.
Los adultos de P. torridus se mantuvieron en las jaulas con frutos y hojas de
J. curcas que se cambiaron cada cinco días. Por cada tratamiento o aislado se
tuvieron cinco repeticiones para un total de 40 chinches. La mortalidad de las
chinches se registró diariamente después de la aplicación del hongo por un
lapso de 16 días.
Las chinches muertas se colocaron en cámara húmeda (caja Petri +
portaobjeto + algodón húmedo) para promover el crecimiento del micelio y
con ello confirmar que la muerte fue causada por el hongo.
Para estimar las curvas o funciones de supervivencia y TL50 de las chinches en
los diferentes tratamientos se usó el método de Kaplan-Meier y el percentil
0.5, respectivamente. Se aplicó el Modelo de Riesgos Proporcionales de Cox
a los datos de sobrevivencia de los adultos de P. torridus en cada aislado,
información que permitió estimar la función de riesgo (mortalidad). Los datos
se analizaron con el programa de cómputo estadístico R (R Core Team, 2015).
El Modelo de Riesgos Proporcionales de Cox y el análisis de devianza mostraron
una diferencia altamente significativa (x2 = 40.8, df = 4, P < 0.001) al comparar
las curvas de sobrevivencia de P. torridus en los diferentes tratamientos. Las
mortalidades observadas fueron las siguientes: testigo con 15%; aislados de
B. bassiana Bb-19 con 52.94%, Bb-15 con 55.88% y Bb-Rhy con 70.58%; y el
producto comercial GHA BotaniGard® 22WP con 67.64% (Figura 1).
Cabe mencionar que al momento de la muerte las chinches tratadas no
estaban micosadas pero al ponerlas en cámaras húmedas el hongo esporuló
de los cadáveres, confirmado que éstas murieron por causa de la infección de
B. bassiana. Se cree que en los casos de insectos experimentales muertos por
la infección de B. bassiana donde fue imposible observar el crecimiento del
micelio del hongo, se deba a la presencia de ciertos compuestos presentes
en el cuerpo de las chinches que inhiben la germinación y el desarrollo del
hongo entomopatógeno, como lípidos cuticulares, quinonas involucradas en la
biosíntesis de la eumelanina o aldehídos como (E)-2-decenal y (E)-2-hexenal
(Borges et al., 1993; Marmaras et al., 1996; James et al., 2003).
12
PLAGAS Y ENFERMEDADESDEL PIÑÓN (Jatropha curcas L.) EN EL TRÓPICO MEXICANO
Figura 1. Curvas de sobrevivencia (Kaplan-Meier) de adultos de P. torridus tratadas
con B. bassiana por la técnica de aspersión, 24 h después de colocarlos en las jaulas y
16 días de observación bajo condiciones de laboratorio a 27 ± 2 °C, 80 ± 5% de H. R. y
12:12 h L: O.
El TL50 para los adultos de P. torridus infectados con B. bassiana fue de 7,
9, 10 y 13 días para los asilados Bb-Rhy, Bb-15, producto comercial GHA
BotaniGard® 22WP y Bb-19, respectivamente. La diferencia en los TL50 se
puede deber a las características genéticas, biológicas y origen de los aislados
(Maniania y Ondulaja, 1998; Wang et al., 2005).
Dado que los aislados más virulentos son aquellos que matan a su hospedero
en el menor TL50, de acuerdo con nuestros resultados, el aislado Bb-Rhy fue el
más agresivo sobre P. torridus en condiciones de laboratorio.
Aunque la patogenicidad de B. bassiana se ha evaluado en otras especies
de chinches que se alimentan de los frutos de J. curcas como P. klugii y
Leptoglossus zonatus (Dallas) (Heteroptera: Coreidae), ésta es la primera vez
que se reporta la patogenicidad de este entomopatógeno sobre P. torridus.
Grimm y Guharay (1998) aplicaron varios aislados de B. bassiana mediante
la técnica de inmersión a una concentración de 1 x 107 conidios/mL, y
encontraron un TL50 para P. klugii de 22 a 23 días y para L. zonatus de 13 a
16 días, tiempos letales mayores que los obtenidos en el presente trabajo,
aunque hay que mencionar que los aislados y concentraciones usados por
dichos autores fueron diferentes a los de nuestro estudio.
Se concluye que el aislado Bb-Rhy tuvo el mayor potencial como agente de
control biológico de adultos de P. torridus en condiciones de laboratorio, por lo
que se propone su evaluación a nivel de campo para confirmar este resultado.
13
PLAGAS Y ENFERMEDADESDEL PIÑÓN (Jatropha curcas L.) EN EL TRÓPICO MEXICANO
3.2 BIOLOGÍA DE Ectomyelois muriscis
Uno de los insectos herbívoros identificados en Chiapas fue Ectomyelois
muriscis (Dyar) (Lepidoptera: Pyralidae), especie que fue reportada por
primera ocasión alimentándose de J. curcas (Gómez Ruiz et al., 2015).
Dado que no existe información disponible de E. muriscis atacando a J. curcas,
el presente estudio tuvo el objetivo de informar sobre su comportamiento,
biología y distribución geográfica en Chiapas.
En julio de 2011 se observaron frutos verdes de J. curcas perforados con uno
a tres agujeros de aproximadamente 2 mm de diámetro en su pulpa (Figura
2a). Con el propósito de determinar la causa de tales daños, se colectaron
50 frutos verdes perforados y 50 frutos no perforados de J. curcas en varias
localidades de las regiones Frailesca, Costa- Istmo y Soconusco. Los frutos se
colocaron por separado en recipientes en el laboratorio y muestras de frutos
perforados y no perforados fueron disectados.
Varias larvas de lepidóptero de color blanco o de un tono amarillento (Figura
2b) se observaron en el interior de los frutos no perforados. Debido a que los
frutos perforados no contenían larvas, se asumió que los agujeros observados
en campo fueron orificios de salida de las larvas.
Las observaciones de campo revelaron que las larvas perforaron los tallos de J.
curcas después que abandonan los frutos (Figura 2c). Por lo tanto, una muestra
de 15 tallos perforados fue colectada de varios sitios de campo y cada uno se
colocó individualmente en contenedores a la espera de la aparición de la etapa
adulta del insecto.
En junio de 2012 un grupo de frutos y tallos infestados fue marcado en 56
plantas de J. curcas utilizadas como cerca viva y ubicadas en la región del
Soconusco; posteriormente, se tomó una muestra de éstos a intervalos
semanales, misma que se disectó en el laboratorio para determinar el
desarrollo del insecto bajo condiciones de campo.
Las palomillas que surgieron de los tallos infestados de J. curcas (tres hembras,
un macho) (Figura 2d) fueron identificados como E. muriscis por la Dra. Alma
M. Solis investigadora del Systematic Entomology Laboratory, adscrito al
Agriculture Research Service y U.S. Department of Agriculture and National
Museum of Natural History del Smithsonian Institution con sede en Washington,
DC, donde una muestra de especímenes de la especie fue depositada.
E. muriscis es un insecto de zonas tropicales y subtropicales de amplia
distribución en América Central (Guatemala, Costa Rica, Panamá), América del
Sur (Colombia, Bolivia, Guayana Francesa y Británica, Brasil) y el Caribe (Haití,
Puerto Rico, Trinidad y Tobago, St. Clair, Granada, República Dominicana, Cuba)
(Heinrich 1956; Shaffer 1978; Neunzig 2003; Nuñez 2004; Perez-Gelabert
2008; NHM 2013).
14
PLAGAS Y ENFERMEDADESDEL PIÑÓN (Jatropha curcas L.) EN EL TRÓPICO MEXICANO
Figura 2. Diferentes fases del desarrollo de E. muriscis en J. curcas. a) Frutos verdes
perforados por larvas; los agujeros corresponden a perforaciones de salida de las larvas;
b) Larva en el interior de una semilla; c); Larva en interior del tallo, en medula central (la
flecha muestra orificio de entrada); y d) Adulto (Modificado de Gómez Ruiz et al., 2015).
Este pirálido ha sido reportado alimentándose de frutos de varias plantas,
incluyendo mamey (Mammea americana L., Guttiferae), mazorcas de cacao
(Theobroma cacao L., Malvaceae) (Heinrich ,1956), cacao de mico (Theobroma
simiarum Donn. Sm., Malvaceae) (Young, 1986), cerezo brasileño o Guapinol
(Hymenaea courbaril L., Fabaceae) (Janzen, 1983) y Oiticica (Licania rigida
Prance, Chrysobalanaceae). En México, Janzen (1983) reportó a E. muriscis en
H. courbaril.
Los sinónimos de E. muriscis son Myelois palpalis Dyar, M. transitella Dyar y
Hypsipyla muriscis Dyar (Heinrich, 1956). Ectomyelois muriscis pertenece a la
subfamilia Phycitinae (Solis, 2007, 2009), el grupo más importante de las plagas
de granos almacenados de Lepidoptera (Aitken, 1963). Además de E. muriscis, el
género Ectomyelois tiene otras cuatro especies descritas: E. ceratoniae (Zeller),
E. decolor (Zeller), E. furvidorsella (Ragonot) y E. zeteki (Heinrich, 1956). Uno
de ellas, E. ceratoniae, es una plaga de frutas y nueces en una amplia gama de
familias de plantas en todo el mundo (Aitken, 1963; Nay y Perring; 2009).
15
PLAGAS Y ENFERMEDADESDEL PIÑÓN (Jatropha curcas L.) EN EL TRÓPICO MEXICANO
De acuerdo con el estudio de campo, E. muriscis tiene una amplia distribución en
el centro y sur de Chiapas. En total, este insecto se encontró en frutos perforados
de J. curcas en nueve sitios de Chiapas: Dos de ellos en la región Frailesca (N
16º15’549”, W 93º15’765”, 596 msnm; N 16º22’937”, W 93º14’548”, 707
msnm); dos en Itsmo-Costa (N 16º01’607”, W 93º41’056”, 72 msnm; N
16º34’759”, W 93º50’020”, 608 msnm); y cinco sitios en el Soconusco (N
14º57’844”, W 92º09’404”, 408 msnm; N 14º54’454”, W 92º13’715”, 161
msnm; N 14º50’823”, W 92º15’808”, 93 msnm; N 14º45’447”, W 92º18’067”,
38 msnm; N 14º54’942”, W 92º20’684”, 64 msnm) (Figura 3).
Figura 3. Distribución de los sitios con frutos de J. curcas perforados por E. muriscis en
el estado de Chiapas, México (Gómez Ruiz et al., 2015).
16
PLAGAS Y ENFERMEDADESDEL PIÑÓN (Jatropha curcas L.) EN EL TRÓPICO MEXICANO
Los sitios ubicados en la región Frailesca fueron los sitios más cercanos a los
cultivos de J. curcas en el centro de Chiapas. Antes de nuestros hallazgos,
Quiroga-Madrigal y colaboradores (2010) encontraron un tipo similar de frutos
perforados de J. curcas por larvas que no se identificaron en los municipios de
Ocozocoautla (1000 msnm), Villaflores (600 msnm), Jiquipilas (500 msnm) y
Arriaga (30 msnm), Chiapas.
La investigación realizada para conocer el desarrollo E. muriscis en campo a
través de una cohorte de frutos y tallos marcados provenientes de plantas de J.
curcas en la región del Soconusco, reveló que en junio las larvas de primer estadio
penetraron a los frutos cerca del pecíolo, donde cada una se desarrolló en una
semilla que abandonó después 18 a 20 días. En todos los casos, la semilla fue
completamente destruida como consecuencia del desarrollo de la larva. Hemos
estimado en 10% de daño de las semillas en un banco de germoplasma de J.
curcas ubicado en Rosario Izapa, municipio de Tuxtla Chico.
En julio, las larvas que emergieron de los frutos perforaron los tallos de la misma
planta e hicieron galerías de aproximadamente 2 cm de longitud en el interior de
éstos, donde permanecieron durante unos 10 meses antes de la fase de pupa
(Figura 2c). Cabe mencionar que la larva pasó hasta seis horas en busca de un
tallo apropiado antes de perforarlo y una vez dentro de la galería permaneció
activa todo el tiempo. Al parecer, el período que pasa en el interior de galería
contruida en el tallo es un mecanismo por el cual la larva evita condiciones secas
desfavorables así como baja disponibilidad de frutos de J. curcas.
Después de 15 días en el estado de pupa, el adulto (Figura 2d) – una pequeña
palomilla gris de unos 8 mm de longitud de la cabeza a la punta del abdomen
– emergió del tallo en junio o julio del siguiente año, cuando la temporada de
lluvias se inicia en la región del Soconusco. El ciclo de vida total, de la oviposición
a la emergencia de adultos fue de 11 meses. No se observaron generaciones
superpuestas.
De este trabajo se concluye que J. curcas es un nuevo reporte de planta huésped
para E. muriscis. Asimismo, se considera que debido a su amplia distribución en
Chiapas y al daño que causa la larva cuando se alimenta de las semillas, este
insecto es una plaga potencial del cultivo de J. curcas.
3.3 FLUCTUACION POBLACIONAL DE Pachycoris spp.
Las chinches del género Pachycoris (Hemiptera: Scutelleridae) destacan por
su importancia como plagas de J. curcas en América Central (Grimm, 1999)
y América del Sur (Rodrigues et al., 2011). Existen dos especies (Figura 4), P.
klugii Burmeister con mayor presencia en América Central y P. torridus (Scopoli)
más notable en América del Sur. Estas especies pueden ser diferenciadas porque
P. klugii tiene más grande el escutellum y la cabeza en comparación a P. torridus.
Ambas especies existen en México, aparentemente con mayor presencia de
P. klugii en el centro del país. Asimismo, las dos especies de Pachycoris están
17
PLAGAS Y ENFERMEDADESDEL PIÑÓN (Jatropha curcas L.) EN EL TRÓPICO MEXICANO
Figura 4. Chinches del género Pachycoris (Hemiptera: Scutelleridae); a) P. klugii; y b) P.
torridus.
presentes en el estado de Chiapas, con P. klugii más abundante en la región
central del estado mientras que P. torridus es más abundante en la región del
Soconusco (López-Guillén et al., 2013).
Considerando que hay muy poca información de campo sobre estas chinches en
la región del Soconusco, se planteó el presente estudio cuyo objetivo fue conocer
su fluctuación poblacional. Con este estudio se espera obtener conocimiento
sobre la presencia de las etapas de desarrollo de las especies de Pachycoris a
lo largo del tiempo e identificar las épocas críticas o vulnerables que permitan
orientar el manejo más eficiente de estas plagas de J. curcas.
Los ensayos se realizaron entre septiembre de 2013 y diciembre de 2014 en dos
plantaciones experimentales de J. curcas, ubicadas en el Campo Experimental
Rosario Izapa de INIFAP en Tuxtla Chico, Chiapas. Cada plantación tuvo una
superficie de al menos 1 ha con distancia entre plantas de 3 x 3 m.
Semanalmente se revisó cada planta de J. curcas en las dos parcelas
experimentales y se registró el número de adultos, ninfas, masas de huevos,
número de huevos por masa de huevos, así como la presencia de depredadores
de huevos, ninfas y adultos de las dos especies de Pachycoris.
De acuerdo con los resultados, la presencia de P. torridus fue dominante, mientras
que P. klugii fue rara y escaza. En la primera de las localidades muestreadas,
18
PLAGAS Y ENFERMEDADESDEL PIÑÓN (Jatropha curcas L.) EN EL TRÓPICO MEXICANO
Pachycoris torridus presentó un solo pico poblacional durante 2014, la cual
ocurrió entre abril y octubre; la población de esta especie por planta registró el
nivel más alto en junio, con un promedio de 0.1 chinches/planta. En el caso de P.
klugii, únicamente se encontró un espécimen durante el mes de junio de 2014
(Figura 5).
Figura 5. Picos poblacionales de P. torridus y P. klugii en plantación de J. curcas ubicada
en la localidad 1 del Campo Experimental Rosario Izapa.
En relación con la segunda localidad monitoreada, se observó que P. torridus
también presentó un solo pico poblacional durante 2014, la cual ocurrió entre
abril y septiembre; el pico poblacional más alto por planta se presentó en el mes
de junio, con un promedio de 0.12 chinches/planta. P. klugii, no fue observada
durante los monitoreos (Figura 6).
Figura 6. Picos poblacionales de P. torridus y P. klugii en plantación de J. curcas ubicada
en la localidad 2 del Campo Experimental Rosario Izapa.
19
PLAGAS Y ENFERMEDADESDEL PIÑÓN (Jatropha curcas L.) EN EL TRÓPICO MEXICANO
La presencia de P. torridus coincidió con la temporada de lluvias y la presencia
de frutos en la plantaciones de J. curcas del Campo Experimental Rosario Izapa
durante los meses de abril a octubre de 2014. Resultados similares fueron
reportados por Grimm y Führer (1998) en Masaya y Cape Verde, Nicaragua
en una plantación experimental de J. curcas, en la cual se estimó la fluctuación
poblacional de P. klugii. Los investigadores encontraron que P. klugii presentó
un solo pico poblacional durante el año, entre los meses de mayo y octubre de
1998.
Basado en los monitoreos de campo en las plantaciones experimentales del
Campo Experimental Rosario Izapa, se observaron únicamente tres estadios
ninfales de P. torridus, de los cinco reportados por Santos et al. (2005). El primer
estadío ninfal se presentó entre mayo y agosto de 2014, con el promedio más
alto de ninfas en el mes julio (0.2 ninfas I /planta). El segundo y tercer estadio
ninfal ocurrió entre julio y septiembre de 2014, con el promedio más alto de
ninfas en el mes de agosto (0.02 y 0.01 ninfas II y III/planta, respectivamente)
(Figura 7).
Figura 7. Picos poblacionales de ninfas I a V de P. torridus y P. klugii en plantación de J.
curcas ubicada en la localidad 1 del Campo Experimental Rosario Izapa.
En la segunda localidad se observó una tendencia similar a la localidad anterior;
el primer estadio ninfal ocurrió entre mayo y agosto de 2014, con el promedio
más alto de ninfas en el mes de julio (0.2 ninfas I /planta). El segundo y tercer
estadio ninfal, también ocurrió entre julio y septiembre, con el promedio
más alto de ninfas en el mes de agosto (0.02 y 0.01 ninfas II y III/planta,
respectivamente) (Figura 8).
Se observó que los primeros individuos inmigrantes de P. torridus fueron
hembras adultas, pues inmediatamente se comenzaron a observar masas de
huevos a partir de su arribo en el mes de abril y hasta agosto de 2014 en las dos
localidades monitoreadas (Figura 9). La cantidad máxima de masas de huevos
depositadas por P. torridus, se observó en el mes de junio y julio de 2014, con
un total de 14 y 18 masas de huevo, respectivamente.
20
PLAGAS Y ENFERMEDADESDEL PIÑÓN (Jatropha curcas L.) EN EL TRÓPICO MEXICANO
Cuando se comenzaron a observar las primeras masas de huevos, también se
encontraron huevos parasitados por Telenomus sp. (Hymenoptera: Scelionidae)
en el periodo comprendido entre abril y agosto; dichos huevos se localizaron
en su mayoría en la orilla de las masas de huevos. La tasa de parasitismo de
Telenomus sp. osciló entre 0 y 100%, con un promedio de 35.42%. Grimm y
Führer (1998), también reportaron la máxima cantidad de masas de huevos
para P. klugii ocurrió en el mes de julio en Cape Verde, Nicaragua. Por su parte,
Cervantes-Peredo (2002), reportó una proporción de huevos de P. klugii
atacados por Telenomus Pachycoris entre 0 y 88.5%, con un promedio de
38.98%, similar a la encontrada en nuestros monitoreos de esta chinche en
Rosario Izapa.
Los resultados encontrados sobre la tasa de parasitismo de Telenomus sp.,
muestran el potencial de este parasitoide para ser usado como un agente de
control biológico de P. torridus en un programa de control biológico por aumento,
para lo cual se tendría que implementar una cría masiva del parasitoide en
laboratorio.
Figura 8. Picos poblacionales de ninfas I a V de P. torridus y P. klugii en plantación de J.
curcas ubicada en la localidad 2 del Campo Experimental Rosario Izapa.
Figura 9. Masas de huevos de P. torridus en plantación de J. curcas ubicada en la localidad
1 y 2 del Campo Experimental Rosario Izapa.
21
PLAGAS Y ENFERMEDADESDEL PIÑÓN (Jatropha curcas L.) EN EL TRÓPICO MEXICANO
3.4 FLUCTUACION POBLACIONAL DE Tetranychus sp.
Los ácaros del género Tetranychus (Acari: Tetranychidae) incluyen especies
plaga muy importantes en varios cultivos agrícolas, forestales y plantas
ornamentales (Hoy 2011). Estos ácaros, también llamados “arañitas rojas”,
se alimentan de la savia del follaje insertando su aparato bucal en el tejido de
las plantas. Se encuentran principalmente en el envés de la hoja donde tejen
intrincadas telarañas de hebras finas, comportamiento que les proporciona su
nombre común.
Muestreos previos en varias localidades del trópico mexicano mostraron la
presencia de ácaros de la familia Tetranychidae en plantas de J. curcas que
fueron identificados como Tetranychus sp. (Figura 10) (López-Guillén et al.,
2013).
Figura 10. Ácaro del género Tetranychus en hoja de J. curcas.
A fin de mejorar nuestro entendimiento sobre el comportamiento del ácaro
Tetranychus sp. a nivel de campo, se planteó el siguiente trabajo cuyo objetivo
fue determinar su fluctuación poblacional entre septiembre de 2013 y diciembre
de 2014. Con esta información se espera obtener conocimiento estratégico
que ayude a un mejor manejo de este ácaro.
Los ensayos correspondientes a esta actividad se realizaron en una plantación
experimental de J. curcas ubicadas en el Campo Experimental Rosario Izapa de
INIFAP, municipio de Tuxtla Chico, Chiapas. La plantación tuvo una superficie de
al menos 1 ha con distancia entre plantas de 3 x 3 m.
22
PLAGAS Y ENFERMEDADESDEL PIÑÓN (Jatropha curcas L.) EN EL TRÓPICO MEXICANO
Para dar seguimiento a las poblaciones del ácaro Tetranychus sp., se revisaron
semanalmente o quincenalmente 10 plantas de piñón con síntomas de ataque
del ácaro, tomando de cada planta una muestra al azar de nueve hojas, tres
en cada estrato de la copa de la planta de J. curcas (bajo, medio y apical). Las
muestras colectadas fueron guardadas en bolsas de polipapel, las cuales se
llevaron al laboratorio.
Posteriormente, en el laboratorio cada hoja fue inspeccionada bajo microscopio
estereoscópico con la ayuda de un pincel de pelo de camello y un contador,
registrando el número de ácaros por hoja, así como el número de depredadores
que se encontraron. Una muestra de ácaros colectados de las hojas se colocó
en viales con alcohol de 2.5 mL, los cuales se montó en laminillas para su
identificación, y así confirmar la especie.
Se hizo un análisis de varianza para los estudios de fluctuación poblacional con
la finalidad de conocer las poblaciones entre fechas de muestreo durante el
año, mediante el paquete estadístico SAS. Las variables consideradas fueron
número de adultos, número de ninfas y número de huevos de Tetranychus sp.
La comparación de medias de las variables de cada ensayo se hizo por medio
de la prueba de Tukey (P≤ 0.05). Así mismo, se correlacionó la población de
Tetranychus sp. con la temperatura, la humedad relativa y la precipitación.
De acuerdo con los resultados, entre septiembre de 2013 y diciembre de 2014,
se presentaron dos picos poblacionales de Tetranychus sp., el primero entre
septiembre y noviembre de 2013 y el segundo entre agosto y noviembre de
2014. En el mes de septiembre de 2014, se contó hasta 8.0 ácaros/hoja en el
estrato alto (Figura 11).
Figura 11. Fluctuación poblacional de Tetranychus sp. en tres estratos (alturas) de
plantas de J. curcas en el Campo Experimental Rosario Izapa.
Basado en el análisis estadístico, se presentaron diferencias significativas entre
las poblaciones de ácaros en los tres estratos evaluados (F = 8.55; g.l. = 2,
1593; P ≤ 0.01). Las poblaciones de ácaros fueron más grandes en las hojas
23
PLAGAS Y ENFERMEDADESDEL PIÑÓN (Jatropha curcas L.) EN EL TRÓPICO MEXICANO
del estrato alto comparadas con las poblaciones del estrato medio y bajo. Las
poblaciones del estrato medio y bajo no fueron significativamente diferentes
entre sí.
No se detectaron diferencias significativas de las poblaciones de los tres
estratos por fecha de muestreo cuando se analizaron de forma confundida
(F = 1.13; g.l. = 54, 1593; P ≥ 0.05). Sin embargo, cuando se compararon
únicamente las poblaciones de ácaros del estrato alto por fecha, se encontraron
diferencias marginales (F = 1.33; g.l. = 54, 495; P = 0.06). La cantidad más alta
de ácaros/hoja por fecha en el estrato alto, se encontró el 19 de septiembre y
el 18 de octubre de 2013 comparado con las otras fechas, en las cuales no se
presentaron diferencias entre sí.
4. ENFERMEDADES FUNGOSAS DE J. curcas
Jatropha curcas es una planta atacada por varios patógenos a lo ancho del
mundo. Algunos ejemplos son los siguientes: En la India, se ha reportado a
Fusarium moniliforme (Sharma et al., 2001), Lasiodiplodia theobromae (Latha
et al., 2009) y Rhizoctonia bataticola (Kumar et al., 2011) causando pudrición
de la raíz de J. curcas. En Tailandia, se menciona la presencia de Pseudocercospora
sp., Pestalotiopsis sp., Alternaria brassicicola y Phoma sp., patógenos que
causan cancros y pudriciones en ramas que provocan pérdidas en la producción
(Srinophakun et al., 2011). En Corea, se reportaron daños provocados por
Colletotrichum gloeosporioides en hojas y frutos (Kwon et al., 2012). En Senegal,
han sido identificado cuatro patógenos: Fusarium oxysporum, Macrophomina
phaseolina, Phomopsis longicolla y Alternaria alternata (Terren et al., 2012). En
Brasil, recientemente se describió una nueva especie de Cercospora patogénica
a J. curcas: Cercospora jatrophiphila (Dianese et al., 2014).
Debido a que la información sobre las enfermedades de J. curcas en México
es incipiente, el objetivo de este trabajo fue generar conocimiento sobre la
identidad taxonómica de las principales enfermedades fungosas que atacan a
esta planta en el trópico mexicano.
La colecta de material con síntomas de enfermedad se hizo tomando partes
de plantas como: hojas, tallos, ramas, frutos y raíces, que mostraban lesiones
visibles o síntomas causados por algún organismo fitopatógeno. Estas muestras
se introdujeron en bolsas de papel estraza y se trasladaron al laboratorio para
los análisis correspondientes. Los síntomas y signos que se observaron en las
diferentes muestras de plantas, se fotografiaron con el propósito de relacionar
al organismo aislado con el tipo de lesión causada sobre la planta y proporcionar
una ilustración del problema.
Para el aislamiento de los patógenos se realizaron cortes de 0.5 cm2 del
tejido infectado que presentaron parte enferma y sana, se desinfectaron
con hipoclorito de sodio comercial al 2% durante 1 min y se enjuagaron dos
veces con agua destilada estéril, luego se colocaron en papel sanitario estéril
para secar las muestras, posteriormente en la campana de flujo laminar se
24
PLAGAS Y ENFERMEDADESDEL PIÑÓN (Jatropha curcas L.) EN EL TRÓPICO MEXICANO
sembraron en medio de cultivo Papa-Dextrosa-Agar (PDA) colocando cinco
cortes por cada caja Petri y se incubaron en una estufa a una temperatura de
28°C hasta observar el crecimiento del micelio.
Para la purificación de cepas, se aisló tomando una porción de micelio con una
aguja de disección estéril y se colocaron en el centro del medio de cultivo PDA.
Para conseguir la esporulación de algunos hongos sembrados en medios de
cultivo PDA, se reaislaron en los medios Agarjugo V8 y Agar-Papa-TomateZanahoria, esto con el fin de asegurar la esporulación del hongo para poder
identificarlo.
La identificación de los hongos a nivel de género se realizó siguiendo las
claves dicotómicas de Barnett y Hunter (1999). Para realizar la identificación
de hongos asociados, se hicieron observaciones de estructuras aplicando las
siguientes técnicas: cinta adhesiva transparente y cámaras húmedas. Además,
se realizaron preparaciones temporales y permanentes de hongos. Se tomaron
fotografías con una cámara Sony Cibershot con microscopio compuesto en 4X,
10X y 40X.
También se implementaron los postulados de Koch para aquellos hongos en
los que se tenía poco estudio o escaso reconocimiento de su patogenicidad
(Bauer y Oberwinkler, 1991) y se realizaron secuenciaciones para confirmar la
identidad de la especie y tener un diagnóstico más certero del fitoparásito.
De acuerdo con los resultados, se aislaron 18 cepas que correspondieron a 10
géneros de hongos fitopatógenos asociados al cultivo de J. curcas, de los cuales
el 27.27% fueron agentes causales de tizones, manchas foliares, muertes
descendentes y pudriciones de tallos; 18.18% indujeron pudriciones de flores;
9% afectaron el sistema radical causando marchitez de la planta, pudrición de
semillas y muertes de ápices.
Los géneros identificados hasta el momento corresponden a: Alternaria
sp., Chaetomium sp., Colletotrichum sp., Fusarium sp., Lasiodiplodia sp.,
Pestalotiopsis sp., Phakopsora sp., Phomopsis sp., Phoma sp. y Rhizopus sp. de
éstos, hasta el momento, solo se han identificado ocho especies (Tabla 4).
En el presente trabajo realizado en el trópico mexicano, a excepción de
Alternaria alternata que se encontró afectando hojas de J. curcas en Yucatán,
no se observaron síntomas similares a los reportados en Brasil ocasionados
por Oidium sp., Cercospora jatrophicola, C. jatrophigena o Pseudocercospora
jatrophaecurcas (Araújo Mello et al., 2008, De Campos et al., 2010); ni daños
a nivel de raíz y consecuentemente la muerte de plántulas como los reportes en
la India asociados a Rhizoctonia bataticola y Botryosphaeria dothidea (Kumar
et al., 2011, Srinivasa et al., 2011).
Por tratarse de patógenos endémicos, debe considerarse que el manejo de
podas debe incluir la eliminación de ramas enfermas del huerto con el objetivo
de disminuir la cantidad de inóculo presente.
25
PLAGAS Y ENFERMEDADESDEL PIÑÓN (Jatropha curcas L.) EN EL TRÓPICO MEXICANO
Los síntomas visuales de las enfermedades de J. curcas encontradas en el sur de
México se presentan en las Figuras 12 a 25.
Tabla 4. Géneros y especies de hongos fitopatógenos asociados a J. curcas
en el sureste de México.
Lugar de
Colecta
Órgano de aislamiento
Hongo diagnosticado
Yucatán
Raíz
Fusarium equiseti
Yucatán
Tallos-entrenudos
Fusarium phaseoli
Yucatán
Tallos
Lasiodiplodia sp.
Yucatán
Ápice
Fusarium equiseti
Yucatán
Hoja
Alternaria alternata
Yucatán
Hoja
Colletotrichum sp.
Yucatán
Hoja
Pestalotiopsis sp.
Chiapas
Hoja
Phakopsora arthuriana
Yucatán
Semillas
Rhizopus sp.
Yucatán
Vareta
Phomopsis sp
Morelos
Ramas
Phoma sp.
Chiapas y
Morelos
Frutos, hojas y pedúnculos
florales
Colletotrichum gloeosporioides
Morelos
Peciolos de hojas
Colletotrichum truncatum
Morelos
Tallos
Colletotrichum siamense
Morelos
Tallos
Chaetomium cupreum
26
PLAGAS Y ENFERMEDADESDEL PIÑÓN (Jatropha curcas L.) EN EL TRÓPICO MEXICANO
Figura 12. Marchitez de plantas de J. curcas causado por Fusarium equiseti (Moniliales:
Tuberculareaceae). a) Plantas con síntomas de marchitez; b) Parte del sistema radical
necrosado; c) Conidios de Fusarium sp., agente causal de la marchitez de plantas; y d)
Aspectos generales de la prueba de patogenicidad (Fotografías: E. Herrera-Parra).
27
PLAGAS Y ENFERMEDADESDEL PIÑÓN (Jatropha curcas L.) EN EL TRÓPICO MEXICANO
Figura 13. Mancha papelosa en hojas de J. curcas causado por Pestalotiopsis sp.
(Melanconiales: Melaconiaceae). a) y b) Aspectos generales de mancha papelosa; c)
Conidios de Pestalotiopsis sp. (Fotografías: E. Herrera-Parra).
28
PLAGAS Y ENFERMEDADESDEL PIÑÓN (Jatropha curcas L.) EN EL TRÓPICO MEXICANO
Figura 14. Muerte del tallo de plantas de J. curcas inducido por Lasiodiplodia sp.
(Botryosphaerales: Botryosphaeriaceae). a) Daños en tallos inducidos por Lasiodiplodia
sp.; b) Picnidio; y c) Conidios inmaduros de Lasiodiplodia sp. (Fotografías: E. Herrera-Parra).
29
PLAGAS Y ENFERMEDADESDEL PIÑÓN (Jatropha curcas L.) EN EL TRÓPICO MEXICANO
Figura 15. Prueba de patogenicidad de Lasiodiplodia sp. (Botryosphaerales:
Botryosphaeriaceae) en planta de J. curcas. a, b y c) Aspectos generales de prueba de
patogenicidad en planta inoculada con Lasiodiplodia sp.; d) Cepa de Lasiodiplodia sp.; y
e) Conidios inmaduros de Lasiodiplodia cultivada en medio PDA (Fotografías: E. HerreraParra).
30
PLAGAS Y ENFERMEDADESDEL PIÑÓN (Jatropha curcas L.) EN EL TRÓPICO MEXICANO
Figura 16. Muerte del tallo de plantas de J. curcas en vivero causado por Phomopsis sp.
(Sphaeropsidales: Sphaeropsidaceae. a) Pudrición en la corona del tallo; b) Pudrición en el
ápice de la plántula; d) Estructuras de resistencia formadas en los taños; y c) Picnidio con
esporas, en plantas en vivero (Fotografías: E. Herrera-Parra).
31
PLAGAS Y ENFERMEDADESDEL PIÑÓN (Jatropha curcas L.) EN EL TRÓPICO MEXICANO
Figura 17. Pudrición de semillas de J. curcas causado por Rhizopus sp. (Mucorales:
Mucoraceae). a) Micelio de Rhizopus sp. en semilla germinada; b) Cepa de Rhizopus sp.; y
c) Esporangio (Fotografías: E. Herrera-Parra).
Figura 18. Cancro en ramas de J. curcas asociados a Phoma sp. (Pleosporales:
Didymellaceae) (Fotografías: M. Hernández-Arenas).
32
PLAGAS Y ENFERMEDADESDEL PIÑÓN (Jatropha curcas L.) EN EL TRÓPICO MEXICANO
Figura 19. Muerte descendente de ramas de J. curcas causado por Fusarium equiseti
(Moniliales: Tuberculareaceae). a) Muerte descendente de ramas; b) Acortamiento de
entrenudos de ramas; y c) Conidios de Fusarium sp., agente causal de la enfermedad
(Fotografías: E. Herrera-Parra).
33
PLAGAS Y ENFERMEDADESDEL PIÑÓN (Jatropha curcas L.) EN EL TRÓPICO MEXICANO
Figura 20. Antracnosis causado por Colletotrichum gloeosporioides (Glomereales:
Glomerellaceae) en J. curcas. a) Síntomas en hoja; b) Síntomas en fruto; c) Acérvulos con
presencia de setas; y d) Colonia en medio de PDA (Fotografías: M. Martínez).
Figura 21. Cancro en tallos de J. curcas asociado a la presencia de Chaetomium cupreum
(Sordariales: Chaetomiaceae) (Fotografías: M. Hernández-Arenas).
34
PLAGAS Y ENFERMEDADESDEL PIÑÓN (Jatropha curcas L.) EN EL TRÓPICO MEXICANO
Figura 22. Daños causados por Colletotrichum spp. (Glomereales: Glomerellaceae) en
J. curcas. a) En peciolos por C. truncatum; b) En tallos por C. siamense (Fotografías: M.
Hernández-Arenas).
Figura 23. Daños por Colletotrichum spp. (Glomereales: Glomerellaceae) en pedúnculo
floral de J. curcas (Fotografías: M. Hernández-Arenas).
35
PLAGAS Y ENFERMEDADESDEL PIÑÓN (Jatropha curcas L.) EN EL TRÓPICO MEXICANO
Figura 24. Síntomas y signos de roya Phakopsora arthuriana Buriticá & J.F. Hennen (=
P. jatrophicola) (Pucciniales: Phakopsoraceae) en J. curcas. a) síntoma inicial; b) síntoma
avanzado; c) pústula en zona abaxial de lámina foliar; d) Uredios con urediniosporas; e)
Paráfisis uredinales; f) Telio con teliosporas (Fotografías: M. Martínez).
36
PLAGAS Y ENFERMEDADESDEL PIÑÓN (Jatropha curcas L.) EN EL TRÓPICO MEXICANO
Figura 25. Tizón foliar por Alternaria alternata (Moniliales: Dematiaceae) en J. curcas.
a) Síntomas de manchas en el haz y envés de hojas; b) Conidios de Alternaria sp. y c)
Aislamiento de Alternaria sp. en medio de cultivo PDA (Fotografías: E. Herrera-Parra).
37
PLAGAS Y ENFERMEDADESDEL PIÑÓN (Jatropha curcas L.) EN EL TRÓPICO MEXICANO
5. CONCLUSIONES GENERALES
En el presente trabajo se describen algunos aspectos bioecológicos de tres
plagas clave de J. curcas: la chinche Pachycoris torridus, el ácaro Tetranychus
sp. y la palomilla Ectomyelois muriscis. Asimismo, se reportan 10 géneros de
enfermedades fungosas que afectan tallo, frutos y flores de esta planta.
Basado en los estudios realizados sobre plagas y enfermedades en Jatropha
curcas en el trópico mexicano, se puede concluir que existe una gran diversidad
de artrópodos y enfermedades fungosas que afectan a esta planta, los cuales
debe tomarse en cuenta si se pretende hacer extensivo el cultivo.
6. AGRADECIMIENTOS
Se agradece a la Secretaria de Agricultura, Ganadería, Desarrollo Rural, Pesca
y Alimentación, por el apoyo brindado para realizar el proyecto “Plagas y
enfermedades potenciales del piñón e higuerilla que afectan la producción de
biocombustibles en el Trópico Mexicano”, así como por la impresión de esta
publicación.
El siguiente personal técnico apoyó en las diversas etapas del proyecto:
Bernardino Díaz Díaz, Joel Herrera Muñoz, Eduardo Rafael Chamé Vázquez,
Olivia Hernández Soto, Rafaela López Díaz, Leysver de la Rosa Cancino, Javier
de la Rosa Cancino y Brenda Yaneth Chávez Guzmán.
38
PLAGAS Y ENFERMEDADESDEL PIÑÓN (Jatropha curcas L.) EN EL TRÓPICO MEXICANO
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PLAGAS Y ENFERMEDADESDEL PIÑÓN (Jatropha curcas L.) EN EL TRÓPICO MEXICANO
8. ANEXOS
Tabla 1A. Número de morfoespecies de insectos asociados a J. curcas en el
trópico mexicano, clasificados de acuerdo al Estado de la República donde
fueron colectados y clasificados por Orden y Familia.
Orden
Familia
Morelos
Chiapas
Yucatán
Total
Blattodea
Blattellidae
2
0
0
2
Coleoptera
Chrysomelidae
55
43
14
112
Coleoptera
Nitidulidae
0
2
7
9
Coleoptera
Coccinellidae
7
10
2
19
Coleoptera
Curculionidae
4
34
2
40
Coleoptera
Cerambycidae
7
0
1
8
Coleoptera
Cleridae
4
0
1
5
Coleoptera
Staphylinidae
0
1
3
4
Coleoptera
Anthicidae
2
0
0
2
Coleoptera
Lampyridae
8
5
6
19
Coleoptera
Lycidae
4
3
3
10
Coleoptera
Elateridae
5
1
1
7
Coleoptera
Cantharidae
4
0
0
4
Coleoptera
Melyridae
0
5
0
5
Coleoptera
Scarabaeidae
2
0
2
4
Coleoptera
Buprestidae
0
0
2
2
Coleoptera
Bruchidae
5
0
0
5
Coleoptera
Phalacridae
2
0
1
3
Coleoptera
Anabiidae
0
0
0
0
Coleoptera
Lyctidae
0
0
0
0
Coleoptera
Mordellidae
2
0
0
2
Coleoptera
Ptilodactylaridae
0
1
0
1
Coleoptera
Omethidae
0
0
0
0
Coleoptera
Languriidae
0
3
2
5
Coleoptera
Pyrochroidae
3
1
0
4
Coleoptera
Brentidae
0
2
1
3
Coleoptera
Bostrichidae
0
0
2
2
Coleoptera
Carabidae
0
2
0
2
Coleoptera
Dermestidae
2
0
0
2
Coleoptera
Scydmaenidae
0
1
1
2
Coleoptera
Anthribidae
0
0
1
1
44
PLAGAS Y ENFERMEDADESDEL PIÑÓN (Jatropha curcas L.) EN EL TRÓPICO MEXICANO
Continuación de la Tabla 1A...
Morelos
Chiapas
Yucatán
Total
Coleoptera
Orden
Endomychidae
Familia
1
0
0
1
Coleoptera
Melolonthidae
1
0
0
1
Collembola
Sminthuridae
0
0
0
0
Collembola
Entomobryidae
0
1
0
1
Collembola
Isotomidae
0
1
0
1
Collembola
Onychiuridae
0
0
1
1
Dermaptera
Forficulidae
5
0
0
5
Diptera
Lauxaniidae
7
3
3
13
Diptera
Tephritidae
7
0
2
9
Diptera
Agromyzidae
0
0
0
0
Diptera
Dolichopodidae
2
2
4
8
Diptera
Chloropidae
1
0
1
2
Diptera
Empididae
1
0
0
1
Diptera
Sepsidae
0
0
0
0
Diptera
Cecidomyiidae
0
1
0
1
Diptera
Asteiidae
0
0
0
0
Diptera
Richardiidae
0
0
0
0
Diptera
Syrphidae
3
7
0
10
Diptera
Asilidae
0
5
2
7
Diptera
Sciaridae
1
2
0
3
Diptera
Drosophilidae
1
0
0
1
Diptera
Lonchaeidae
0
1
0
1
Diptera
Micropezidae
1
0
0
1
Diptera
Therevidae
0
0
1
1
Diptera
Psilidae
0
0
0
0
Diptera
Stratiomyidae
9
3
0
12
Diptera
Platystomatidae
4
0
0
4
Diptera
Scatopsidae
2
2
0
4
Diptera
Mycetophilidae
1
0
1
2
Diptera
Tachinidae
1
1
0
2
Diptera
Tipulidae
0
1
0
1
Diptera
Calliphoridae
0
0
0
0
Diptera
Chamaemyridae
0
0
0
0
Diptera
Dixidae
0
0
0
0
Diptera
Rhagionidae
0
0
0
0
45
PLAGAS Y ENFERMEDADESDEL PIÑÓN (Jatropha curcas L.) EN EL TRÓPICO MEXICANO
Continuación de la Tabla 1A...
Morelos
Chiapas
Yucatán
Total
Diptera
Orden
Xylomyidae
Familia
0
0
0
0
Diptera
Ceratopogonidae
3
1
0
4
Diptera
Platypezidae
4
0
0
4
Diptera
Bibionidae
0
2
0
2
Diptera
Sciomyzidae
0
1
1
2
Diptera
Athericidae
1
0
0
1
Diptera
Chronomidae
1
0
0
1
Diptera
Culicidae
1
0
0
1
Diptera
Curtonutidae
1
0
0
1
Diptera
Diastatidae
1
0
0
1
Diptera
Dryomyzidae
0
0
1
1
Diptera
Heleomyzidae
1
0
0
1
Diptera
Phoridae
1
0
0
1
Diptera
Piophilidae
0
1
0
1
Ephemeroptera
Baetidae
1
0
0
1
Hemiptera
Cicadellidae
15
16
10
41
Hemiptera
Cixiidae
4
3
0
7
Hemiptera
Miridae
2
0
0
2
Hemiptera
Membracidae
4
4
0
8
Hemiptera
Pentatomidae
5
1
1
7
Hemiptera
Lygaeidae
2
1
2
5
Hemiptera
Reduviidae
4
2
3
9
Hemiptera
Coreidae
9
0
2
11
Hemiptera
Flatidae
0
3
1
4
Hemiptera
Pyrrhocoridae
1
0
0
1
Hemiptera
Fulgoridae
3
3
2
8
Hemiptera
Anthocoridae
0
1
2
3
Hemiptera
Cercopidae
2
1
0
3
Hemiptera
Tingidae
0
0
0
0
Hemiptera
Delphacidae
0
0
0
0
Hemiptera
Aphididae
0
2
0
2
Hemiptera
Derbidae
1
0
1
2
Hemiptera
Achilidae
1
0
0
1
Hemiptera
Piesmatidae
1
0
0
1
Hemiptera
Cicadidae
0
0
0
0
46
PLAGAS Y ENFERMEDADESDEL PIÑÓN (Jatropha curcas L.) EN EL TRÓPICO MEXICANO
Continuación de la Tabla 1A...
Morelos
Chiapas
Yucatán
Total
Hemiptera
Orden
Coccidae
Familia
0
0
0
0
Hemiptera
Nabidae
0
0
0
0
Hemiptera
Ortheziidae
0
0
0
0
Hemiptera
Psyllidae
0
0
0
0
Hemiptera
Thyreocoridae
0
0
0
0
Hemiptera
Rhopalidae
4
0
1
5
Hemiptera
Pseudococcidae
0
2
0
2
Hemiptera
Alydidae
1
0
0
1
Hemiptera
Cytocoridae
0
1
0
1
Hemiptera
Margarodidae
0
1
0
1
Hemiptera
Neididae
0
1
0
1
Hymenoptera
Formicidae
8
27
11
46
Hymenoptera
Vespidae
1
6
3
10
Hymenoptera
Apidae
0
3
0
3
Hymenoptera
Bethylidae
3
0
2
5
Hymenoptera
Braconidae
5
3
0
8
Hymenoptera
Chalcididae
2
0
3
5
Hymenoptera
Eurytomidae
1
0
2
3
Hymenoptera
Perilampidae
2
0
2
4
Hymenoptera
Cynipidae
0
0
0
0
Hymenoptera
Mymaridae
0
1
1
2
Hymenoptera
Diapriidae
0
0
1
1
Hymenoptera
Ichneumonidae
4
1
1
6
Hymenoptera
Scelionidae
2
0
0
2
Hymenoptera
Encyrtidae
0
0
1
1
Hymenoptera
Colletidae
0
0
0
0
Hymenoptera
Eulophidae
2
0
2
4
Hymenoptera
Ceraphronidae
0
0
0
0
Hymenoptera
Evaniidae
0
0
0
0
Hymenoptera
Orussidae
0
0
0
0
Hymenoptera
Eucharitidae
0
2
0
2
Hymenoptera
Halictidae
0
0
2
2
Hymenoptera
Pteromalidae
1
1
0
2
Hymenoptera
Torymidae
0
2
0
2
Hymenoptera
Sphecidae
0
1
0
1
47
PLAGAS Y ENFERMEDADESDEL PIÑÓN (Jatropha curcas L.) EN EL TRÓPICO MEXICANO
Continuación de la Tabla 1A...
Morelos
Chiapas
Yucatán
Total
Hymenoptera
Orden
Tenthredinidae
0
1
0
1
Hymenoptera
Tiphiidae
0
0
1
1
Hymenoptera
Trichogrammatidae
0
0
1
1
Lepidoptera
Gracillariidae
2
3
0
5
Lepidoptera
Ctenuchidae
0
0
0
0
Lepidoptera
Gelechiidae
1
0
0
1
Lepidoptera
Sesiidae
0
0
1
1
Lepidoptera
Zygaenidae
1
0
0
1
Mantodea
Mantidae
0
0
1
1
Neuroptera
Mantispidae
1
0
1
2
Neuroptera
Chrysopidae
1
1
2
4
Neuroptera
Coniopterygidae
0
1
0
1
Orthoptera
Tettigoniidae
0
0
5
5
Orthoptera
Acrididae
1
2
0
3
Orthoptera
Tridactylidae
0
0
0
0
Orthoptera
Gryllidae
0
1
0
1
Orthoptera
Tetrigidae
0
1
0
1
Psocoptera
Psyllipsocidae
0
0
0
0
Trichoptera
Lepidostomatidae
1
0
0
1
Calamoceratidae
0
Trichoptera
Familia
Total
0
279
0
248
0
137
664
FOTOGRAFÍAS
Dr. Jaime Gómez Ruiz
Dr. Juan Francisco Barrera Gaytán
Dr. Misael Martínez Bolaños
Dra. Marianguadalupe Hernández Arenas
M.C. Elizabeth Herrera Parra
Dr. Guillermo López Guillén
DISEÑO Y FORMACIÓN
D.G. José Juan González Vázquez
Esta publicación se terminó de imprimir en el mes de Octubre de 2015
En los talleres de la empresa AveDos Taller Creativo
7a Avenida Norte No. 34, Col. Centro, C.P. 30700.
Tapachula, Chiapas, México.
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Su tiraje consta de 1000 ejemplares
48
El Colegio de la
Frontera Sur
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