Download BACTERIAS Y PROTOZOARIOS EN MUESTRAS DE AGUA DE LA

BOLETÍN DEL CENTRO DE INVESTIGACIONES BIOLÓGICAS
VOLUMEN 41, NO. 3, 2007, PP. 309–322
UNIVERSIDAD DEL ZULIA, MARACAIBO, VENEZUELA
BACTERIAS Y PROTOZOARIOS CILIADOS DE MUESTRAS DE
AGUA DE LA COSTA ORIENTAL DEL LAGO DE MARACAIBO
N EIL R INCÓN , J OSÉ D UPONTT Y LAUGENY D ÍAZ-BORREGO*
Laboratorio de Microorganismos Fotosintéticos, Departamento de Biología,
Facultad Experimental de Ciencias, Universidad del Zulia, Apartado 526,
Maracaibo 4001-A, Estado Zulia, Venezuela
laugenydiazb@hotmail.com, laugeny@yahoo.com
*Autor para correspondencia
Resumen. Se tomaron muestras de agua de las zonas litoral y pelágica,
durante el período de lluvias (septiembre-octubre de 2004) de la Costa
Oriental del Lago de Maracaibo, Venezuela, con el objetivo de realizar la
cuantificación, aislamiento e identificación de protozoarios y bacterias.
La cuantificación de protozoarios se hizo con una cámara Sedgwick
Rafter bajo el microscopio óptico y el recuento bacteriano por
microscopía de epifluorescencia. La identificación de protozoarios se
realizó mediante claves taxonómicas y la de las bacterias mediante
pruebas bioquímicas convencionales. Se logró el aislamiento de los
ciliados Uronema, Euplotes y Oxitricha, siendo la especie U. nigricans la
de mayor capacidad adaptativa. Se identificaron los géneros bacterianos
Klebsiella,
Citrobacter,
Serratia,
Enterobacter,
Pseudomonas,
Morococcus, Oligella, Staphylococcus, Corynebacterium y Bacillus, con
predominio de las Enterobacterias, indicando contaminación fecal de las
aguas. La mayor abundancia de protozoarios y bacterias en la zona litoral,
pudiera relacionarse con la intensificación de los procesos de
descomposición de materia orgánica en esta zona. Recibido: 12 marzo
2007, aceptado: 13 julio 2007.
Palabras clave: Bacterias, protozoarios ciliados, Lago de Maracaibo,
Venezuela.
BACTERIA AND CILIATED PROTOZOANS IN WATER SAMPLES FROM THE
EASTERN COAST OF LAKE MARACAIBO, VENEZUELA
Abstract. Water samples were taken from littoral and pelagic zones of the
Eastern Coast of Lake Maracaibo, during the rainy season (SeptemberOctober 2004), to quantify, isolate and identify protozoans and bacteria.
Protozoans were quantified in a Sedgwick Rafter chamber under an
optical microscope and bacterial counts by epifluorescent microscopy.
Protozoans were identified via taxonomic keys and bacteria by
309
310
Rincón et al.
[Bol. Centro Invest. Biol.
conventional biochemical tests. The Ciliates Uronema, Euplotes and
Oxitricha were isolated, and U. nigricans had the highest adaptive
capacity. The bacterial genera Klebsiella, Citrobacter, Serratia,
Enterobacter, Pseudomonas, Morococcus, Oligella, Staphylococcus,
Corynebacterium and Bacillus were isolated, with predominance of
Enterobacteria, indicating fecal contamination of the water. The higher
abundance of protozoans and bacteria in the littoral zone may be related
to a higher abundance of decomposing organic matter in this zone.
Received: 12 March 2007, accepted: 13 July 2007.
Key words: Bacteria, ciliated protozoans, Lake Maracaibo, Venezuela.
INTRODUCCIÓN
El rol de las bacterias y de los protozoarios en la red alimenticia de los
ecosistemas acuáticos es importante, puesto que mediante la depredación de
bacterias por protozoarios se da una regeneración de los nutrientes en el medio
(Gurung et al. 2000). Las bacterias son las principales consumidoras de
materia orgánica disuelta en el plancton, contribuyendo a su recuperación del
detritus y a su mineralización hasta compuestos inorgánicos, actuando como
reguladores directos de los ciclos del carbono, nitrógeno, fósforo y azufre
(Krebs 1985). Los protozoarios desempeñan un importante papel en la cadena
alimenticia planctónica como descomponedores, pastoreadores y en la
regeneración de nutrientes (Capriulo 1995).
En el Lago de Maracaibo, los constantes dragados han contribuido con la
salinización de la cuenca, que en conjunto con la indiscriminada
contaminación, han generado un desequilibrio ecológico de grandes
magnitudes (Parra-Pardi 1986). Adicionalmente, se ha desencadenado un
proceso tóxico hacia la biota, atribuible a la actividad industrial producto de
desechos de la industria petroquímica (Rojas 1984, datos no publ.) y más
recientemente a la diseminación de la Lemna sp. la cual ha causado gran
impacto afectando, entre otros inconvenientes, la actividad pesquera de la
región (Rincón et al. 2004).
Estos problemas de contaminación, podrían estar generando cambios en
las especies de microorganismos que componen la red trófica microbiana así
como en sus interacciones, afectando la regeneración y flujo de nutrientes en
el ecosistema (Caron 1988, Gurung et al. 2000). Sin embargo, la literatura
sobre la taxonomía de bacterias y especialmente de protozoarios del Lago de
Maracaibo, es escasa. El objetivo de este trabajo es la cuantificación,
aislamiento e identificación taxonómica de bacterias y protozoarios ciliados en
muestras de agua de la Costa Oriental del Lago de Maracaibo, Venezuela.
Vol. 41, 2007]
Bacterias y Protozoarios Ciliados
311
MATERIALES Y MÉTODOS
TOMA DE LAS MUESTRAS
Se realizaron dos muestreos durante el período de lluvias (septiembre y
octubre de 2004), colectando un total de 12 muestras (seis de la zona litoral y
seis de la zona pelágica), de tres sitios de la Costa Oriental del Lago de
Maracaibo. Los muestreos coincidieron con el período en el cual se registró un
crecimiento masivo de poblaciones de Lemna en el sistema acuático.
Los sitios de muestreo se ubicaron en las siguientes coordenadas
geográficas: municipio Lagunillas, zona litoral (10°10'33,42" N, 71°18'20,01"
O) y zona pelágica (10°10'03,43" N, 71°18'57,27" O); municipio Cabimas,
zona litoral (10°26'13,84" N, 71°27'35,62" O) y zona pelágica (10°27'22,63"
N, 71°29'55,65" O), y municipio Santa Rita, zona litoral (10°34'03,92" N,
71°32'01,45" O) y zona pelágica (10°33'52,43" N , 71°32'46,59" O).
En la zona litoral las muestras se colectaron manualmente
aproximadamente a dos metros de la costa y a medio metro de profundidad, en
envases de vidrio estériles con capacidad volumétrica de 1 L; mientras que en
la zona pelágica (aguas adentro, ≈ 5 metros de profundidad) se colectaron con
una botella de Van Dorn de 2 L (desinfectada con hipoclorito de sodio 5% v/v)
sumergida a un metro de profundidad, para luego transvasarlas a los
recipientes de vidrio estériles de 1 L. Las muestras colectadas se colocaron en
una cava refrigerada, y se trasladaron al laboratorio para su procesamiento
inmediato. Paralelamente, se fijaron alícuotas de todas las muestras (100 mL)
con formalina al 2%, contenidas en envases plásticos previamente
desinfectados.
ANÁLISIS FISICOQUÍMICO DE LAS MUESTRAS DE AGUA
Se determinaron temperatura, pH, salinidad, conductividad, turbidez y
oxígeno disuelto de las muestras de agua, con una sonda multiparamétrica
(Water Quality Checker, Modelo U-1 0).
CUANTIFICACIÓN, SELECCIÓN E IDENTIFICACIÓN DE PROTOZOARIOS CILIADOS
Se filtraron 100 mL de cada muestra a través de una membrana de
nitrocelulosa de 0,45 µm para eliminar parte de la materia orgánica y
organismos zooplanctónicos de mayor tamaño (Sherr y Sherr 1993).
Para la cuantificación de los protozoarios se colocó una gota de las
muestras fijadas en solución de formol al 2% sobre una cámara Sedgwick-
312
Rincón et al.
[Bol. Centro Invest. Biol.
Rafter (No. 1801-A10), estimando el número de células por mL con ayuda de
un microscopio óptico (Olympus BX-40). Posteriormente, se obtuvo por
extrapolación, el número de protozoarios presentes en un litro del agua
(Dupontt 2003).
La selección de los protozoarios más abundantes de cada zona se hizo
tomando sub-muestras con un capilar o una pipeta Pasteur, y examinadas con
el microscopio óptico o lupa estereoscópica. Una vez escogidos los
organismos, se colocaron en fiolas (50 mL) con agua del lago filtrada estéril, a
una temperatura de 30°C en oscuridad. Con la finalidad de incrementar la
densidad de los protozoarios aislados, éstos se alimentaron periódicamente con
cultivos bacterianos provenientes del lago al 1%, crecidos en caldo nutritivo
por 24 a 48 h (Sherr y Sherr 1993). Los protozoarios vivos y fijados s (10X) e
identificaron (40X) mediante el uso de un microscopio de campo claro. La
identificación se realizó utilizando claves taxonómicas y tinciones
convencionales para detallar las estructuras celulares (Kudo 1966, Foissner y
Berger 1999).
CUANTIFICACIÓN, AISLAMIENTO E IDENTIFICACIÓN BACTERIANA
La concentración bacteriana se estimó por microscopía de
epifluorescencia (Porter y Feig 1980), la cual consistió en fijar 100 mL de la
muestra con 5 mL de formaldehído al 40% para obtener una concentración de
2% v/v. Luego se tiñó la muestra con naranja de acridina la cual tiene afinidad
por el material genético; se filtró al vacío sobre una membrana de
policarbonato negro y se contaron las bacterias en un microscopio de
epifluorescencia (Olympus CH-2) (Porter y Feig 1980).
Para el aislamiento bacteriano se utilizó el método de dilución en placas
(Madigan et al. 2004) realizando diluciones seriadas de la muestra y
sembrando un volumen de 0,1 mL de cada una en placas de agar nutriente. Las
placas se incubaron en aerobiosis durante 24 a 48 h a 30 ºC. Posteriormente se
seleccionó el 10% de las colonias crecidas en las placas, escogiendo aquellas
que a simple vista fueran diferentes y mostraran separación entre una y otra.
Las colonias se reaislaron en agar y se les realizó tinción de Gram para
observar forma, afinidad tintorial y arreglo (Mata et al. 2003). Las cepas
bacterianas purificadas se sometieron a pruebas bioquímicas convencionales y
los resultados se contrastaron con las tablas reportadas para cada grupo
bacteriano (MacFaddin 2000).
Vol. 41, 2007]
Bacterias y Protozoarios Ciliados
313
ANÁLISIS DE LOS DATOS
El análisis de los datos se realizó utilizando el paquete estadístico
Statistica for Windows versión 4.3 y Origin versión 6.0. Se comprobaron los
supuestos de normalidad de los datos y homogeneidad de varianzas, y se
utilizó la prueba t-student para la comparación de dos medias a un nivel de
significancia del 95%. Se estimó la riqueza (S), equidad (E) e índice de
diversidad bacteriana (Shannon-Weaver, H´) de las muestras mediante el
paquete computacional DIVERS.
RESULTADOS Y DISCUSIÓN
CARACTERÍSTICAS FISICOQUÍMICAS DEL AGUA
No se encontraron diferencias significativas en la salinidad, temperatura,
oxígeno disuelto y pH de las zonas litoral y pelágica (P > 0,05) permitiendo el
desarrollo de microorganismos estuarinos estrictos, mesófilos, aeróbicos o
anaeróbicos facultativos y neutrófilos, respectivamente (Rodríguez 2000,
Madigan et al. 2004). La conductividad y la turbidez difirieron en ambas zonas
(P < 0,05), siendo mayores en la zona litoral, probablemente debido a la mayor
cantidad de materia orgánica que se acumula en las costas, enturbiando el agua
y en la cual se adosan electrolitos (Gardner et al. 1998, Rodríguez 2000)
(Tabla 1).
Tabla 1. Características fisicoquímicas del agua en diferentes zonas del
Lago de Maracaibo (valores promedio).
Municipio
S
(UPS)
T
(ºC)
OD
(mg/L)
CE
(mS/cm)
Tur
(NTU)
pH
4,01
4,50
4,00
30,5
30,7
30,4
4, 98
5,00
5,89
8,25
9,40
10,62
60,44
65,55
77,66
7,5
7,5
7,5
Zona Pelágica
Lagunillas
3,60
Cabimas
4,00
Santa Rita
4,00
29,1
29,7
29,3
3,90
3,87
4,10
6,68
6,00
6,00
12,00
6,00
6,00
7,5
7,5
7,5
Zona Litoral
Lagunillas
Cabimas
Santa Rita
S = salinidad, T = temperatura, OD = oxígeno disuelto, CE =
conductividad eléctrica, y Tur = turbidez.
314
Rincón et al.
[Bol. Centro Invest. Biol.
ABUNDANCIA DE PROTOZOARIOS CILIADOS EN MUESTRAS DE AGUA
A pesar de que la densidad promedio de ciliados en la zona pelágica de
los tres municipios fue menor (1,51x 105 cel x L-1) que en la zona litoral (2,58
x 105 cel x L-1), esta diferencia no es significativa (P > 0,05) (Tabla 2). El
Lago de Maracaibo es un sistema altamente eutrofizado (Rojas 1984, datos no
publ; Gardner et al. 1998). Sin embargo, esta abundancia fue menor a la
reportada por Dupontt (2003) para la zona litoral del Lago de Maracaibo
(2,44 a 2,76 x 106 cel x L-1), y similar a la obtenida por Lewis (1986) para el
Lago de Valencia, Venezuela (2,18 x 105 cel x L-1), y por Sommaruga (1995)
y Hwang y Heath (1997) para lagos eutróficos (5,5 y 4,52 x 105 cel x L-1) e
hipereutróficos (9 y 2,15 105 cel x L-1) tropicales y templados.
Tabla 2. Abundancia de protozoarios en diferentes zonas del Lago de
Maracaibo.
Municipio
Lagunillas
Cabimas
Santa Rita
Promedio
Zona litoral
cel x L-1
2,90 x 105
2,44 x 105
2,42 x 105
2,58 ± 0,50 x 105
Zona pelágica
cel x L-1
1,25 x 105
1,33 x 105
1,96 x 105
1,51± 0,390 x 105
Los valores representan promedios de densidad para cada sitio de
muestreo.
IDENTIFICACIÓN TAXONÓMICA DE LOS PROTOZOARIOS CILIADOS
Se logró el aislamiento de 13 individuos, de los cuales 7 (53,8%) fueron
de la zona litoral y 6 (46,2%) de la pelágica. Se identificaron tres géneros
distribuidos en las familias Uronematidae (76,9%), Oxitrichidae (15,4%) y
Euplotidae (7,7%), señalados como protozoarios saprobios típicamente
bacterívoros (Foissner y Berger 1999).
Los protozoarios fueron clasificados en dominio Eucariota, reino
Protozoo, subreino Biciliata, infrareino Alveolata, phylum Ciliophora,
subphylum Intramacronucleata. Del phylum Ciliophora se identificaron dos
clases: Clase Spirotrichea y Oligohymenoforea. De la clase Spirotrichea,
subclase Stichotrichia, orden Sporadotrichida, familia Oxitrichidae, se
identificó el género Oxitricha; mientras que de la clase Oligohymenoforea,
subclase Hypotricha, orden Euplotidae, suborden Euplotina, familia
Euplotidae, se identificó el género Euplotes, y de la subclase Scuticociliata,
orden Philasterida, familia Uronematidae, género Uronema, la especie
Uronema nigricans (Kudo 1966, Foissner y Berger 1999).
Vol. 41, 2007]
Bacterias y Protozoarios Ciliados
315
Uronema nigricans (Fig. 1) estuvo presente en ambas zonas con una
densidad correspondiente al 57,8% en la litoral y 23,1% en la pelágica;
mientras que Euplotes sp. (Fig. 2) y Oxytricha sp. (Figs. 3 y 4), sólo estuvieron
presentes en la zona pelágica, con 15,4% y 7,7% respectivamente.
Figura 1. Uronema nigricans teñido con lugol. A: cilios (400X).
Figura 2. Euplotes sp. en una muestra al fresco (160X).
A: cirros orales, B: cirros caudales.
316
Rincón et al.
[Bol. Centro Invest. Biol.
Figura 3. Oxytricha sp. teñido con lugol (parte anterior).
A: cirros orales (600X), B: citostoma (400X).
Figura 4. Oxitricha sp. (tinción de macronúcleos). A y B: macronúcleos (400X).
Uronema nigricans dominó la zona litoral estando las otras especies de
ciliados confinadas a la zona pelágica, lo que puede explicarse por la
competencia entre las especies, por la ocurrencia de control “bottom up”
donde las poblaciones de ciliados pueden ser regulados por la disponibilidad
de nutrientes (bacterias), o por la distribución diferencial de nutrientes o
Vol. 41, 2007]
Bacterias y Protozoarios Ciliados
317
efectos de gradientes de depredación en las zonas estudiadas (Krebs 1985,
Atlas y Bartha 2002). Se observa, por lo tanto, una disminución de la
diversidad de ciliados hacia la zona litoral.
Uronema nigricans fue reportado por Dupontt (2003) para la zona litoral
del Lago de Maracaibo, y por Zingel (1999) en el Lago Vorstjarv (Estonia), un
sistema eutrófico. Hasta el presente, no se tienen reportes de Euplotes sp.
(aislado del municipio Cabimas) y de Oxitrichia sp. (aislado del municipio
Lagunillas) en sistemas acuáticos tropicales ni templados. En consecuencia
esta es la primera vez que se reportan estos organismos en un ecosistema
tropical. Estos resultados resaltan la necesidad de iniciar estudios sobre la
composición de protozoarios en ecosistemas acuáticos de Venezuela, que
tradicionalmente se han relegado a favor de otros componentes del
zooplancton (Briceño et al. 2001, López et al. 2001).
ABUNDANCIA Y DIVERSIDAD BACTERIANA
El promedio del recuento bacteriano para la zona litoral (9,53 x 105 cel x
mL ) fue superior al de la zona pelágica (6,90 x 105 cel x mL-1). Para la zona
litoral se obtuvo una densidad de cocos de 6,39 x 106 cel x mL-1 y en la
pelágica de 4,21 x 105 cel x mL-1 y para los bacilos se obtuvo en la zona litoral
3,14 x 105 cel x mL-1 y en la zona pelágica 2,69 x 105 cel x mL-1 (Tabla 3).
Estos recuentos bacterianos fueron similares a los obtenidos por Dupontt
(2003) para el Lago de Maracaibo (entre 6,5 y 6,7 x 105 cel x mL-1), pero
menores a los reportados por otros autores a nivel internacional, para lagos
eutrofizados, empleando el mismo método. En este sentido, Sommaruga
(1995) obtuvo recuentos bacterianos de 1,90 x 106 cel x mL-1 a 2 x 107 cel x
mL-1 en el Lago Rodó, Uruguay. Hwang y Heath (1997) reportaron de 11,3 a
12,6 x 106 cel x mL-1 para el Lago Erie, Estados Unidos, y Zingel (1999) de
0,19 a 2,69 x 106 cel x mL-1 para el Lago Vorstjarv, Estonia.
-1
La abundancia de cocos y bacilos fue mayor en la zona litoral, con
predominio del morfotipo cocoide, diferente a lo obtenido por Dupontt (2003)
en la zona litoral del municipio San Francisco y en la misma época del año,
quien reportó el morfotipo bacilar como el predominante. Es probable que la
presencia de la planta acuática Lemna sp., aunado con el cambio en las
condiciones fisicoquímicas que ha experimentado el Lago de Maracaibo en los
últimos años, haya condicionado a la aparición de un morfotipo bacteriano en
particular. Es conocido que los cocos tienden a ser más resistentes a ciertas
condiciones como la presión osmótica elevada y la desecación, que las formas
bacilares (Madigan et al. 2004).
318
Rincón et al.
[Bol. Centro Invest. Biol.
Tabla 3. Abundancia bacteriana en diferentes zonas del Lago de
Maracaibo.
Municipio
Cocos
cel x mL-1
Bacilos
cel x mL-1
8,77 x 105
5,10 x 105
5,32 x 105
6,39 ± 2,058 x 105
1,42 x 105
4,96 x 105
3,05 x 105
3,14 ± 1,45 x 105
6,58 x 105
2,40 x 105
3,66 x 105
4,21 ± 2,144 x 105
3,44 x 105
2,27 x 105
2,37 x 105
2,69 ± 0,650 x 105
Zona Litoral
Lagunillas
Cabimas
Santa Rita
Promedio
Zona Pelágica
Lagunillas
Cabimas
Santa Rita
Promedio
Los valores representan promedios de densidad para cada sitio de
muestreo.
Herrera (2004) señala que la evolución del proceso de eutrofización del
Lago de Maracaibo ha estado ligada a la dinámica de transformaciones de
nutrientes (fósforo y nitrógeno) como consecuencia de las interacciones
físicas, químicas y biológicas que ocurren en el sistema. El establecimiento de
una estación de lluvias anómalas desde inicios del año 2004, la acumulación
continua de nutrientes y el ingreso de la cuña salina que produce una
estratificación en el propio lago, han condicionado a cambios fisicoquímicos
en el sistema y el afloramiento masivo de Lemna sp.
Se aislaron 41 cepas bacterianas de las cuales 21 (51,2%) provinieron de
la zona litoral y 20 (48,8%) de la zona pelágica, sin diferencias significativas
(P > 0,05) en la densidad bacteriana (Tabla 4).
IDENTIFICACIÓN BACTERIANA
Para las zonas litoral y pelágica se obtuvieron las miembros de las
Familias: Enterobacteriaceae (33,3% y 10,0%), Pseudomonadaceae (19,0% y
15,0%), Staphylococcaceae (14,3% y 15,0%), Corynebacteriaceae (14,3% y
15,0%), Bacillaceae (14,3% y 20,0%) y Aeromonadaceae (4,8% y 25,0%),
respectivamente, algunas de las cuales habían sido reportadas por otros autores
(Rincón et al. 2004, Espina et al. 2005). En este trabajo se reportan por
primera vez los géneros Morococcus, Oligella y Corynebacterium para
muestras de agua provenientes del Lago de Maracaibo (Tabla 4).
Vol. 41, 2007]
Bacterias y Protozoarios Ciliados
319
Tabla 4. Representación porcentual de la composición de la
comunidad bacteriana en diferentes zonas del Lago de Maracaibo.
Familia y Género
Enterobacteriaceae
Klebsiella
Citrobacter
Enterobacter
Serratia
Aeromonadaceae
Aeromonas
Peudomonadaceae
Pseudomonas
Morococcus*
Oligella*
Staphylococcaceae
Staphylococcus
Corynebacteriaceae
Corynebacterium*
Bacillaceae
Bacillus
TOTAL
Zona litoral
Zona pelágica
2 (9,52%)
4 (19,04%)
1 (4,76%)
-
1 (5%)
1 (5%)
1 (4,76%)
5 (25%)
1 (4,76%)
2 (9,52%)
1 (4,76%)
1 (5%)
2 (10%)
-
3 (14,28%)
3 (15%)
3 (14,28%)
3 (15%)
3 (14,28%)
21 (100%)
4 (20%)
20 (100%)
*Nuevos reportes.
La presencia de Enterobacterias en ambas zonas, indica un alto grado de
contaminación fecal de las aguas, debido a que en el sistema se encuentran
asentados alrededor de 4 millones de personas y al desarrollo de actividades
domésticas, agrícolas y pecuarias, que generan gran cantidad de desechos
sólidos, líquidos y gaseosos, que son vertidos al agua sin tratamiento alguno
(Herrera 2004).
Se obtuvo para las zonas litoral y pelágica una riqueza de especies (S) de
13 y 8, una equidad (E) de 0,95 y 0,92 y un índice de diversidad (H´) de 2,44 y
1,91, respectivamente. La mayor diversidad de géneros bacterianos hacia la
zona litoral puede estar influenciada por una mayor concentración de materia
orgánica en la zona (Gardner et al. 1998, Rodríguez 2000), favoreciendo el
desarrollo de diferentes especies.
320
Rincón et al.
[Bol. Centro Invest. Biol.
CONCLUSIONES
Se logró el aislamiento de los ciliados Uronema, Euplotes y Oxitricha,
siendo la especie Uronema nigricans la de mayor capacidad adaptativa, y el
aislamiento de los géneros bacterianos Klebsiella, Citrobacter, Serratia,
Enterobacter, Pseudomonas, Morococcus, Oligella, Staphylococcus,
Corynebacterium y Bacillus, con predominio de las Enterobacterias, indicando
contaminación fecal de las aguas.
La mayor abundancia y diversidad de bacterias hacia la zona litoral, puede
relacionarse con la intensificación de los procesos de descomposición de
materia orgánica en esta zona.
AGRADECIMIENTOS
Al Consejo de Desarrollo Científico y Humanístico (CONDES),
Universidad del Zulia: Proyecto No. 0884-04, por co-financiar esta
investigación; a José Vicente Scorza (Universidad de los Andes) por el
asesoramiento en la identificación de los protozoarios y a Luz Marina Soto
(Laboratorio de Microbiología Acuática) y al personal del Laboratorio de
Genética y Biología Molecular, Facultad Experimental de Ciencias,
Universidad del Zulia, por facilitar algunos materiales y equipos.
LITERATURA CITADA
ATLAS, R. Y R. BARTHA. 2002. Ecología microbiana y microbiología ambiental (4 ed.).
Editorial Pearson Educación, S.A., Madrid, España, 677 pp.
BRICEÑO, H., R. BUONOCORE, L. GARCÍA-PINTO, C. SANGRONIS Y C. LÓPEZ. 2001.
Composición y abundancia del plancton de la Ciénaga Los Olivitos, ZuliaVenezuela. Resúmenes, IX Jornadas Científicas Nacionales, Universidad del
Zulia, Maracaibo, Venezuela, 03 al 07 de Diciembre, p. 3.
CARON, D. 1988. Experimental demonstration of the roles of bacteria and
bacterivorous protozoans in plankton nutrient cycles. Hydrobiología 159: 27–40.
CAPRIULO, G. 1995. Marine microbial ecology. Pp. 483–506, en W. A. Nierenberg
(ed.), Encyclopedia of environmental biology, Vol. 2. Academic Press Inc., San
Diego, USA, 1023 pp.
DUPONTT, J. 2003. Depredación bacteriana por protozoarios presentes en muestras de
agua procedentes del Lago de Maracaibo. Tesis de Maestría, Facultad
Experimental de Ciencias, Universidad del Zulia, 80 pp.
ESPINA, K., P. MELO, M. GARCÍA, N. RINCÓN, Y L. DÍAZ. 2005. Resistencia a iones
metálicos y degradación de hidrocarburos de bacterias aisladas de ambientes
contaminados con petróleo, municipio Cabimas, estado Zulia. Resúmenes, LV
Convención Anual de AsoVAC, 20 al 25 de noviembre, Caracas, Venezuela, p.
Vol. 41, 2007]
Bacterias y Protozoarios Ciliados
321
161.
FOISSNER, W. Y H. BERGER. 1999. A user-friendly guide to the ciliates (Protozoa,
Ciliophora) commonly used by hydrobiologists as bioindicators in rivers, lakes,
and waste waters, with notes on their ecology. Freshwater Biology 35(2): 375–
482.
GARDNER, W, J. CAVALETTO, H. BOOTSMA, P. LAVRENTYV Y F. TRONCONE. 1998.
Nitrogen cycling rates and light effects in Tropical Lake Maracaibo Venezuela.
Limnol. Oceanogr. 43(8): 1815–1825.
GURUNG, T, M. NAKANISHI Y J. URABE. 2000. Seasonal and vertical difference in
negative and positive effects of grazers on heterotrophic bacteria in lake Biwa.
Limnol. Oceanogr 45(8): 1689–1696.
HERRERA, L. 2004. Afloramiento masivo de Lemna sp. en el Lago de Maracaibo.
Resúmenes, X Jornadas Científico Técnicas, Facultad de Agronomía,
Universidad del Zulia, 19 al 22 de octubre de 2004, Maracaibo, Venezuela, p. 47.
HWANG, S. J. Y R. T. HEATH. 1997. The distribution of protozoans across trophic
gradient, factors controlling their abundance and importance in the plankton food
web. J. Plank. Research 19(4): 491–518.
KREBS, C. 1985. Ecología general (2 ed.). Editorial Harla, Instituto Ecológico de
Recursos Animales, Universidad de Columbia Británica, México, 753 pp.
KUDO, R. 1966. Protozoología. Compañía Editorial Continental, México, 869 pp.
LEWIS, W. M. 1986. Protozoan abundance in the plankton of two tropicals lakes.
Archiv Hydrobiol. 104: 337–343.
LÓPEZ, C., M. VILLALOBOS Y E. GONZÁLEZ. 2001. Estudios sobre el zooplancton de
los embalses de Venezuela: Estado actual y recomendaciones para futuras
investigaciones. Ciencia 9(2): 217–234.
MACFADDIN, J. 2000. Biochemical test for identification of medical bacteria (3 ed.).
Editorial Lawrence McGrew, Philadelphia, USA, 912 pp.
MADIGAN, M., J. MARTINKO Y J. PARKER. 2004. Biología de los microorganismos (9
ed.). Ediciones Prentice Hall. Inc., Madrid, España, 986 pp.
MATA, S., M. GÓMEZ, F. MUÑOZ, M. CARBALLO, S. GONZÁLEZ, T. MONTES, M. E.
LANDAETA, C. HERNÁNDEZ Y C. UZCATEGUI. 2003. Guía de trabajo práctico de
microbiología. Ediciones de la Biblioteca-EBUC, Caracas, Venezuela, 230 pp.
PARRA-PARDI, G. 1986. La conservación del Lago de Maracaibo. Diagnóstico
ecológico y plan maestro. Refolit, C.A., Caracas, Venezuela, 86 pp.
PORTER, K. Y Y. FEIG. 1980. The use of DAPI for identifying and counting aquatic
microflora. Limnol. Oceanogr 25(5): 943–918.
RINCÓN, N., A. SULBARÁN, P. MELO, K. ESPINA, J. DUPONTT Y L. DIAZ. 2004.
Caracterización e identificación de bacterias asociadas a Lemna sp. Resúmenes,
X Jornadas de Investigación Científica, Universidad del Zulia, 26 al 29 de
octubre de 2004, Maracaibo, Venezuela, p. 66.
RODRÍGUEZ, J. 2000. El sistema de Maracaibo. Biología y ambiente (2 ed.). Instituto
Venezolano de Investigaciones Científicas (IVIC), Caracas, Venezuela, 73 pp.
SHERR, E. B., B. F. SHERR. 1993. Preservation and storage of samples for enumeration
of heterotrophic protists. Pp. 207–212, en P. Kemp, E. Sherr y J. Cole (eds.),
Handbook of methods in aquatic microbiology. Lewis Publishers, Boca Ratón,
322
Rincón et al.
[Bol. Centro Invest. Biol.
USA, 737 pp.
SOMMARUGA, R. 1995. Microbial and classical food webs: A visit to a hypertrophic
lake. FEMS Microbiol Ecol. 17: 257–270.
ZINGEL, P. 1999. Pelagic ciliated protozoa in a shallow eutrophic lake: community
structure and seasonal dynamics. Arch. Hydrobiol 146(4): 495–511.